龍燦　葛明建

摘要：淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是非小細(xì)胞肺癌（NSCLC）最主要的轉(zhuǎn)移途徑之一，術(shù)中淋巴結(jié)清掃程度及病理分期是影響患者預(yù)后的主要因素。因此，術(shù)中淋巴結(jié)清掃已成為標(biāo)準(zhǔn)肺癌手術(shù)的重要組成部分。但迄今為止，早期NSCLC手術(shù)中縱隔淋巴結(jié)清掃方式及范圍尚未統(tǒng)一。本文就將目前早期NSCLC手術(shù)中淋巴結(jié)清掃的方式、范圍的現(xiàn)狀及研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

關(guān)鍵詞：肺腫瘤；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；淋巴結(jié)清掃

肺癌是我國(guó)最常見(jiàn)的惡性腫瘤之一，其中非小細(xì)胞肺癌（non-small cell lung cancer，NSCLC）約占肺癌85%，是我國(guó)人群死亡率上升最快的癌癥，目前已經(jīng)躍居我國(guó)惡性腫瘤的首位死亡原因[1，2]。其根治平均5年生存率僅為30%～50%，臨床I期肺癌也只達(dá)到61%～70%[3，4]。目前認(rèn)為，非小細(xì)胞肺癌外科治療的適應(yīng)癥狀包括I期、II期和部分可切除IIIa期[5，6]，但是臨床I期肺癌的術(shù)中淋巴結(jié)清掃方式和范圍存在一定爭(zhēng)議。本文就將目前早期NSCLC手術(shù)中淋巴結(jié)清掃的方式、范圍的現(xiàn)狀及研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

1 肺癌淋巴結(jié)的分區(qū)及轉(zhuǎn)移規(guī)律

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是肺癌的最主要的轉(zhuǎn)移途徑之一，多沿肺內(nèi)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移至肺門、縱隔淋巴結(jié)，從而向遠(yuǎn)處進(jìn)一步轉(zhuǎn)移[7]。此外，亦有少部分肺癌患者存在跳躍式轉(zhuǎn)移（即越過(guò)N1組淋巴結(jié)而直接轉(zhuǎn)移至N2組淋巴結(jié)[8]）。Watanabe等[9]根據(jù)淋巴結(jié)引流特點(diǎn)，將縱隔淋巴結(jié)區(qū)劃分為上縱隔和下縱隔。其中，右側(cè)上縱隔淋區(qū)域包括第2、3、4組，右下縱隔區(qū)域包括第7、8、9組；左側(cè)上縱隔區(qū)域包括2、3、4、5、6組，左下縱隔區(qū)域含第7、8、9組。

對(duì)NSCLC縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)的準(zhǔn)確評(píng)估對(duì)于肺癌患者病理的臨床分期以及相應(yīng)的術(shù)后治療方案的制定尤為重要，對(duì)于術(shù)后放療靶區(qū)的制定也有十分重要的意義，對(duì)于T1期NSCLC更為明顯。近年來(lái)，國(guó)內(nèi)外學(xué)者進(jìn)行了大量的研究以尋求不同肺葉、腫瘤大小、病理類型NSCLC的縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律。

不同肺葉的肺癌其縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能有一定的規(guī)律。Okada[10]和Naruke[11]認(rèn)為肺癌縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移根據(jù)其引流特點(diǎn)具有一定的規(guī)律性，即上葉肺癌多轉(zhuǎn)移至上縱隔，很少向下縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；下葉肺癌一般先轉(zhuǎn)移至隆突下淋巴結(jié)，然后再向上縱隔轉(zhuǎn)移，隆突下淋巴結(jié)是各區(qū)域淋巴回流的交匯點(diǎn)，肺癌發(fā)生縱隔跨區(qū)域的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移時(shí)常先累及隆突下淋巴結(jié)。此外，有報(bào)道左肺下葉癌可發(fā)生對(duì)側(cè)縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移[12，13]。日本學(xué)者[14]針對(duì)不同肺葉的淋巴結(jié)的具體轉(zhuǎn)移情況進(jìn)行了回顧性分析，總結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律為：右上葉肺癌主要轉(zhuǎn)移至3、4R區(qū)、葉間和肺門淋巴結(jié)，右肺中、下葉癌主要轉(zhuǎn)移至7區(qū)、肺門和肺葉間淋巴結(jié)，左肺上葉癌主要轉(zhuǎn)移至5區(qū)、肺門和肺葉間淋巴結(jié)，左肺下葉癌主要轉(zhuǎn)移至7、8、9區(qū)、肺門和肺葉間淋巴結(jié)。其他學(xué)者[15，16]對(duì)于NSCLC原發(fā)部位與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的關(guān)系也有類似的報(bào)道。

肺腫瘤大小與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移也有一定關(guān)系。蔣偉等[17]研究發(fā)現(xiàn)腫瘤直徑≤3cm的肺癌患者中胸內(nèi)淋巴結(jié)（包括肺門和縱隔淋巴結(jié)）的轉(zhuǎn)移率可以高達(dá)14.2%。謝遠(yuǎn)財(cái)?shù)萚18]就直徑≤3cm的周圍型非小細(xì)胞肺癌進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)腫瘤直徑在0～1cm、1～2cm和2～3cm時(shí)，其N2組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為0%、10.5%和29.7%，提示腫瘤直徑跟縱隔淋巴轉(zhuǎn)移率成正相關(guān)。研究還發(fā)現(xiàn)上肺癌主要向上縱隔轉(zhuǎn)移，下肺癌隆突下及上縱隔均可轉(zhuǎn)移；左肺癌主要轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)站數(shù)為 第 5、6、7組，右肺癌主要主要至第5、6、7組，術(shù)中應(yīng)重點(diǎn)清掃。

研究發(fā)現(xiàn)肺腺癌更易發(fā)生縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。賈春諱等[19]研究發(fā)現(xiàn)腺癌發(fā)生縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率高于其他類型原發(fā)非小細(xì)胞肺癌。Yuki等[20]研究發(fā)現(xiàn)肺腺癌比鱗癌更易發(fā)生縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，即使直徑≤2cm的腺癌也是如此。其他研究同樣顯示肺腺癌易引起縱隔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，而且其發(fā)生跳躍式淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的比率也高于其他類型的肺腫瘤[21，22]。

2 肺癌淋巴結(jié)清掃方式的分類

目前肺癌術(shù)中淋巴結(jié)清掃方式及范圍尚未達(dá)成共識(shí)，不同醫(yī)療中心對(duì)清掃方式的意見(jiàn)不盡統(tǒng)一，這也是導(dǎo)致臨床結(jié)果不盡相同的重要原因。綜合歐洲胸外科醫(yī)師協(xié)會(huì)制定了肺癌手術(shù)的標(biāo)準(zhǔn)指南[23]以及各文獻(xiàn)報(bào)道，將淋巴結(jié)清掃方式主要可分為如下5類：①根治性淋巴結(jié)清掃（extended lymph node dissection）：經(jīng)頸部切口或者胸骨正中切口入路，需清除雙側(cè)縱隔及鎖骨上淋巴結(jié)，由于該方式創(chuàng)傷大、 手術(shù)時(shí)間長(zhǎng)， 已逐漸被拋棄；②系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃（systematic node dissection， SND）：系統(tǒng)性清除的范圍包括肺葉間、肺門淋巴結(jié)，縱隔的所有淋巴結(jié)及其周圍脂肪組織從而使周圍解剖結(jié)構(gòu)達(dá)到骨骼化，至少清除3站縱隔淋巴結(jié)，并且其中必須包含隆突下淋巴結(jié)；③選擇性淋巴結(jié)活檢（selected lymph node biopsy）：僅切取幾個(gè)肉眼觀察可疑淋巴結(jié)進(jìn)行病理檢查從而確定N 分期；④采樣及系統(tǒng)性采樣（sampling or systematic sampling）：采樣是指根據(jù)術(shù)前影像學(xué)檢查及手術(shù)中肉眼觀察，切取可疑轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)；系統(tǒng)性采樣即外科醫(yī)師根據(jù)術(shù)前影像學(xué)表現(xiàn)及其淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移規(guī)律，從而對(duì)特定組別淋巴結(jié)進(jìn)行切除行病理檢查；⑤選擇性淋巴結(jié)清除術(shù)：又稱肺葉特異性系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃（lobe-specific systematic node dissection），即根據(jù)腫瘤原發(fā)部位的不同，清除相應(yīng)肺葉相應(yīng)的肺內(nèi)、肺門及縱隔區(qū)域內(nèi)相對(duì)容易轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)及周圍組織，此種清除術(shù)近年來(lái)被一些學(xué)者提倡作為早期肺癌手術(shù)淋巴結(jié)清掃方式的理想選擇[24～26]。

3 早期非小細(xì)胞肺癌淋巴結(jié)清掃方式

目前對(duì)于縱隔淋巴結(jié)清掃術(shù)主要有兩類，一類是系統(tǒng)性淋巴結(jié)采樣，另一類是系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃。多數(shù)研究認(rèn)為系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃能夠延長(zhǎng)患者生存，這一點(diǎn)尤其在II期、IIIA期肺癌患者中更為明顯，右側(cè)病變的淋巴結(jié)清掃似乎更顯示優(yōu)勢(shì)[27，28]。但早期NSCLC行縱隔淋巴結(jié)清掃是否能夠改善生存尚存在一定爭(zhēng)議。美國(guó)東部腫瘤協(xié)作組回顧分析研究（ECOG3590）表明系統(tǒng)性采樣與系統(tǒng)性清掃在不同分期上同樣有效，但系統(tǒng)性清掃能發(fā)現(xiàn)更多的N2患者，能提高右肺癌的生存率。2011年美國(guó)腫瘤外科協(xié)作組的一項(xiàng)最新前瞻性研究（Z0030），通過(guò)對(duì)比入組的1111例行縱隔淋巴結(jié)清掃或淋巴結(jié)采樣的肺癌患者的結(jié)果提示：縱隔淋巴結(jié)采樣組的5年無(wú)病生存率為68%，系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃組的5年無(wú)病生存率為69%，兩者間無(wú)明顯差異，兩組對(duì)比局部復(fù)發(fā)率、區(qū)域復(fù)發(fā)率及遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移率均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，由此認(rèn)為早期肺癌不能夠從系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃術(shù)中獲益[29]。Sugi等[30]研究也發(fā)現(xiàn)對(duì)于T1期NSCLC行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃或淋巴結(jié)采樣，兩者5年生存率無(wú)明顯差距，作者認(rèn)為對(duì)于腫瘤直徑<2cm的周圍型肺癌可以不需要徹底行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃。但是，我國(guó)學(xué)者認(rèn)為美國(guó)腫瘤外科協(xié)作組的研究要求術(shù)中行淋巴結(jié)冰凍切片，對(duì)于縱隔淋巴結(jié)陰性的患者術(shù)中隨機(jī)決定是行縱隔淋巴結(jié)清掃術(shù)還是淋巴結(jié)采樣術(shù)，但在日常肺癌手術(shù)中常規(guī)行縱隔淋巴結(jié)冰凍切片是不現(xiàn)實(shí)的[31]。因此該項(xiàng)研究者也建議慎重行淋巴結(jié)采樣術(shù)。另一些學(xué)者認(rèn)為，肺癌術(shù)中行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃能夠得到更好的生存獲益，其總的生存率和無(wú)病生存率獲得提高，同時(shí)可以提供更精確的N分期，從而為術(shù)后的治療提供可靠的依據(jù)。吳一龍等[32]通過(guò)320 例 I～Ⅲa 期 NSCLC 患者淋巴結(jié)清掃范圍與術(shù)后長(zhǎng)期生存率的前瞻性研究，結(jié)果顯示，行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清除術(shù)后，各期患者的5年生存率明顯高于淋巴結(jié)取樣組，提高了整組的長(zhǎng)期生存率，I期肺癌患者術(shù)后生存率也明顯提高，提示早期肺癌患者，更需要行縱隔淋巴結(jié)清掃。關(guān)于I期NSCLC非小細(xì)胞的淋巴結(jié)清掃的其他研究也提示即便是早期患者，淋巴結(jié)清掃數(shù)目與預(yù)后相關(guān)，淋巴結(jié)清掃的站數(shù)與肺癌預(yù)后相關(guān)，因?yàn)榍鍜吡馨徒Y(jié)數(shù)目的不足可能導(dǎo)致腫瘤分期上的遷移，遺漏部分可能伴有肺內(nèi)或者縱隔淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移，以及常規(guī)病理檢查未能及時(shí)發(fā)現(xiàn)的微轉(zhuǎn)移。盡管早期肺癌可能無(wú)法從系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃中獲益，但在無(wú)法實(shí)現(xiàn)術(shù)中淋巴結(jié)快速病理檢查的情況下，仍建議對(duì)所有肺癌患者盡量行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃術(shù)[33，34]。

選擇性淋巴結(jié)清除術(shù)，根據(jù)原發(fā)腫瘤所在肺葉的不同清除特定區(qū)域內(nèi)包含的淋巴結(jié)以及整塊組織。這一手術(shù)方式既可避免了縱隔淋巴結(jié)取樣時(shí)所遺漏部分的隱匿性縱隔淋巴結(jié)，又減少了縱隔淋巴結(jié)清掃程度，因而可縮短手術(shù)時(shí)間和減少術(shù)中及術(shù)后并發(fā)癥，同時(shí)不影響患者術(shù)后總體生存率及無(wú)病生存率。近年來(lái)，國(guó)內(nèi)外學(xué)者就早期肺癌手術(shù)中系統(tǒng)性縱隔淋巴結(jié)清掃與選擇性縱隔淋巴結(jié)清掃進(jìn)行了大量的對(duì)比研究。對(duì)于臨床I期肺癌，有學(xué)者認(rèn)為行肺葉特異性縱隔淋巴結(jié)清掃可以達(dá)到同系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃一樣的臨床療效。Okada等[36]將臨床I期肺癌患者分為兩組，即肺葉特異性淋巴結(jié)清掃組（377例）和系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃組（358例）。該項(xiàng)研究結(jié)果顯示，兩種淋巴結(jié)清除方式的無(wú)病生存率和總生存率方面無(wú)明顯差異；進(jìn)一步多因素分析提示選擇性淋巴結(jié)清掃方式對(duì)無(wú)病生存率無(wú)明顯影響，兩組術(shù)后相關(guān)局部復(fù)發(fā)率、腫瘤遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移以及病死率無(wú)明顯差異。有研究認(rèn)為選擇性淋巴結(jié)清掃與系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃相比，縱隔淋巴結(jié)陽(yáng)性檢出率相似，術(shù)后遠(yuǎn) 期生存率不亞于系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃，但手術(shù)時(shí)間以及術(shù)中出血量有明顯減少，手術(shù)創(chuàng)傷更小，住院時(shí)間更短[36～39]。

目前認(rèn)為，對(duì)早期NSCLC，尤其是T1a的NSCLC，選擇性縱隔淋巴結(jié)清掃是可接受的清掃方式，而對(duì)于T1b或T2病例，系統(tǒng)性淋巴結(jié)采樣是可以選擇的，根據(jù)術(shù)中實(shí)時(shí)冰凍切片結(jié)果，決定是否行系統(tǒng)淋巴結(jié)清掃，但前提是需要快速而準(zhǔn)確的術(shù)中冰凍檢查作為保證，否則還是應(yīng)選擇行系統(tǒng)性淋巴結(jié)清掃術(shù)。雖然，我們至今沒(méi)有更具說(shuō)服力的大規(guī)模前瞻性隨機(jī)對(duì)照研究的證據(jù)，但這并不意味著不需要嘗試選擇性淋巴結(jié)清掃術(shù)，對(duì)于部分I期NSCLC，為避免過(guò)度淋巴結(jié)清掃，也可以應(yīng)用肺葉特異性淋巴結(jié)清掃或系統(tǒng)性淋巴結(jié)采樣。相信隨著肺癌外科治療規(guī)范化、個(gè)體化趨勢(shì)的發(fā)展，更有目的性、更為高效的淋巴結(jié)清掃方式會(huì)逐步應(yīng)用于臨床，從而為肺癌患者帶來(lái)福音。

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編輯/趙恒德