豐宇凱 李飛飛 王華森

摘要：冰葉日中花（Mesembryanthemum crystallinum L.）是一種耐鹽性極強(qiáng)的鹽生植物。該研究從冰葉日中花的滲透調(diào)節(jié)、水通道蛋白調(diào)控以及活性氧清除等方面綜述了其耐鹽機(jī)制，旨在為冰葉日中花的種植推廣、鹽堿地的改良提供理論依據(jù)。

關(guān)鍵詞：冰葉日中花（Mesembryanthemum crystallinum L.）;耐鹽機(jī)制;鹽生植物

中圖分類號(hào)：S636.9? ? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A

文章編號(hào)：0439-8114（2018）23-0015-04

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2018.23.003? ? ? ? ? ?開放科學(xué)（資源服務(wù)）標(biāo)識(shí)碼（OSID）：

鹽脅迫是影響作物產(chǎn)量主要的非生物脅迫之一。鹽脅迫會(huì)影響作物對(duì)水分的吸收，影響作物體內(nèi)離子的平衡，還會(huì)導(dǎo)致膜透性的改變以及生理生化代謝的紊亂，進(jìn)而影響作物的生長(zhǎng)甚至導(dǎo)致死亡[1]。為解決鹽脅迫對(duì)作物產(chǎn)量的影響，在鹽堿地上種植耐鹽作物是其中一種解決方法。

冰葉日中花（Mesembryanthemum crystallinum L.）原產(chǎn)于非洲南部的納米比沙漠，簡(jiǎn)稱冰菜，是一種耐鹽性極強(qiáng)的鹽生植物[2]。據(jù)文獻(xiàn)報(bào)道，冰葉日中花可以在濃度為0.5 mol/L NaCl的鹽溶液中生長(zhǎng)[3]。近兩年冰葉日中花作為一種新型蔬菜傳入中國(guó)，不僅因其耐受逆境，還因其口感清脆，風(fēng)味獨(dú)特，具有一定的經(jīng)濟(jì)價(jià)值。此外，冰葉日中花含有大量的多元醇，能降低血糖，改善肝臟功能;還含有豐富的氨基酸和抗氧化物，是一種極具營(yíng)養(yǎng)價(jià)值的保健蔬菜[4]。結(jié)合其優(yōu)質(zhì)的抗逆特性，種植冰葉日中花具有非常重要的現(xiàn)實(shí)意義。本研究將結(jié)合目前已報(bào)道的冰葉日中花相關(guān)耐鹽基因，綜述其耐鹽機(jī)制，旨在為冰葉日中花的種植推廣、鹽堿地的改良提供理論依據(jù)。

1? 鹽脅迫對(duì)冰葉日中花的影響

鹽脅迫會(huì)抑制植物的生長(zhǎng)發(fā)育。當(dāng)土壤含鹽量過高時(shí)，會(huì)嚴(yán)重影響冰葉日中花的生理生化反應(yīng)，造成其減產(chǎn)，甚至導(dǎo)致植株死亡。

在正常生長(zhǎng)條件下，外界環(huán)境的滲透勢(shì)大于植物根系細(xì)胞的滲透勢(shì)，因而植物根系可以從外界環(huán)境中吸取水分，以維持正常生命活動(dòng)的水分供應(yīng);但外界高濃度的鹽分會(huì)導(dǎo)致水勢(shì)下降，使得外界環(huán)境的滲透勢(shì)小于植物根系的滲透勢(shì)，這時(shí)植物根系無法吸收水分，從而引起水分的虧缺，長(zhǎng)時(shí)間的滲透缺水會(huì)導(dǎo)致植物枯萎甚至死亡[5]。研究表明，當(dāng)冰葉日中花處于0.8 mol/L的NaCl溶液時(shí)，植株出現(xiàn)嚴(yán)重萎焉，最終死亡;而在0.2 mol/L NaCl處理下的植株生長(zhǎng)速度明顯加快，單棵植株質(zhì)量顯著高于未經(jīng)NaCl處理的幼苗[6]。因此，低鹽環(huán)境在一定程度上可以促進(jìn)冰葉日中花的生長(zhǎng)。

鹽囊細(xì)胞（Epidermal bladder cells，EBC）是冰葉日中花的特異細(xì)胞，存在于除了根以外的所有組織表面，但在不同組織其形態(tài)也各不一樣。鹽囊細(xì)胞是儲(chǔ)存NaCl的場(chǎng)所，在受到鹽脅迫時(shí)，冰葉日中花的地上部分就開始將NaCl儲(chǔ)存在各個(gè)部位的鹽囊細(xì)胞中。鹽脅迫下的鹽囊細(xì)胞呈現(xiàn)隆狀的凸起[2]。研究顯示，EBC可累積多達(dá)1.2 mol/L的Na+，在離子和水穩(wěn)態(tài)方面起著非常重要的作用[7]。因此，EBC對(duì)冰葉日中花的耐鹽性起關(guān)鍵作用。

2? 冰葉日中花的耐鹽機(jī)制

研究表明，冰葉日中花可能具有獨(dú)特的耐鹽機(jī)制，使其能在高鹽的土壤中生長(zhǎng)繁殖。因此，冰葉日中花被作為研究耐鹽的模式植物。

2.1? 滲透調(diào)節(jié)機(jī)制

鹽脅迫下，植物可通過累積各種滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)來維持一定的滲透勢(shì)，使植物的生長(zhǎng)、呼吸作用和光合作用等生理過程能正常進(jìn)行[8]。滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)主要有兩大類，一類是有機(jī)溶質(zhì)，主要包括游離的氨基酸、可溶性糖、甜菜堿類物質(zhì)、多元醇和可溶性蛋白質(zhì)等物質(zhì);另一類是無機(jī)離子，如Ca2+、K+、Na+等[9]。滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)能夠降低細(xì)胞內(nèi)的水勢(shì)，維持細(xì)胞內(nèi)外的水勢(shì)差，使細(xì)胞能在更低的外界水勢(shì)條件下吸水。除此之外，這些物質(zhì)還能對(duì)酶、蛋白質(zhì)和生物膜起保護(hù)作用，維持光合作用等生理過程的正常進(jìn)行。

冰葉日中花中主要的有機(jī)溶質(zhì)為多元醇，主要包括松醇、芒柄醇和肌醇等[10]。多元醇含有多個(gè)羥基，親水能力強(qiáng)，能有效維持細(xì)胞內(nèi)水活力。McInps1和McImt1是肌醇從頭合成的關(guān)鍵基因。McInps1基因編碼肌醇-1-磷酸合成酶，該酶催化D-葡萄糖-6-磷酸合成肌醇[11]。McImt1基因編碼肌醇甲基轉(zhuǎn)移酶，該酶以肌醇為底物，合成一種多羥基糖醇化合物——芒柄醇[12]，而芒柄醇在表異構(gòu)酶的作用下形成松醇[13]。Inps1和Imt1受鹽脅迫誘導(dǎo)表達(dá)，在非脅迫條件下，這2個(gè)基因都不表達(dá);在鹽脅迫下，這2個(gè)基因表達(dá)量均顯著上調(diào)[11]。McImt1基因在酵母、大豆和煙草的異源表達(dá)使細(xì)胞中芒柄醇含量增加，提高了耐鹽性[14，15]。值得注意的是，甜土植物擬南芥中未檢測(cè)到Inps和Imt基因的活性，肌醇合成的誘導(dǎo)是鹽生植物和甜土植物之間的區(qū)別因素，甜土植物在脅迫應(yīng)答下不能合成肌醇，導(dǎo)致耐鹽性的降低。

2.2? 離子吸收和離子區(qū)隔化機(jī)制

鹽脅迫下，植物體內(nèi)離子失衡，鹽離子在細(xì)胞內(nèi)的大量積累會(huì)對(duì)生物膜造成損害，進(jìn)一步影響細(xì)胞的正常代謝，進(jìn)而嚴(yán)重影響植物的生長(zhǎng)發(fā)育。Na+是鹽脅迫的主要毒害離子，高鹽濃度下，Na+與K+競(jìng)爭(zhēng)從而引起植物體內(nèi)K+的虧缺[16]。因此，提高植物體內(nèi)的K+/Na+比，對(duì)提高植物耐鹽性至關(guān)重要。植物主要通過鉀離子運(yùn)輸系統(tǒng)和離子區(qū)隔化來調(diào)節(jié)K+/Na+比。

2.2.1? 鉀離子運(yùn)輸系統(tǒng)? 植物通過鉀離子運(yùn)輸系統(tǒng)從外界吸收K+來提高K+的含量，鉀離子運(yùn)輸系統(tǒng)包括高親和鉀離子轉(zhuǎn)運(yùn)載體和鉀離子通道。

離子通道的運(yùn)輸方式屬于被動(dòng)轉(zhuǎn)運(yùn)，只能從高濃度向低濃度運(yùn)輸。因此，當(dāng)外界K+濃度很高時(shí)，植物可通過鉀離子通道來吸收K+[16]。冰葉日中花Mkt1、Mkt2和Kmt1基因?qū)儆赟haker K+通道[17]，是內(nèi)流型鉀離子通道。其中Mkt1和Mkt2屬于AKT亞族，而Kmt1屬于KAT亞族[18]。Mkt1基因是根特異表達(dá)基因，在高鹽脅迫下，該基因的轉(zhuǎn)錄和表達(dá)均有所下調(diào)，可能的原因是高鹽脅迫會(huì)抑制離子通道的活性，植物通過高親和K+轉(zhuǎn)運(yùn)載體吸收K+。

目前在冰葉日中花中已報(bào)道的高親和K+轉(zhuǎn)運(yùn)載體有兩種，HAK/KT/KUP家族和HKT/Trk家族。高親和K+轉(zhuǎn)運(yùn)載體的轉(zhuǎn)運(yùn)過程是逆著K+的電化學(xué)梯度進(jìn)行的，需要ATP提供能量，是一個(gè)主動(dòng)運(yùn)輸?shù)倪^程[19]。KUP/HAK/KT家族是一種H+/K+同向轉(zhuǎn)運(yùn)載體，通過增加H+泵的活性以驅(qū)動(dòng)對(duì)的K+轉(zhuǎn)運(yùn)，主要負(fù)責(zé)植物根部細(xì)胞對(duì)K+的高親和吸收[20]。冰葉日中花McHAK1和McHAK4基因在高鹽脅迫下表達(dá)上調(diào)，提高對(duì)K+的吸收。HKT/Trk家族是一類Na+特異轉(zhuǎn)運(yùn)體或Na+-K+協(xié)同轉(zhuǎn)運(yùn)體，對(duì)減輕鹽離子的毒害起著重要作用。冰葉日中花McHKT1基因是一個(gè)兼Na+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，將其轉(zhuǎn)入爪蟾卵母細(xì)胞后用以鹽處理，其轉(zhuǎn)錄水平迅速上調(diào)[21]。

2.2.2? 離子區(qū)隔化? 離子區(qū)隔化主要通過質(zhì)膜上的Na+/H+反向運(yùn)輸體排出Na+，或者通過液泡膜上的Na+/H+反向運(yùn)輸體將Na+轉(zhuǎn)運(yùn)至液泡[16]，降低細(xì)胞質(zhì)中的K+/Na+比，進(jìn)而提高植株的耐鹽性。冰葉日中花McSOS1基因與擬南芥AtSOS1同屬于SOS1亞家族，是一類質(zhì)膜Na+/H+反向運(yùn)輸體，SOS1排鈉離子的過程需要質(zhì)膜H+-ATPase提供能量。而McNHX1和McNHX2基因則屬于NHX亞家族，定位于液泡膜，NHX區(qū)隔鈉的過程由液泡上的H+-ATPase來提供能量[22，23]。研究顯示，在鹽脅迫下，McSOS1、McNHX1和McNHX2的表達(dá)均上調(diào)，而且，為其供能的H+-ATPase活性也有顯著提升。McNHX1在酵母中的異源表達(dá)也證實(shí)了其轉(zhuǎn)運(yùn)鈉離子的功能。

2.3? 水通道蛋白

植物水通道蛋白在調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)水穩(wěn)態(tài)方面起著重要作用。水通道蛋白屬于一個(gè)跨膜通道蛋白MIP超家族，主要起著促進(jìn)水分雙向跨膜運(yùn)動(dòng)的作用。干旱和鹽脅迫等逆境脅迫都會(huì)誘導(dǎo)或下調(diào)水通道蛋白的轉(zhuǎn)錄和表達(dá)[24]。許多研究證明水通道蛋白參與植物體內(nèi)水分的運(yùn)輸。擬南芥的水通道蛋白γ-TIP在非洲爪蟾卵母細(xì)胞中的異源表達(dá)增加了水分的滲透率[25]。擬南芥AthH2基因的反義表達(dá)載體明顯降低了原生質(zhì)體水分的滲透率[26]。

冰葉日中花作為一種鹽生植物，在鹽適應(yīng)性方面十分適合作為研究水通道蛋白的模式植物。冰葉日中花基因組中存在大量編碼水通道蛋白的序列。數(shù)據(jù)顯示，在冰葉日中花已發(fā)現(xiàn)14個(gè)不同的水通道蛋白轉(zhuǎn)錄本，其中已報(bào)道的有9個(gè)類水通道蛋白基因，分別屬于PIP（plasma membrance intrinsic protein，質(zhì)膜內(nèi)在蛋白）和TIP（tonoplast intrinsic protein，液泡膜內(nèi)在蛋白）亞家族[24，27]。水通道蛋白McPIP1;4（McMipA）和McPIP1;5（McMipB）在爪蟾卵母細(xì)胞中的異源表達(dá)，明顯增強(qiáng)了水分的滲透率，在一定程度上促進(jìn)了水分的運(yùn)動(dòng)。水通道蛋白受鹽脅迫的調(diào)控，在鹽脅迫下MipA的表達(dá)上調(diào)[27]。在細(xì)胞內(nèi)，水通道蛋白是可移動(dòng)的，McMipA和McMipB為質(zhì)膜內(nèi)在蛋白，但在液泡膜上也檢測(cè)到其存在。這可能是由于逆境脅迫引起其功能改變。

2.4? 活性氧清除機(jī)制

植物在鹽脅迫下體內(nèi)會(huì)產(chǎn)生大量的活性氧，包括過氧化氫（H2O2）、氫氧根離子、超氧陰離子等。活性氧在體內(nèi)的大量累積會(huì)對(duì)植物產(chǎn)生毒害作用，主要體現(xiàn)在對(duì)生物膜系統(tǒng)的破壞和生物大分子的降解?？寡趸甘侵参锴宄钚匝醯闹饕獧C(jī)制，其中最主要的抗氧化酶包括超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）、過氧化氫酶（Catalase，CAT）、抗壞血酸過氧化物酶（Ascorbate peroxidase，APX）等。研究發(fā)現(xiàn)，在鹽脅迫下冰葉日中花葉片中的SOD和CAT的活性均表現(xiàn)出上升的趨勢(shì)，因此推測(cè)抗氧化酶降低了細(xì)胞的過氧化作用，提高了冰葉日中花的耐鹽性[28，29]。

2.5? 其他耐鹽機(jī)制

冰葉日中花是目前研究最為全面的兼性CAM（Crassulacean Acid Metabolism，景天酸代謝）植物，CAM是一種光合作用的替代途徑，能有效地提高水分的利用率。在鹽脅迫或干旱脅迫下，冰葉日中花從C3光合作用途徑轉(zhuǎn)變?yōu)镃AM，從而最大限度減少水分的流失，并保證在缺水、土壤鹽漬的情況下成功繁殖[30]。對(duì)比C3和C4光合途徑，CAM將水的利用率提高了5倍[31]，并增強(qiáng)了CAM植物在炎熱干燥環(huán)境中的生存能力。當(dāng)CO2濃度升高時(shí)，一些CAM植物的生物量可增加35%，而許多C3植物的生物量都是下降的[32]。

通過對(duì)CAM相關(guān)酶活性的測(cè)定證實(shí)，在鹽脅迫下，隨著光合作用的轉(zhuǎn)變，一系列CAM必須酶的活性顯著增強(qiáng)。McPpc1基因編碼一個(gè)PEP羧化酶，該酶是CAM區(qū)別于C3光合作用的關(guān)鍵酶[33，34]。在鹽脅迫下，McPpc1基因在葉片中的表達(dá)量明顯增加，而PEP羧化酶的活性增強(qiáng)了40～50倍[35，36]。NADP-蘋果酸酶（NADP-ME）、NADP-蘋果酸脫氫酶（NADP-MDH）和丙酮酸磷酸二激酶（PPDK）也是CAM途徑中CO2固定的關(guān)鍵酶，這3個(gè)酶同樣也受鹽脅迫的誘導(dǎo)表達(dá)。在受到鹽脅迫時(shí)，這3個(gè)酶的cDNA轉(zhuǎn)錄增強(qiáng)，酶活性也提高了4～10倍[37-39]。

整個(gè)光合作用途徑的轉(zhuǎn)變是一個(gè)十分復(fù)雜的過程，涉及到很多基因。而光合作用途徑的轉(zhuǎn)變是可逆的，在去除鹽脅迫后，PEP羧化酶的轉(zhuǎn)錄和酶活均大幅度下降[40]。

3? 展望

冰葉日中花作為植物生理學(xué)研究的模式植物興起，對(duì)碳代謝的研究做出了顯著的貢獻(xiàn)，尤其是CAM途徑。冰葉日中花的基因組大小大約為393 Mb，共9條染色體（2N=18），大約是擬南芥（大約145 Mb）的2.5倍[41]，小基因組有助于對(duì)冰葉日中花分子遺傳學(xué)的研究。鹽脅迫的基礎(chǔ)應(yīng)答機(jī)制存在于所有植物中，對(duì)冰葉日中花和擬南芥根部位的RNA測(cè)序結(jié)果進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)有20%的序列能在擬南芥中發(fā)現(xiàn)其同源序列[42]，說明冰葉日中花還有一部分特異應(yīng)激途徑的基因值得去挖掘。通過對(duì)冰葉日中花這類鹽生植物的研究，可以學(xué)習(xí)到在其他甜土植物中觀察不到的應(yīng)激反應(yīng)，這有助于我們對(duì)植物耐鹽機(jī)理的進(jìn)一步了解。

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