牛鑫 ,謝丹,賴建東,孫慶蕾,李延鵬,黃志旁

1.大理大學(xué)東喜瑪拉雅研究院,云南 大理 671003；2.白馬雪山國家級自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局,云南 德欽 674499；3.云嶺滇金絲猴云南省野外科學(xué)觀測研究站,云南 大理 671003

理毛行為是指動物對自己或其他個體身體進(jìn)行清理的過程[1]。理毛行為具有衛(wèi)生清潔[2]、增強(qiáng)參與者雙方間社會聯(lián)系[3]、建立穩(wěn)定的社會聯(lián)盟[4]、緩和個體間的激動情緒[5]、增強(qiáng)異性間性關(guān)系、增加交配機(jī)會[6]和增強(qiáng)群體內(nèi)成員間社會凝聚力等功能[7]。因此，理毛行為是衡量靈長類群體穩(wěn)定性和凝聚力的重要指標(biāo)[1]，也是理解靈長類個體對自然環(huán)境和社會環(huán)境的行為適應(yīng)策略[8]，其研究有助于了解非人靈長類社會結(jié)構(gòu)和社會關(guān)系的建立和維持機(jī)制[9]。

靈長類理毛的功能和發(fā)生機(jī)制有以下假說：1）衛(wèi)生功能假說（Hygienic function hypothesis）認(rèn)為相互理毛是為了保持身體表面的清潔以控制疾病的發(fā)生[10]；2）社會功能假說（Social function hypothesis）認(rèn)為理毛行為可以緩解個體間的緊張度，維持社會等級和保持社群穩(wěn)定[8,11]；3）生物市場理論（biological market theory）認(rèn)為群居動物個體間常常會依靠某種行為來交換有價值的“貨物”，以獲得自身所需的資源或服務(wù)，在個體與其他個體進(jìn)行合作時，它們便會在合作中付出投入與收益[12]，理毛的生物市場理論在狒狒（Papio cynocephalus）和川金絲猴（Rhinopithecus roxellana）中被驗證[8,13,14]。

靈長類理毛收益受社會角色和等級等因素影響[15]。短尾猴（Macaca arctoides）和黑猩猩（Pan troglodytes）的理毛研究中雄性理毛收益高于雌性[16,17]；倭黑猩猩（Pan paniscus）和川金絲猴等低等級個體會給高等級個體提供更多的理毛[8,18,19]。然而，關(guān)于靈長類的社會角色和等級對于個體理毛收益的影響關(guān)注不足。

滇金絲猴（Rhinopithecus bieti）隸屬靈長目（Primates）、猴科（Cercopithecidae）、疣猴亞科（Colobinae）、仰鼻猴屬（Rhinopithecus），生活的海拔高達(dá)4 600 m，是分布海拔最高的靈長類之一[20,21]。僅分布于瀾滄江與金沙江之間的云嶺山系，北至西藏的芒康縣，南至云南的云龍縣，是國家I 級重點保護(hù)野生動物，為IUCN 紅色名錄瀕危物種[22]，其生境主要以暗針葉林、針闊混交林、闊葉落葉林和硬葉闊葉林為主[23,24]。滇金絲猴具有復(fù)雜的重層社會，即由若干個一雄多雌家庭（OMU）和全雄群（AMU）構(gòu)成，個體之間關(guān)系復(fù)雜于其他靈長類物種[25]。目前對滇金絲猴的研究集中在種群分布和數(shù)量、社會結(jié)構(gòu)、棲息地利用、繁殖行為、食物選擇和日活動時間分配等方面[26-28]。前期研究發(fā)現(xiàn)在滇金絲猴繁殖家庭雌性數(shù)量會影響主雄的理毛收益，配偶雌性越少，主雄獲得的理毛收益越少[29]。然而，對于繁殖家庭內(nèi)雌性數(shù)量相同時，主雄的理毛收益是否一致缺乏認(rèn)識。此外，雌性等級是否影響雌性的理毛收益仍缺乏關(guān)注。本文選取了滇金絲猴4 個雌性數(shù)量均為2 只成年個體的繁殖家庭，擬解決以下問題：1）滇金絲猴OMU 內(nèi)相同雌性數(shù)量時雄性的理毛收益是否相同；2）繁殖家庭內(nèi)不同等級雌性的理毛收益是否一致。最終，闡明滇金絲猴繁殖家庭內(nèi)個體的社會角色和等級對理毛收益影響，了解重層社會滇金絲猴的維持模式。

1 研究方法

1.1 研究地點及對象

研究地點位于云南白馬雪山國家級自然保護(hù)區(qū)南端的響古箐（N 27°36',E 99°15'），該區(qū)域植被類型主要為云南松林、常綠闊葉林和針闊混交林，年降水量為1 370.7 mm，年平均氣溫為9.8℃[26]。

研究對象為白馬雪山滇金絲猴國家公園的響古箐猴群，該猴群公園每天定時進(jìn)行人工輔助投食，食物主要為松蘿，以及少量瓜子、花生、蘋果干等，猴群已經(jīng)習(xí)慣了人類的接近，可實現(xiàn)近距離觀察、個體識別和數(shù)據(jù)收集。2018 年7 月和8 月收集到4 個繁殖家庭（OMU，每個家庭1 只雄性，2 只雌性）的理毛數(shù)據(jù)，2019 年2 月和8 月收集到3 個繁殖家庭（OMU，每個家庭1 只雄性和2 只雌性）的理毛數(shù)據(jù)，因2018 年收集到OMU 內(nèi)理毛數(shù)據(jù)較少，且研究期間家庭大小都穩(wěn)定不變，參照以往滇金絲猴理毛研究可用多年數(shù)據(jù)合并統(tǒng)計[2]，因此，將2018 年和2019 年理毛數(shù)據(jù)合并分析（表1）。

1.2 數(shù)據(jù)收集

采用焦點動物取樣法觀察一雄多雌家庭的行為，用全事件記錄法收集攻擊-屈服行為和理毛行為數(shù)據(jù)[30,31]。理毛記錄包括發(fā)起者、接受者、開始時間和結(jié)束時間；攻擊-屈服記錄包括攻擊行為發(fā)起者、接受者、開始時間、結(jié)束時間、勝利者和屈服者。每天收集時間為10:00—17:00，在2 m—50 m 的距離輪換收集各焦點OMU 數(shù)據(jù)。焦點個體觀察時間10 min，每個家庭觀察滿30 min 為1 次有效數(shù)據(jù)。野外工作44 天，共收到96 個理毛回合。

理毛回合（Bout）：理毛開始到結(jié)束的過程，結(jié)束理毛指中斷10 min 或個體離開相距1 m。當(dāng)回合內(nèi)理毛方向改變時稱為1 亞回合[13]。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用回報指數(shù)（R）來評估理毛收益[32]：R=，R用于衡量理毛行為的對稱性。GAB：個體A 對個體B 理毛時間，GBA：個體B 對個體A 的理毛時間。R值范圍為 [-1,1]，若R=0，代表理毛投入等于收益；若R<0，表明A 個體理毛投入少，收益多，B 個體則相反；若R>0，A 個體投入多收益少，B 個體則相反。將個體分別定義為理毛對中的A 個體和B 個體，并將OMU 分為不同的類別組（表2）。

表2 2018—2019 年云南白馬雪山自然保護(hù)區(qū)響古箐滇金絲猴研究個體類別分組Tab.2 Grouping of study individuals of Xiangguqing R.bieti in Baima Snow Mountain Nature Reserve,Yunnan in 2018 -2019

家庭內(nèi)成年雌性個體間的等級通過優(yōu)勢指數(shù)法計算[33]。采用非參數(shù)獨立樣本（Wilcoxon）檢驗分析相同雌性數(shù)量繁殖家庭主雄間的理毛收益的差異，及繁殖家庭內(nèi)高等級雌性和低等級對雄性理毛收益的差異；同時采用T 檢驗檢驗雄性與雌性理毛回合對中雄性與雌性理毛收益的差異，及繁殖家庭內(nèi)高等級雌性和低等級雌性的差異。數(shù)據(jù)用SPSS 22.0 軟件處理，顯著性設(shè)為P<0.05。

2 結(jié)果與分析

共記錄到96 個理毛回合，平均理毛時間為302± 255 s（n=96），僅有32.3%的理毛回合發(fā)生了互惠回報。大個子OMU 中成年雌性個體間的等級序列為細(xì)毛 >豆芽鼻；紅臉OMU 中為白眉 >恩登；裂鼻OMU 中為白玉頂 >四己；帥哥OMU 中為零甲 >四?。ū?）。

表3 2018 — 2019 年云南白馬雪山自然保護(hù)區(qū)響古箐滇金絲猴四個OMUs 內(nèi)成年雌性個體的等級序列Tab.3 Rank sequence of adult female individuals in four OMUs of Xiangguqing R.bieti in Baima Snow Mountain Nature Reserve,Yunnan in 2018 — 2019

2.1 雄性與雌性理毛對

滇金絲猴相同雌性數(shù)量OMU 雄性間的理毛收益無差異（Z=4.59,P=0.20），雄性個體平均理毛收益為：-0.62 ± 0.71（n=59）。各繁殖家庭的雄性理毛收益如下：大個子家庭內(nèi)雄性個體收益為 -0.59 ±0.76（n=25），紅臉家庭雄性個體收益為 -1（n=13），裂鼻家庭雄性個體收益為 -0.59 ± 0.58（n=5），帥哥家庭雄性個體收益為 -0.27 ± 0.91（n=16）。

不同OMU 中性別對理毛收益的影響不同，雄性個體的理毛收益高于雌性個體（T=-6.138,df=58,P<0.01）（見表4）。從繁殖家庭角度來看，僅大個子家庭雄性個體收益高于雌性個體（T=3.866,df=24,P <0.01）；而其他三個家庭雄性和雌性的理毛收益無差異（紅臉:T=0,df=12,P=1;裂鼻:T=2.267,df=4,P=0.086;帥哥:T=1.135,df=15,P=0.274）。

表4 2018—2019 年云南白馬雪山自然保護(hù)區(qū)響古箐滇金絲猴各理毛對理毛收益的差異Tab.4 Difference of each grooming dyads on grooming income of Xiangguqing R.bieti in Baima Snow Mountain Nature Reserve,Yunnan in 2018—2019

在雄性-雌性理毛對中，總體上高等級雌性與低等級雌性對雄性的理毛收益無差異（Z=-1.54,P=0.12）；高等級雌性個體對雄性個體理毛收益為0.92 ± 0.29（n=59），低等級雌性個體對雄性個體理毛收益為0.75 ± 0.53（n=59）。從繁殖家庭來看，僅大個子家庭高等級雌性（細(xì)毛）理毛收益高于低等級雌性（豆芽鼻）（Z=-2.84,P<0.01），而其他三個家庭內(nèi)不同等級雌性對雄性的理毛收益無差異（紅臉:Z=0.00,P=1.00;裂鼻:Z=-0.79,P=0.43;帥哥:Z=-0.67,P=0.50）。

2.2 雌性間理毛對

高等級雌性的理毛收益高于低等級雌性（T=-3.467,df=36,P<0.01）（表4）。高等雌性個體理毛收益為-0.37 ± 0.65（n=37），低等級雌性個體理毛收益為0.37 ± 0.65（n=37）。從繁殖家庭來看，僅帥哥家庭高等級雌性的理毛收益高于低等級雌性（T=-3.390,df=10,P<0.01）；而其他三個家庭的高等級雌性和低等級雌性的理毛收益無差異（大個子:T=-0.033,df=6,P=0.975;紅臉:T=-1.861,df=10,P=0.092;裂鼻:T=-1.887,df=7,P=0.101）。

3 討論

本文對滇金絲猴具有2 成年雌性數(shù)量繁殖家庭個體的理毛收益開展研究，發(fā)現(xiàn)雄性的理毛收益均高于雌性，但不同家庭間主雄的理毛收益無差異，等級對于雌性與雄性的理毛收益無影響；雌性與雄性個體理毛中，雄性收益高于雌性，高等級雌性在成年雌性理毛對中有更高的收益。

3.1 社會角色與理毛收益

繁殖家庭內(nèi)社會角色（家庭主雄和雌性）不同會影響其理毛的收益[32]。本文中發(fā)現(xiàn)繁殖家庭內(nèi)雄性理毛收益大于雌性，這與黑猩猩和川金絲猴理毛收益受社會角色影響的研究結(jié)論一致[17,13]。川金絲猴與滇金絲猴都為重層社會組織，在一夫多妻的繁殖家庭內(nèi)雄性是為稀缺資源，雌性增加對雄性的理毛以建立良好關(guān)系，獲取交配響應(yīng)和其他資源的機(jī)會[13,34]，如雄性在雌性繁殖過程中給予的照料和幫助[35]。此外，這也可能與滇金絲猴繁殖家庭內(nèi)雄性等級高于雌性有關(guān)[34]。

3.2 等級與理毛收益

靈長類理毛的一個普遍特征是用理毛來獲取相關(guān)利益，社會等級與理毛收益有著密切的關(guān)系[8,13]。本文中發(fā)現(xiàn)高等級雌性個體理毛收益高于低等級個體，這與倭黑猩猩、長尾黑顎猴和川金絲猴的理毛收益受等級影響的結(jié)論一致[8,18,36]。滇金絲猴、倭黑猩猩、長尾黑顎猴和川金絲猴家庭中都具有明確的等級關(guān)系[8,18,34,36]，群內(nèi)個體之間等級關(guān)系存在可以維持群內(nèi)的相對平衡，從而保存群體的穩(wěn)定性，有利于種群的生存和繁衍。

4 結(jié)論

總之，在滇金絲猴繁殖家庭內(nèi)雄性理毛收益大于雌性；繁殖家庭內(nèi)高等級雌性理毛收益大于低等級雌性。因此，滇金絲猴個體理毛收益受其社會角色和等級影響。