朱國平 寧 靜

(1. 上海海洋大學海洋科學學院, 上海 201306; 2. 上海海洋大學極地研究中心, 上海 201306; 3. 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點實驗室極地海洋生態(tài)系統(tǒng)研究室, 上海 201306; 4. 國家遠洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心, 上海 210306)

因受極端氣候影響, 地處南極大陸周邊的南大洋形成了較為特殊的海洋環(huán)境。南大洋極端的環(huán)境導致該地區(qū)生物多樣性較低, 但其環(huán)境的特殊性促使棲息在該地區(qū)的生物形成了獨特且復雜的適應性[1]。魚類是南大洋物種多樣性最高的脊椎動物, 目前已發(fā)現(xiàn)的南極魚類約322種[2], 且多數(shù)為南極特有種[3]。其中, 部分南極魚類具有較高的商業(yè)價值, 是全球南極漁業(yè)的重要捕撈對象, 如犬牙南極魚屬和南極冰魚科魚類。

因受南極極端氣候的限制, 針對南極生物開展實地研究通常較為困難。但過去百余年的南極探索仍極大地提升了人類對極端條件下南極生物生長和繁殖策略的理解, 其中就包括南極魚類寄生蟲。針對南極魚類寄生蟲的研究已有較長的歷史,主要集中在特定寄生蟲類群的分類學研究、新物種的描述[4—6]、線蟲幼蟲的分子鑒定[7]和寄生蟲引起寄主的病理學變化[8]等方面。南極寄生蟲學的研究工作開展相對較晚, 直到1855年, 才首次出現(xiàn)有關南極海洋生物寄生蟲的報道[9]。關于早期南極寄生蟲的少數(shù)調(diào)查多來自南極探險途中收集到的宿主樣品, 且內(nèi)容也局限在寄生蟲的形態(tài)學描述上[10—12]。自1960年開始, 有關南極寄生蟲的文獻開始增多,1970年后更為明顯, 尤其是南極魚類的寄生蟲[1]。1980年, 德國生態(tài)學家Siegel[13]首次使用寄生蟲作為生物標記研究了南極冰魚的種群區(qū)分。在此之后, 南極寄生蟲開始被廣泛用作生物標記, 為研究人員提供宿主遷移和種群結(jié)構(gòu)方面的支撐信息[14,15]。至21世紀, 新的寄生蟲物種陸續(xù)在南大洋和南極被發(fā)現(xiàn), 但近些年分類學研究的速度逐漸減緩, 生態(tài)學方面的研究逐漸增加[1]。寄生蟲不再作為單獨的研究對象, 而是與宿主、環(huán)境等聯(lián)系起來。除了被用作宿主生物地理學生物標記[16]以及重金屬生物標記[16]外, 一些學者還對南極魚類寄生蟲進行了群落分析, 如Mu?oz等[18]比較了同一海域內(nèi)兩種同屬南極魚類的體內(nèi)寄生蟲群落, 發(fā)現(xiàn)寄生蟲種類和感染豐度相似, 認為這兩種同屬魚類利用資源的方式相似。

寄生蟲已被作為生物標記廣泛應用于研究宿主種群, 南極寄生蟲也是如此。根據(jù)MacKenzie等[20]的歸納, 可作為生物標記的寄生蟲應具備以下5個條件: (1)研究區(qū)域內(nèi)的不同地區(qū)感染程度存在顯著差異; (2)具有較長的壽命; (3)感染程度不隨時間變化; (4)具有易于檢測和識別的特征; (5)無嚴重致病性。使用寄生蟲作為生物標記主要有兩種研究方法: 第一種是根據(jù)上述標準選擇寄生蟲, 并針對這些寄生蟲對不同種類的宿主進行了研究[21,22]; 第二種方法則是使用更復雜的統(tǒng)計技術(shù)分析整個寄生蟲群體[23,24]。Brickle等[25]對馬爾維納斯群島小鱗犬牙南極魚(Dissostichus eleginoides)的寄生蟲種群進行了研究, 并利用線蟲和棘頭蟲作為生物標記判斷宿主種群來源, 但兩種方法的研究結(jié)果均對其中一個種群來源判斷錯誤。Mike等[16]利用復殖吸蟲作為生物標記確定了麥克默多灣東、西兩岸伯氏肩孔南極魚(Trematomus bernacchii)的種群分離程度, 東岸和西岸種群之間感染率的差異表明, 底棲成年魚類不會輕易由海峽一側(cè)移動到另一側(cè), 且感染率差異的原因為區(qū)域性富營養(yǎng)化導致宿主攝食發(fā)生變化, 進而影響寄生蟲對宿主的選擇所致。

南極魚類寄生蟲的研究范圍越來越廣, 在南極魚類種群區(qū)分和環(huán)境評估等方面的作用也越來越受到重視。本文總結(jié)了關于南極魚類寄生蟲的研究進展, 重點總結(jié)了3類主要寄生蟲——線蟲、絳蟲和寄生性橈足類的種類組成、宿主范圍和地理分布, 探討了今后重點研究方向, 以便了解南極魚類寄生蟲多樣性及寄生蟲與南極魚類和極端環(huán)境之間的關系, 并為南極魚類的種群研究和環(huán)境評估提供基礎數(shù)據(jù)。

1 線蟲

1.1 種類組成

線蟲是動物界物種數(shù)量最豐富的類群之一, 分布于地球上不同的環(huán)境中, 其中部分種類寄生魚類,是魚類寄生蟲類群的重要組成部分。目前, 南極魚類體內(nèi)寄生的線蟲有4科9屬13種, 旋尾目線蟲包括南極魚擬鮰線蟲(Ascarophis nototheniaeJohnston &Mawson, 1945)和隔膜囊居線蟲(Cystidicola beatriceinsleyaeHolloway & Klewer, 1969), 蛔目線蟲含內(nèi)彎宮脂線蟲(Hysterothylacium aduncumRudolphi, 1802)、威德爾海副尖樣線蟲(Paranisakiopsis weddelliensisRocka, 2002)和長尾鱈副尖樣線蟲(P. macruri(Linstow) Johnston & Mawson,1945)等(表 1), 嘴刺目線蟲包括毛細線蟲屬(Capillaria(Procapillaria) sp.)。其中, 異尖線蟲幼蟲在南極和亞南極硬骨魚類中普遍存在, 主要包括異尖線蟲(Anisakisspp.)、對盲囊線蟲(Contracaecumsp.)、擬地新線蟲(Pseudoterranova decipiens)和內(nèi)彎宮脂線蟲(Hysterothylacium aduncum)等[19]。

寄生在南極魚類的線蟲生活史較為復雜。以異尖線蟲為例, 線蟲卵隨海洋哺乳動物(鯨、海豹等)的糞便排入海洋中, 并在水中孵化為2期幼蟲[20]。營自由生活的2期或3期幼蟲被甲殼類等第一中間宿主吞食, 當這些感染線蟲幼蟲的甲殼類動物被第二中間宿主魚類和頭足類動物攝食后, 即被感染。感染了線蟲的魚類或頭足類動物被終末宿主(海洋哺乳動物、鳥類或魚類)捕食, 并在后者體內(nèi)發(fā)育為成蟲[21]。

1.2 宿主范圍及地理分布

目前, 在南極硬骨魚類中發(fā)現(xiàn)的線蟲有5科9屬13種, 宿主涉及南極魚亞目、鲉形目、鱈形目和燈籠魚目魚類, 其中南極魚亞目魚類居首(表 1)。南極魚擬鮰線蟲為南極魚亞目和鲉形目魚類常見的寄生蟲, 常分布在南極和亞南極的不同海區(qū)[22]。有報道稱, 隔膜囊居線蟲在南極麥克默多海峽的伊氏狼綿鳚(Lycodichthys dearborniDeWitt, 1962)和威德爾海東部的南極真狼綿鳚(Lycodichthys antarcticusPappenheim, 1911)體內(nèi)出現(xiàn)[23,24]。內(nèi)彎宮脂線蟲為南極常見的寄生蟲, 南設得蘭群島和南喬治亞島附近的南極魚科、龍鰧科、鱷冰魚科和綿鳚科等魚類宿主均被該寄生蟲感染; 與其他線蟲不同,內(nèi)彎宮脂線蟲廣布于世界范圍內(nèi)[22]。弗氏腸盲囊線蟲是南極輻合區(qū)附近海域南極魚類體內(nèi)常見的寄生蟲, 但次南極水域魚類尚無該寄生蟲報道[25]。威德爾海副尖樣線蟲和毛細線蟲僅出現(xiàn)在威德爾海懷氏長尾鱈(Macrourus whitsoniRegan, 1913)體內(nèi)[24]。長尾鱈副尖樣線蟲和尖尾無須鱈副尖樣線蟲均出現(xiàn)于南極海域的長尾鱈體內(nèi)[26]。內(nèi)彎宮脂線蟲、異尖線蟲、擬地新線蟲和對盲囊線蟲多以幼蟲形式出現(xiàn)在南極魚類體內(nèi), 宿主范圍涉及南極大部分硬骨魚, 如南極魚科、鱷冰魚科、龍鰧科、南極鱈科魚類等。對盲囊線蟲主要分布在南設得蘭群島、羅斯海、威德爾海和次南極阿根廷水域[27]。西南極地區(qū)和次南極地區(qū)擬地新線蟲數(shù)量較豐富,但威德爾海域附近較罕見[19]。內(nèi)彎宮脂線蟲、異尖線蟲、擬地新線蟲、對盲囊線蟲和毛細線蟲均為廣布性物種, 存在于自北向南的許多水生生物宿主中[26]。而南極魚擬鮰線蟲、隔膜囊居線蟲、威德爾海副尖樣線蟲、長尾鱈副尖樣線蟲、尖尾無須鱈副尖樣線蟲和弗氏腸盲囊線蟲則為南極海域的特有種。

表1 南極魚類線蟲寄生蟲、宿主、寄生部位Tab. 1 Hosts and parasitic sites of nematode in Antarctic fish species

續(xù)表1

續(xù)表1

續(xù)表1

1.3 研究進展

1855年, 英國學者Baird首次由一只南極帶回的港海豹(Phoca vitulinaLinnaeus, 1758)標本身上發(fā)現(xiàn)了一種線蟲(Ascaris similisBaird, 1853)[9]。20世紀初期, 對于南極線蟲的研究幾乎均為南極考察途中新物種的發(fā)現(xiàn)。1907年, 蘇格蘭寄生蟲學家Linstow[28]報道了蘇格蘭國家南極考察期間由南極魚類身上采集到的一些線蟲; 同年, Railliet和Henry[29]在一次南極考察中也收集到了3種新發(fā)現(xiàn)的寄生線蟲。至20世紀中后期, 南極寄生蟲研究開始蓬勃發(fā)展, 其中也包括魚類線蟲研究[1]。除了描述新物種和特定宿主的寄生類群外, 研究人員還展開了線蟲的遺傳和生態(tài)學研究, 對南極異尖線蟲種群的遺傳變異進行了評價, 發(fā)現(xiàn)南極線蟲種群的遺傳多樣性顯著高于北極海域, 異尖線蟲及其遺傳多樣性水平可能是海洋食物網(wǎng)完整性和海洋生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性的合適指標[30]。20世紀末, 出現(xiàn)了關于南極魚體液中抗體對線蟲特異性的研究; 研究表明, 南極魚類血漿中存在線蟲特異性抗體, 宿主膽汁和血漿中抗寄生抗體的存在與線蟲的寄生有關[31]。2009年, Rokick[21]研究了氣候變化對極地異尖線蟲傳播的影響, 發(fā)現(xiàn)全球氣候變暖將導致異尖線蟲發(fā)育速度加快, 壽命減少, 死亡率增加, 并對極地海洋生物寄生線蟲的種群結(jié)構(gòu)造成一定的影響。2015年和2017年, 意大利寄生蟲學家Mattiucci等[1,7]在物種和基因水平上對南極地區(qū)異尖線蟲屬的生物多樣性進行了評估, 分別總結(jié)了異尖線蟲、擬地新線蟲和對盲囊線蟲的分類學以及鑒定它們的分子方法, 并記錄了其地理分布及宿主的相關生態(tài)學數(shù)據(jù)。

關于南極魚類線蟲的研究, 前期的研究重點多在分類學方面, 后期隨著對南極生物關注度的提高,開始有了分子生態(tài)學、生態(tài)學和免疫學的研究, 并逐漸將異尖線蟲作為生物標記。異尖線蟲的分子生態(tài)學是近年來南極寄生蟲的研究熱點, 了解異尖線蟲及其遺傳多樣性有助于了解它們的時空分布,也與其宿主、種群變化、海洋生態(tài)系統(tǒng)及食物網(wǎng)有關[1]。

2 絳蟲

2.1 種類組成

絳蟲隸屬于扁形動物門(Platyhelminthes)、絳蟲綱(Cestoda), 是魚類重要的寄生蟲類群。按照南極地區(qū)絳蟲終末宿主的不同, 分為南極硬骨魚的絳蟲和南極軟骨魚的絳蟲。目前, 南極軟骨魚類(以鰩為代表)體內(nèi)共發(fā)現(xiàn)絳蟲11種, 均為南極特有種。四葉目絳蟲有南極瘤槽絳蟲(Onchobothrium antarcticumWojciechowska, 1990)、喬氏葉槽絳蟲(Phyllobothrium georgienseWojciechowska, 1991)、謝氏葉槽絳蟲(Phyllobothrium siedleckiiWojciechowska, 1991)等, 雙葉目絳蟲有棘頭棘槽絳蟲(Echinobothrium acanthocolleWojciechowska, 1991;表 2)。南極硬骨魚類體內(nèi)共發(fā)現(xiàn)4種絳蟲, 其中頭槽目絳蟲有克氏頭槽絳蟲(Bothriocephalus kerguelensisPrudhoe, 1969)、南極頭槽絳蟲(Bothricephalus antarcticusWojciechowska, Pisano & Zdzitowiecki, 1995)、約氏副頭槽絳蟲(Parabothriocephalus johnstoniPrudhoe, 1969), 另外一種為裂頭目裂頭科絳蟲(Diphyllobothriidae gen.sp; 表 2)。絳蟲幼蟲常出現(xiàn)于南極的硬骨魚類中, 在南極和亞南極硬骨魚類中共發(fā)現(xiàn)了5種形態(tài)的絳蟲幼蟲, 其成蟲均寄生于鰩[1]。

表2 南極軟骨魚和硬骨魚中的絳蟲寄生蟲Tab. 2 Cestode found in Antarctic cartilaginous and teleost hosts

絳蟲主要依賴食物網(wǎng)傳遞實現(xiàn)寄主的轉(zhuǎn)移。絳蟲卵隨糞便排入水中, 在卵內(nèi)發(fā)育成六鉤蚴, 有的發(fā)育成鉤球蚴并由卵中孵化出來, 有的則不孵化而留在卵內(nèi), 直到被合適的宿主攝食。在六鉤蚴階段后,不同絳蟲目的幼蟲發(fā)育階段各不相同[60]。以鰩作為終末宿主的絳蟲通常以甲殼類動物作為第一中間宿主, 硬骨魚類作為第二中間宿主或轉(zhuǎn)續(xù)宿主[1]。

2.2 地理分布及宿主特異性

目前, 南極硬骨魚中共發(fā)現(xiàn)4種絳蟲, 宿主隸屬于南極魚亞目(南極魚科、鱷冰魚科)和鱈形目(長尾鱈科、南極鱈科)魚類, 主要分布在赫德島和凱爾蓋朗群島水域。南極軟骨魚類中發(fā)現(xiàn)的11種絳蟲均寄生鰩形目魚類, 如伊氏深海鰩(Bathyra jaeatoniiGünther, 1876)、馬氏深海鰩(Bathyra maccainiSpringer, 1971)和喬治亞鰩(Amblyraja georgianaNorman, 1938)等, 其分布集中在威德爾海、南設得蘭群島和南喬治亞島[61—63]等海域, 這些絳蟲為南極軟骨魚的特有種類。迄今為止, 僅來自南設得蘭群島和南喬治亞島水域的鰩以及威德爾海的一些鰩樣本上發(fā)現(xiàn)寄生了絳蟲。由于研究信息較為零散, 目前無法全面地描述絳蟲的地理分布[22]。

2.3 研究進展

1907年, 蘇格蘭寄生蟲學家Linstow首次在南喬治亞島沿岸未辨認的鯊體內(nèi)發(fā)現(xiàn)了齒緣葉槽絳蟲(Phyllobothrium dentatumLinstow, 1907), 但對該寄生蟲的描述非常有限[64]。直到20世紀90年代初,研究人員才在南極鰩類身上發(fā)現(xiàn)了絳蟲[1]。20世紀80年代以來, 新的絳蟲物種不斷在南極魚類體內(nèi)發(fā)現(xiàn), 多是描述南極某一地區(qū)魚類身上寄生的絳蟲。1993年, Wojciechowska對南極硬骨魚的四葉目絳蟲進行了研究, 包括形態(tài)學鑒定和不同魚種的感染情況[65—67]。2014年, Laskowski等[68]利用分子鑒定的方法確定了寄生在金鐘灣南極硬骨魚中的寄生蟲為南極瘤槽絳蟲幼蟲。關于南極魚類絳蟲的研究較為有限, 主要為新物種的發(fā)現(xiàn)、鑒定[68]及新的分類方法[69—72]等。

3 寄生橈足類

3.1 種類組成及其宿主范圍、地理分布

橈足類在水生系統(tǒng)中扮演著重要的角色, 除了作為一些魚類的攝食對象, 有些種類也是絳蟲和線蟲等的中間宿主, 而有些種類則直接寄生于魚類[80]。南極魚類的寄生橈足類共有8種, 其中管口水虱目有蓋氏背瘤近臂顎虱(Eubrachiella gaini dorsituber-culataKabata & Gusev, 1966)、蓋氏近臂顎虱(Eubrachiella gainiQuidor, 1913)、南極近臂顎虱(Eubrachiella antarcticaQuidor, 1906)、多瘤錘虱(Sphyrion lumpiKr?yer, 1845)和南極芍刺魚蚤(Paeonocanthus antarcticensisHewitt, 1965), 劍水蚤目有結(jié)節(jié)叉軟刺魚蚤(Chondracanthodes tuberofurcatusKabata & Gusev, 1966)和半月T形魚蚤(Diocus semilunarisKabata & Gusev, 1966), 顎虱目有鉤柱顎虱(Clavella aduncaStr?m, 1762; 表 3)。

南極近臂顎虱是南極魚類中最常見的體外寄生蟲之一[81], 宿主涉及南極魚科、鱷冰魚科和淵龍鰧科。研究表明, 蓋氏近臂顎虱在鱷冰魚科魚類宿主中分布較為廣泛[36]。目前所有已知的結(jié)節(jié)叉軟刺魚蚤宿主均屬于同一屬[82]——長尾鱈屬; 這種寄生蟲分布廣泛, 甚至出現(xiàn)在北大西洋的北大西洋長尾鱈(Macrourus berglaxLacepède, 1801)中[82]。除了分布于南極水域以外, 鉤柱顎虱還出現(xiàn)在北大西洋和北太平洋海域[84,84]。

目前發(fā)現(xiàn)的8種南極橈足類寄生蟲的寄主包括南極魚亞目、鱈形目和胡瓜魚目的魚類, 其中鱷冰魚科有6種, 南極魚科有4種, 龍鰧科2種, 長尾鱈科1種, 深海鮭科1種(表 3)。

表3 南極硬骨魚的橈足類寄生蟲、宿主和寄生部位Tab. 3 Hosts and parasitic sites of the copepods in Antarctic teleosts

3.2 研究進展

關于南極寄生橈足類的研究主要集中在新物種的描述[81]。1965年, 新西蘭寄生蟲學家Hewitt在別林斯高晉海南極深海鮭(Bathylagus antarcticusGünther, 1878)身上發(fā)現(xiàn)了一種新的寄生橈足類(Periplexis antarcticensis)[85]。同年, 波蘭寄生蟲學家Kabata[87]在東南極普里茲灣外水域也發(fā)現(xiàn)了同一種魚類感染的這種寄生蟲, 并將其命名為新種——Paeonocanthus tricornutus gen. etsp.nov。14年后,Kabata[86]意識到他鑒定的所謂新種事實上與Hewitt[78]相同, 但考慮到他發(fā)現(xiàn)的時間稍晚, 便建議將該種確定為Paeonocanthus antarcticensisHewitt, 1965。1986年, Sosiński等[88]在南極冰魚體內(nèi)發(fā)現(xiàn)了蓋氏近臂顎虱。1991年, Rokicki等[88]對寄生在花紋南極魚上的南極近臂顎虱進行了研究, 并發(fā)現(xiàn)這種橈足類寄生蟲的感染率與宿主環(huán)境和宿主體長有關。除了物種的描述, 也涉及生物標記, 如Smith等[81]曾將寄生在羅斯海的鱗頭犬牙南極魚的南極近臂顎虱作為一種生物標記, 用于輔助魚類種群識別。

4 結(jié)論

南極魚類寄生蟲作為南極海域生物多樣性的重要組成部分, 有著關鍵的生態(tài)作用和科研價值。目前所知的寄生蟲種類較為豐富, 發(fā)現(xiàn)南極哺乳動物體內(nèi)的寄生蟲常利用南極魚類(尤其是南極魚科和鱷冰魚科)作為中間宿主, 而后進入終末宿主體內(nèi)。南極大部分魚類寄生蟲的宿主特異性較低, 尤其是中間宿主。因宿主的食性和深度區(qū)域差異, 多種寄生蟲組合已成為高緯度海域南極魚類典型的寄生模式[90,91]。

目前, 全球?qū)δ蠘O魚類的區(qū)系組成、生物量、繁殖、地理分布和攝食生態(tài)學的研究已較為豐富,但關于南極魚類寄生蟲的信息仍較缺乏, 尤其是寄生蟲生態(tài)學、生活史和地理分布等方面的研究還非常有限。此外, 對南極一些深海水域的魚類寄生蟲學調(diào)查僅限于單一物種, 如懷氏長尾鱈[82]和擬地新線蟲的水平和垂直分布[50,91]。造成這種局面的主要原因可能是南極調(diào)查的時空局限性。過去數(shù)十年的南極科學調(diào)查多發(fā)生在南極夏季, 調(diào)查區(qū)域也多局限在南極大西洋扇區(qū)。南極深海及冰下水域的調(diào)查更是缺乏。這些限制使得研究人員難以獲取足夠的南極魚類樣本開展寄生蟲研究。因此,總的來講, 關于南極魚類寄生蟲的研究仍處于發(fā)展階段, 需要針對更多的魚類(包括數(shù)量和種類)開展寄生蟲研究。鑒于此, 需要開展南極其他季節(jié), 尤其是冬季南極魚類寄生蟲種類及其豐度的研究, 以更好地闡釋南極魚類越冬過程中營養(yǎng)動力學動態(tài)及其與寄生蟲的營養(yǎng)關系。而除線蟲、絳蟲與橈足類等后生性寄生蟲外, 南極魚類其他類型的寄生蟲也應予以關注。許多南極魚類與南極磷蝦(Euphausia superba)混棲在一起, 因此在南極開展近周年的南極磷蝦漁業(yè)為拓展南極魚類寄生蟲季節(jié)性研究提供了極好的取樣機遇和平臺。此外, 開展大西洋扇區(qū)以外其他區(qū)域的南極魚類寄生蟲研究也非常迫切。尤其地, 與其他區(qū)域相比, 極地氣候變化更為明顯, 作為對這種變化的響應, 分布于南極海域魚類宿主及其寄生蟲分布也會隨之發(fā)生了相應的變化。因此, 南極魚類寄生蟲, 尤其是南極特有種, 可以作為這些環(huán)境變化的敏感指標[1]?？紤]到全球變化日益顯著, 且南大洋及南極環(huán)境對這種變化的響應會更為敏感, 故利用寄生蟲作為生物標記, 開展南極生態(tài)系統(tǒng)對氣候變化的響應和南極魚類種群變動的研究將會有較為廣闊的前景。