劉靜雅, 李卓苗, 李保平, 孟 玲

(南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院, 農(nóng)作物生物災(zāi)害綜合治理教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，南京210095)

許多實(shí)證和理論研究認(rèn)為，捕食性天敵昆蟲的捕食強(qiáng)度(如捕食的獵物數(shù)量)是獵物密度的非線性函數(shù)，大多符合Holling II模型(Holling, 1961; Abrams, 2000)；這類模型常用于描述單頭捕食者對(duì)單一獵物的密度的關(guān)系。當(dāng)在同一小生境(或獵物斑塊)中有兩種且密度不同的獵物時(shí)，根據(jù)“頻率依賴性食物選擇”(frequency-dependent food selection)模型預(yù)測(cè)，捕食者對(duì)其中一種獵物的捕食選擇可能與該獵物的相對(duì)密度有關(guān)(Sherratt and Harvey, 1993)；但該依賴關(guān)系也可能受捕食者和獵物行為的影響(Murdoch, 1969; Abrams and Matsuda, 2003; Schmitz, 2005)。這些理論模型常用于描述天敵昆蟲與害蟲種群動(dòng)態(tài)，并用于評(píng)價(jià)天敵在控制害蟲種群數(shù)量中的作用(Mills and Kean, 2010)。然而，支持這些模型的證據(jù)往往以本土捕食者-獵物為模式生物，其在漫長(zhǎng)的互作演化中已經(jīng)形成了相對(duì)穩(wěn)定的依存關(guān)系(Chesson, 2000)。外來入侵獵物可能改變業(yè)已形成的捕食者-獵物依存關(guān)系，給捕食者業(yè)已固化的搜尋和捕食策略帶來新的挑戰(zhàn)(Jaworskietal., 2013)。探究捕食性天敵在面對(duì)入侵與本土獵物害蟲時(shí)的捕食行為決策，不僅有助于認(rèn)識(shí)物種互作關(guān)系的演化機(jī)理，也可為指導(dǎo)生物防治外來入侵害蟲實(shí)踐提供依據(jù)。

扶桑綿粉蚧Phenacoccussolenopsis入侵我國(guó)約10年，期間發(fā)生了快速的遺傳分化，得以適應(yīng)傳入地的氣候環(huán)境，對(duì)大田作物、園林觀賞植物、水果和蔬菜等經(jīng)濟(jì)作物構(gòu)成嚴(yán)重威脅(Maetal., 2020)。扶桑綿粉蚧種群擴(kuò)張給本土捕食者(如瓢蟲)提供了新的獵物資源，可能影響本土捕食者與原有獵物(如蚜蟲)之間業(yè)已建立的數(shù)量動(dòng)態(tài)平衡，但影響程度與捕食者的捕食行為決策模式密切相關(guān)，密度依賴性和特征依賴性決策可能導(dǎo)致相應(yīng)的密度依賴性和特征依賴性種群動(dòng)態(tài)格局(Murdoch and Marks, 1973)。 瓢蟲是入侵扶桑綿粉蚧的重要捕食性天敵，在國(guó)外發(fā)現(xiàn)有孟氏隱唇瓢蟲Cryptolaemusmontrouzieri(Kaur and Virk, 2012)和六斑月瓢蟲Menochilussexmaculata(Aggarwaletal., 2014)；在我國(guó)調(diào)查發(fā)現(xiàn)除以上兩種瓢蟲外，還有雙帶盤瓢蟲Lemniabiplagiata、圓斑彎葉毛瓢蟲Nephusquadrimaculatus(陳華燕等, 2011)和異色瓢蟲Harmoniaaxyridis(胡熙喜等, 2013)。迄今，對(duì)異色瓢蟲捕食扶桑綿粉蚧的生物學(xué)進(jìn)行過初步觀察(胡熙喜等, 2013)，但不清楚異色瓢蟲對(duì)與本土蚜蟲混合發(fā)生的扶桑綿粉蚧的捕食選擇行為，故難以推測(cè)異色瓢蟲與扶桑綿粉蚧種群之間的關(guān)系屬于何種種群動(dòng)態(tài)格局。

本研究旨在明確在扶桑綿粉蚧與本土常見蚜蟲共存的斑塊中，異色瓢蟲對(duì)扶桑綿粉蚧的搜尋和捕食選擇行為決策與其數(shù)量占比的關(guān)系，以及這種關(guān)系是否受前期飼喂獵物的影響。對(duì)這些問題的明確，可為理解異色瓢蟲與扶桑綿粉蚧的種群動(dòng)態(tài)格局提供依據(jù)，亦可為預(yù)測(cè)異色瓢蟲控制扶桑綿粉蚧種群增長(zhǎng)的潛力提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 昆蟲飼養(yǎng)

豌豆修尾蚜Megourajaponica是異色瓢蟲常見獵物之一(杜軍利等, 2018)，與異色瓢蟲成蟲均于2019年3月采集于江蘇省農(nóng)業(yè)科學(xué)院試驗(yàn)地(南京市玄武區(qū)孝陵衛(wèi))的野豌豆Viciagigantea上。在室內(nèi)用盆栽蠶豆Viciafaba植株飼養(yǎng)豌豆修尾蚜，再用其飼養(yǎng)異色瓢蟲，繼代飼養(yǎng)3代以上供試。扶桑綿粉蚧于2018年8月采集于浙江省杭州市臨安區(qū)，用盆栽馬鈴薯Solanumtuberosum苗在室內(nèi)繼代飼養(yǎng)。由于扶桑綿粉蚧和豌豆修尾蚜均可以蠶豆作為寄主植物，因此，選用蠶豆苗作為獵物的載體植株供試。將蠶豆種在盛有營(yíng)養(yǎng)土的透明塑料杯(直徑5 cm，高13 cm)中，待豆苗長(zhǎng)至30 cm高、主莖上有3個(gè)分支(每個(gè)分支有2個(gè)葉片)后供試。

1.2 行為觀察

為探究前期飼喂獵物對(duì)異色瓢蟲搜尋和捕食行為的影響，設(shè)2個(gè)飼喂獵物種類處理：A組瓢蟲用豌豆修尾蚜飼養(yǎng)3代；B組瓢蟲用扶桑綿粉蚧飼養(yǎng)3代。在蠶豆苗第二層葉片上隨機(jī)選一片葉接扶桑綿粉蚧3齡若蟲和3或4日齡豌豆修尾蚜若蚜(每一重復(fù)的獵物目測(cè)體型大小近似)，采用基于回歸的生態(tài)學(xué)設(shè)計(jì)方法(Gotelli and Ellison, 2012)，將獵物總數(shù)控制在20～30頭(每個(gè)重復(fù)隨機(jī)確定具體總數(shù))，隨機(jī)組合兩種獵物各自的數(shù)量使粉蚧比例位于較寬(5.6%～83.3%)的范圍內(nèi)。待獵物在葉片上穩(wěn)定后，在植株底部接入1頭已經(jīng)饑餓24 h的異色瓢蟲4齡幼蟲，連續(xù)觀察2 h，利用BORIS(7.7.3版)軟件記錄行為 (Friard and Gamba, 2016)，測(cè)定和分析異色瓢蟲的如下搜尋和捕食行為：首次捕食是否選擇扶桑綿粉蚧(二進(jìn)制數(shù)據(jù))，捕食的扶桑綿粉蚧數(shù)量占總捕食獵物數(shù)量的比例，搜索用時(shí)占總搜捕用時(shí)的比例，以及處理粉蚧用時(shí)占總搜捕用時(shí)的比例。室內(nèi)環(huán)境溫度為26±1℃，相對(duì)濕度為60%±5%。每頭瓢蟲只觀測(cè)1次，共觀測(cè)A組瓢蟲67頭、B組瓢蟲64頭。

1.3 數(shù)據(jù)分析

將植株上粉蚧與蚜蟲的數(shù)量轉(zhuǎn)化為粉蚧占總獵物數(shù)量的比例(粉蚧比例)作為連續(xù)數(shù)值自變量因素，以飼喂獵物處理作為屬性自變量因素，用二項(xiàng)分布廣義線性模型擬合瓢蟲首次捕食選擇粉蚧概率，用Poisson分布廣義線性模型擬合瓢蟲捕食的粉蚧數(shù)量占比；用一般線性模型擬合搜索和處理獵物的時(shí)間特征數(shù)據(jù)。數(shù)據(jù)分析用R統(tǒng)計(jì)軟件3.6.2版本(R Core Team, 2019)。

2 結(jié)果

2.1 首次捕食粉蚧概率

飼喂獵物種類(χ2=1.90,P=0.17)及其與粉蚧比例的互作(χ2=2.86,P=0.09)不影響異色瓢蟲首次捕食選擇粉蚧概率，此概率僅受粉蚧比例的影響(χ2=10.53,P=0.001)；粉蚧比例每增大10%，首次捕食粉蚧概率增大77.2%(圖1)。

圖1 不同飼喂獵物處理下異色瓢蟲4齡幼蟲首次捕食粉蚧概率隨粉蚧比例增大的變化趨勢(shì)

2.2 捕食粉蚧量

異色瓢蟲捕食的粉蚧數(shù)量占比受粉蚧比例(F1,126=36.15,P<0.001)及其與飼喂獵物種類互作(F1,126=5.80,P=0.02)的影響；粉蚧比例每增大10%，飼喂蚜蟲的異色瓢蟲捕食的粉蚧占比增大60%(t=2.55,P=0.01)，而飼喂粉蚧的異色瓢蟲捕食的粉蚧占比增大137%(t=6.62,P<0.001)(圖2)。

圖2 飼喂不同獵物的異色瓢蟲4齡幼蟲捕食的粉蚧數(shù)量占比隨粉蚧比例增大的變化趨勢(shì)

2.3 搜索用時(shí)

異色瓢蟲搜索用時(shí)比例受飼喂獵物種類(F1,126=23.49,P<0.001)和粉蚧比例(F1,126=6.38,P=0.01)的影響，但不受兩者之間互作的影響(F1,126=2.94,P=0.09)；粉蚧比例每增大10%，搜索用時(shí)比例增大13%(t=2.51,P=0.01)，飼喂粉蚧的瓢蟲搜索用時(shí)比例比飼喂蚜蟲的瓢蟲降低7%(t=-4.81,P<0.001)(圖3)。

2.4 處理粉蚧用時(shí)

異色瓢蟲處理粉蚧用時(shí)比例受粉蚧比例(F1,126=21.61,P<0.001)的影響，但不受飼喂獵物種類(F1,126=0.96，P=0.33)和兩因素互作(F1,126=2.35,P=0.13)的影響；粉蚧比例每增大10%，捕食粉蚧用時(shí)比例增大41%(t=4.63,P<0.001)(圖4)。

圖3 飼喂不同獵物的異色瓢蟲4齡幼蟲搜索用時(shí)占總搜捕用時(shí)的比例隨粉蚧比例增大的變化趨勢(shì)

圖4 飼喂不同獵物的異色瓢蟲4齡幼蟲處理粉蚧用時(shí)比例隨粉蚧比例增大的變化趨勢(shì)

3 討論

根據(jù)經(jīng)典的獵物轉(zhuǎn)換(prey-switching)模型預(yù)測(cè)，當(dāng)一種獵物(兩種獵物混合發(fā)生時(shí))的數(shù)量占比由小變大時(shí)，捕食者對(duì)該獵物的捕食傾向由厭惡轉(zhuǎn)向偏好，呈現(xiàn)“S”形曲線(Murdoch, 1969)。本研究發(fā)現(xiàn)，異色瓢蟲在扶桑綿粉蚧與豌豆修尾蚜共存的獵物斑塊上，對(duì)粉蚧的捕食首選概率和捕食量均隨粉蚧數(shù)量占比提高而明顯增大，接近于直線關(guān)系(圖1和2)，雖然在粉蚧占比很小時(shí)捕食相對(duì)偏弱而未表現(xiàn)出典型的“S”形獵物轉(zhuǎn)換模式，但總體上符合經(jīng)典的“頻率依賴食物選擇”(frequency-dependent food selection)理論的預(yù)測(cè)，即捕食隨食物相對(duì)豐盛度增大而增強(qiáng)(Sherratt and Harvey, 1993)。

異色瓢蟲對(duì)扶桑綿粉蚧的捕食選擇曲線與經(jīng)典的獵物轉(zhuǎn)換模型預(yù)測(cè)不完全一致的原因，可能有以下幾方面。第一，異色瓢蟲在外來扶桑綿粉蚧與本土豌豆修尾蚜之間無明顯的偏好性。Murdoch (1969)認(rèn)為，定義“S”曲線的系數(shù)受兩個(gè)變量的共同影響：獵物相對(duì)可獲得性(如相對(duì)豐盛度)和捕食者的真實(shí)偏好性。這里，扶桑綿粉蚧相對(duì)豐盛度可能在異色瓢蟲的捕食決策中占有主導(dǎo)地位。在捕食性瓢蟲中，對(duì)獵物種類的選擇性隨瓢蟲種類不同而異，例如七星瓢蟲Coccinellaseptempunctata在入侵日本的萵苣指管蚜Uroleuconnigrotuberculatum與本土的瘤突修尾蚜Megouracrassicauda之間，起初偏好捕食入侵蚜蟲，后轉(zhuǎn)為偏好捕食本地蚜蟲；而龜紋瓢蟲Propyleajaponica對(duì)兩種獵物均沒有明顯的偏好(Barry and Ohno, 2016)。第二，本研究供試異色瓢蟲為4齡幼蟲，其選擇性可能不如成蟲那么嚴(yán)格。瓢蟲對(duì)獵物的偏好性可隨蟲態(tài)不同而發(fā)生變化。例如，七星瓢蟲幼蟲在營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較高的蘿卜蚜Lipaphiserysimi與有毒的甘藍(lán)蚜Brevicorynebrassicae之間未表現(xiàn)出偏好性；但其成蟲無論兩種蚜蟲的相對(duì)密度如何，均偏好捕食蘿卜蚜(Gurooetal., 2017)；異色瓢蟲4齡幼蟲在黑豆蚜Aphiscraccivora與葡萄花翅小卷蛾Lobesiabotrana1齡幼蟲之間未表現(xiàn)出對(duì)黑豆蚜的捕食偏好，但其成蟲更偏好黑豆蚜(Canovaietal., 2019)；面對(duì)等比例的繡線菊蚜Aphiscitricola和棉蚜Aphisgossypii時(shí)，小毛瓢蟲Scymnussyriacus4齡幼蟲和雌成蟲偏好取食棉蚜，即使繡線菊蚜比例增大也不影響其偏好(Moradietal., 2020)。第三，或許與實(shí)驗(yàn)小環(huán)境的限制有關(guān)，盡管這種影響很小，因?yàn)楸狙芯康母啐g幼蟲活動(dòng)性較低，而且用盆栽植物建立的小生境比常用的人造器皿更接近于自然，但人為環(huán)境對(duì)昆蟲行為的微妙影響仍不可完全排除。

本研究發(fā)現(xiàn)，用粉蚧飼喂的異色瓢蟲的搜索時(shí)間(用占總搜捕用時(shí)的比例測(cè)度)對(duì)粉蚧比例變化的響應(yīng)低于用蚜蟲飼養(yǎng)的瓢蟲。說明早期取食獵物經(jīng)歷可縮短瓢蟲的搜索時(shí)間，從而提高搜索效率。這一取食獵物效應(yīng)對(duì)于像異色瓢蟲這樣廣譜捕食者而言，具有適應(yīng)意義，因?yàn)闈撛讷C物及其狀態(tài)多種多樣，采用固定的行為決策往往難以充分利用多樣化的獵物資源。行為靈活性(behavioral flexibility)對(duì)于動(dòng)物適應(yīng)新環(huán)境具有關(guān)鍵促進(jìn)作用(Grossetal., 2010; Wrightetal., 2010; Westricketal., 2019)，可能有助于增強(qiáng)異色瓢蟲在新傳入地的入侵，從而使異色瓢蟲在引入地(北美洲、歐洲)快速擴(kuò)張、排擠本土瓢蟲(Brownetal., 2011; Royetal., 2016)。然而，異色瓢蟲捕食扶桑綿粉蚧也面臨另一個(gè)問題，即處理粉蚧用時(shí)投入隨粉蚧比例增大而提高，而且用粉蚧飼喂的瓢蟲花費(fèi)更多的時(shí)間。處理獵物用時(shí)是決定捕食功能反應(yīng)曲線的兩個(gè)重要參數(shù)之一(Holling, 1961)。影響處理獵物時(shí)間的因素多種多樣(Abrams, 2010)，這里，影響異色瓢蟲處理粉蚧時(shí)間的因素可能是粉蚧體表的分泌蠟質(zhì)，隨著捕食量的增大，異色瓢蟲需花費(fèi)更多的時(shí)間清潔觸角和口器附肢，以確保其上的感器保持敏銳。所以，伴隨粉蚧比例增大、取食量增大，用于清潔感器的時(shí)間也隨之增多，從而延長(zhǎng)處理粉蚧的時(shí)間，從而可能導(dǎo)致捕食效率較低。

本研究結(jié)果說明，在外來扶桑綿粉蚧與本土蚜蟲混合發(fā)生的獵物斑塊中，異色瓢蟲對(duì)扶桑綿粉蚧的捕食符合“頻率依賴性食物選擇”模式。據(jù)此推測(cè)，異色瓢蟲對(duì)扶桑綿粉蚧種群的控制作用可能符合密度依賴模式。密度依賴性捕食是天敵控害有效性的重要屬性之一，該推測(cè)有待開展野外試驗(yàn)加以驗(yàn)證。

致謝感謝浙江省農(nóng)業(yè)科學(xué)院呂要斌和黃俊在飼養(yǎng)扶桑綿粉蚧中的指導(dǎo)，以及南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院陳勇、李洪冉、曲毓立和王巖松等在數(shù)據(jù)分析中的幫助。