張佳默,史江偉

(1.福建農(nóng)林大學(xué)農(nóng)學(xué)院；2.海峽聯(lián)合研究院植物免疫中心，福建 福州 350002)

在動(dòng)植物中，細(xì)胞內(nèi)的鈣主要以結(jié)合態(tài)形式存在，且細(xì)胞外Ca2+濃度遠(yuǎn)高于細(xì)胞內(nèi).細(xì)胞外Ca2+的內(nèi)流和細(xì)胞內(nèi)鈣庫(如液泡、葉綠體)的釋放可提高細(xì)胞內(nèi)Ca2+濃度從而調(diào)控各種生理過程.Ca2+作為真核生物細(xì)胞信號(hào)傳導(dǎo)的第二信使，常通過鈣結(jié)合蛋白和鈣離子通道參與植物生長發(fā)育(如開花、受精)以及植物對環(huán)境的反應(yīng)，包括非生物脅迫(如干旱、低溫等)和生物脅迫(如病原菌侵染和昆蟲侵襲).植物細(xì)胞鈣信號(hào)系統(tǒng)的主要成分有Ca2+通道、Ca2+-ATPases、Ca2+結(jié)合蛋白和Ca2+依賴蛋白，還包括受體、放大Ca2+信號(hào)的級(jí)聯(lián)反應(yīng)和轉(zhuǎn)錄因子[1].植物體內(nèi)的鈣通常與蛋白質(zhì)結(jié)合形成鈣信號(hào)感受器實(shí)現(xiàn)高水平的調(diào)節(jié)，Ca2+濃度的瞬變和鈣信號(hào)的傳導(dǎo)通過Ca2+蛋白結(jié)合工具包進(jìn)行解碼和運(yùn)輸，然后通過Ca2+響應(yīng)啟動(dòng)子元件調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)錄和蛋白磷酸化[2].面臨多變的生存環(huán)境和病原菌的干擾，植物在長期進(jìn)化過程中形成雙重免疫系統(tǒng)以進(jìn)行自身防衛(wèi)，鈣離子通道在植物免疫調(diào)控方面發(fā)揮著重要作用.本文主要從植物的兩層防御系統(tǒng)方面闡述Ca2+通道的免疫機(jī)制.

1 基于鈣的植物免疫

1.1 Ca2+通道介導(dǎo)的植物免疫

2001年Dangl et al[3]提出植物與病原菌互作主要有兩層防衛(wèi)系統(tǒng)，第一層是通過模式識(shí)別受體(pattern recognition receptors,PRRs)來識(shí)別病原相關(guān)分子模式(pathogen-associated molecular patterns,PAMPs)的病原體/微生物相關(guān)分子模式觸發(fā)免疫(PAMP-triggered immunity,PTI)，識(shí)別出PAMPs和DAMPs(danger signal-associated molecular patterns)后，引發(fā)胞內(nèi)Ca2+濃度快速上升和活性氧(ROS)積累(如圖1所示).Couto et al[4]提出這些反應(yīng)進(jìn)一步導(dǎo)致Ca2+依賴性蛋白激酶(Ca2+-dependent protein kinase,CDPKs)的激活和絲裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase,MAPK)的啟動(dòng)，然后將信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)傳遞到細(xì)胞核，進(jìn)而調(diào)控PTI的轉(zhuǎn)錄.此外，Blume et al[5]通過使用Ca2+通道抑制劑和阻滯劑抑制鈣信號(hào)，發(fā)現(xiàn)PTI的激活受到明顯抑制，并提出一些Ca2+通道參與了這些過程.在植物與病原菌協(xié)同進(jìn)化過程中，病原菌利用一些效應(yīng)因子抑制或躲避PTI，同樣植物也進(jìn)化出應(yīng)對病原菌侵襲的效應(yīng)因子觸發(fā)的免疫性(effectors-triggered immunity,ETI)機(jī)制以增強(qiáng)自身抗干擾能力.近年來逐漸發(fā)現(xiàn)植物免疫的PTI與ETI兩層防御系統(tǒng)存在復(fù)雜的關(guān)聯(lián)性，但Ca2+在兩層防御系統(tǒng)中是否存在交互作用尚未明確.

圖1 鈣信號(hào)在植物免疫中的傳導(dǎo)作用[6]Fig.1 Transduction of calcium signal in plant immunity[6]

1.1.1 Ca2+通道——環(huán)核苷酸門控離子通道 植物環(huán)核苷酸門控離子通道(cyclic nucleotide gated channels,CNGCs)是直接由環(huán)狀核苷酸和鈣調(diào)蛋白調(diào)節(jié)的質(zhì)膜上的四聚體通道[7].已知HLM1基因編碼1個(gè)環(huán)核苷酸門控通道CNGC4，其表達(dá)是受病原菌感染引起的免疫信號(hào)調(diào)控，可能構(gòu)成導(dǎo)致植物超敏反應(yīng)(HR)相關(guān)的細(xì)胞編程性死亡信號(hào)通路的共同下游成分[6].Ma et al[8]以擬南芥為材料，將PEPR1(植物誘導(dǎo)肽Pep肽的受體)促進(jìn)的免疫信號(hào)與cGMP(cyclic guanosine monophosphate)激活的Ca2+通道和環(huán)核苷酸門控陽離子通道2(CNGC2)的功能聯(lián)系起來.表明PEPR1連接特定受體蛋白，并與其配體協(xié)同作用產(chǎn)生Ca2+信號(hào)，然后在Ca2+觸發(fā)的病原體反應(yīng)中發(fā)揮相互依賴的作用，如基礎(chǔ)防御免疫(PTI)和效應(yīng)因子觸發(fā)的免疫(ETI).此外，還揭示了Pep/PEPR1免疫信號(hào)和細(xì)菌鞭毛蛋白flg22及其受體FLS2啟動(dòng)的Ca2+依賴性免疫信號(hào)之間的差異，前者通過cGMP促使Ca2+升高且需要細(xì)胞外Ca2+參與，后者則對胞內(nèi)Ca2+的儲(chǔ)存要求較高.CNGC作為動(dòng)植物細(xì)胞中通用的離子通道基因家族，與植物PTI、ETI反應(yīng)存在直接聯(lián)系，但目前對CNGC信號(hào)通道的研究尚處于較淺的階段.

1.1.2 Ca2+通道——谷氨酸類受體通道(GLRs) 谷氨酸類受體通道(glutamine-like receptor channels,GLRs)在生物應(yīng)激反應(yīng)中有3個(gè)重要功能，即PAMP/DAMP識(shí)別、全身創(chuàng)傷信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和激活茉莉酸(JA)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo).近年來普遍認(rèn)為，Ca2+內(nèi)流被elf18、flg22等植物PAMPs識(shí)別激活，通過抑制性谷氨酸類受體(inhibitory glutamate receptor,IGluRs)通道發(fā)揮信號(hào)傳導(dǎo)功能.2006年Kang et al[9]研究表明，植物GLRs參與了JA相關(guān)Ca2+信號(hào)防御反應(yīng).谷氨酸類受體通道(GLRs)不僅在長距離信號(hào)傳導(dǎo)中發(fā)揮作用，而且參與短距離信號(hào)傳導(dǎo).2017年Vincent et al[10]利用熒光鈣生物傳感器(GCaMP3)結(jié)合綠色桃蚜研究擬南芥的鈣動(dòng)態(tài)，證明了植物鈣在桃蚜的取食點(diǎn)附近小區(qū)域內(nèi)快速升高，并發(fā)現(xiàn)植物防御共受體油菜素類固醇非敏感相關(guān)激酶1(brassinosteroid insensitive associated kinase receptor 1,BAK1)、質(zhì)膜離子通道谷氨酸受體-3.3和3.6(GLR3.3和GLR3.6)以及空泡離子通道雙孔通道1(two pore channel1,TPC1)之間的相互作用介導(dǎo)了鈣離子的升高.

1.1.3 其他Ca2+通道——TPCs以及降低高滲誘導(dǎo)Ca2+濃度增加通道(OSCAs) 兩孔Ca2+通道(TPCs)是許多植物防御反應(yīng)中相關(guān)基因表達(dá)的關(guān)鍵調(diào)控因子，可能在Ca2+穩(wěn)態(tài)方面發(fā)揮作用.Peiter et al[11]研究表明，雖然ABA能夠通過不依賴TPC1途徑使保衛(wèi)細(xì)胞發(fā)生反應(yīng)，但胞外Ca2+濃度升高則需要TPC1. Edel et al[12]在2015年提出，OSCAs通道是新發(fā)現(xiàn)的一類Ca2+傳導(dǎo)通道，可能在動(dòng)物和植物中發(fā)揮作用，并且其復(fù)雜性隨著植物進(jìn)化顯著增加.植物和動(dòng)物在Ca2+通道上存在顯著差異，但各自都有復(fù)雜的運(yùn)作機(jī)制，且隨著環(huán)境變化，動(dòng)植物的Ca2+通道仍會(huì)進(jìn)化出更高級(jí)機(jī)制以調(diào)節(jié)自身的免疫功能，而有的Ca2+通道會(huì)隨動(dòng)植物進(jìn)化而消失.近年來關(guān)于植物Ca2+通道的研究不斷展現(xiàn)新的成果，本文主要列舉植物體內(nèi)較重要的且已被報(bào)道的4類Ca2+通道，以期更多學(xué)者能對Ca2+通道調(diào)控的免疫反應(yīng)有更深刻的認(rèn)識(shí).

1.2 Ca2+感受器介導(dǎo)的植物免疫

鈣依賴性蛋白激酶 (calcium-dependent protein kinases,CDPKs)、鈣調(diào)素蛋白(calmodulin,CaM)/類鈣調(diào)素蛋白(caM-like protein,CML)系統(tǒng)、鈣調(diào)磷酸酶B類蛋白(calcineurin B-like protein,CBL)/CBL結(jié)合蛋白激酶(CBL interacting protein kinase,CIPK)信號(hào)通路是最重要的3類Ca2+感受器[2].這些Ca2+傳感器都具有與Ca2+結(jié)合的特定結(jié)構(gòu)(EF—手性結(jié)構(gòu))，從而提高信息處理的靈活性和特異性，在植物中形成復(fù)雜的信號(hào)網(wǎng)絡(luò).

CDPKs在植物生長發(fā)育、鈣信號(hào)傳導(dǎo)以及氣孔運(yùn)動(dòng)等生理過程中起重要調(diào)控作用.CDPKs的C末端類鈣調(diào)素結(jié)構(gòu)域，即與鈣離子結(jié)合的EF—手性結(jié)構(gòu)的調(diào)控域[13].在植物免疫研究較多的就是其與14-3-3蛋白(真核生物中一類高度保守的調(diào)控蛋白)互作從而發(fā)揮調(diào)控功能.擬南芥CPK3是鈣依賴性Ser/Thr蛋白激酶(CDPKs或CPKs)植物家族中的一員，在鞘脂類分子的前體長鏈基團(tuán)(long chain bases,LCBs)介導(dǎo)的細(xì)胞死亡中起關(guān)鍵作用[14].Lachaud et al[14]研究證明，植物鞘氨酰亞胺(phytosphingosine,PHS,LCBs中的一類)誘導(dǎo)鈣依賴性激酶CPK3的活化，使與之結(jié)合的14-3-3蛋白磷酸化，直接導(dǎo)致復(fù)合物的破壞和CPK3的降解，調(diào)控細(xì)胞死亡.CaM具有4個(gè)Ca2+結(jié)合區(qū)，Ca2+結(jié)合至CaM誘導(dǎo)構(gòu)象從封閉狀態(tài)變?yōu)殚_放狀態(tài)，促進(jìn)疏水和靜電作用以及目標(biāo)肽的兩通道螺旋相互作用，從而激活或抑制目標(biāo)蛋白的活力發(fā)揮免疫調(diào)控作用[17-19].鈣信號(hào)被Ca2+傳感器蛋白鈣調(diào)蛋白(CaM)解碼，并被轉(zhuǎn)導(dǎo)到Ca2+/CaM復(fù)合物結(jié)合轉(zhuǎn)錄因子，直接調(diào)控植物適應(yīng)反應(yīng)所需的基因表達(dá)[20].CML與CaM具有很高的同源性，但在結(jié)構(gòu)上又存在差異.同理，CML也是與蛋白結(jié)合從而調(diào)控植物生理過程和免疫反應(yīng).CBL含有結(jié)合Ca2+的4個(gè)變異程度不等的EF手臂 (EF-hand)，但是在植物體內(nèi)EF-hand如何與Ca2+結(jié)合目前還未十分明確.Albrecht et al[21]研究表明，擬南芥鈣調(diào)磷酸酶B類鈣感受蛋白(AtCBLs)與絲氨酸-蘇氨酸蛋白激酶(AtCIPKs)以鈣依賴的方式相互作用，但不同AtCBLs與AtCIPKs相互作用存在差異.不同的相互作用親和力是在植物細(xì)胞內(nèi)產(chǎn)生鈣信號(hào)的特異性機(jī)制之一.不同的CBL-CIPK蛋白組合形成復(fù)雜的信號(hào)傳導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)，將各種細(xì)胞外信號(hào)傳入細(xì)胞進(jìn)而引發(fā)特定的細(xì)胞反應(yīng).

綜上所述，Ca2+感受器通常與Ca2+結(jié)合，與目標(biāo)蛋白質(zhì)互作激活多種酶并調(diào)節(jié)酶的活力，將信號(hào)傳導(dǎo)至下游從而激活下游免疫應(yīng)答，進(jìn)而達(dá)到調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育和預(yù)防外界干擾等目的.Ca2+感受器的相關(guān)研究近年來越來越受到人們重視，其在植物免疫領(lǐng)域有較大的研究潛力.

2 植物鈣信號(hào)參與的非生物脅迫響應(yīng)

2.1 鈣參與低溫脅迫響應(yīng)

選育抗旱抗凍品種是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的重要方向，低溫脅迫對糧食作物產(chǎn)量和品質(zhì)有直接影響，因此探究鈣參與的低溫脅迫響應(yīng)具有重大意義.早在1985年，Minorsky[22]便提出關(guān)于植物冷害的啟發(fā)式假說，推測寒氣誘導(dǎo)的細(xì)胞內(nèi)游離Ca2+濃度的提高是植物冷害的主要信號(hào).隨后，Monroy et al[23]于1993年利用CaM抑制劑W7和Ca2+通道抑制劑La3+研究證明在冷馴化過程中，Ca2+和蛋白磷酸化分別參與低溫脅迫響應(yīng)或二者相結(jié)合形成鈣結(jié)合蛋白，在獲得低溫耐受性過程中起重要作用.2014年Nawaz et al[24]對水稻中的CNGC家族(16個(gè)CNGC基因)進(jìn)行了全基因組鑒定，結(jié)果表明，在低溫脅迫下有10種OsCNGCs表達(dá)上調(diào).Liu et al[25]研究表明，冷活化的質(zhì)膜蛋白冷響應(yīng)蛋白激酶1(cold-responsive protein kinase 1,CRPK1)可以使14-3-3蛋白磷酸化，磷酸化的14-3-3蛋白從胞漿穿梭到細(xì)胞核，調(diào)節(jié)CBF(C-repeat binding factor，一類植物抗寒轉(zhuǎn)錄因子)的穩(wěn)定性，確保植物對冷脅迫的響應(yīng).在此過程中，鈣調(diào)素結(jié)合轉(zhuǎn)錄激活因子3(CAMTA3)對CBF的表達(dá)具有正向調(diào)控作用.此外，在擬南芥中已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了2個(gè)鈣滲透機(jī)制敏感通道，MCA1和MCA2介導(dǎo)Ca2+吸收.2018年Mori et al[26]研究證明了MCA1和MCA2參與冷誘導(dǎo)的中胞漿Ca2+濃度升高.盡管Ca2+參與的抗寒脅迫機(jī)制復(fù)雜且尚未明確，但可以肯定鈣信號(hào)對植物抵抗寒害凍害具有極其重要的作用，其中包括調(diào)控CNGCs通道信號(hào)傳導(dǎo)以及鈣滲透機(jī)制敏感通道MCA1和MCA2的活性.

2.2 鈣參與鹽脅迫響應(yīng)

鹽脅迫與低溫脅迫都能使Ca2+內(nèi)流穿過質(zhì)膜和胞內(nèi)鈣庫釋放，從而增加胞漿中游離的Ca2+.為探究NaCl誘導(dǎo)的Ca2+通道與低溫誘導(dǎo)的通道是否存在區(qū)別或交叉作用，Wang et al[27]證實(shí)了鹽和低溫能夠提高Ca2+通道的滲透性從而使Ca2+濃度升高，并且在同時(shí)施加鹽和低溫聯(lián)合刺激時(shí)，觀察到相加效應(yīng).此外，還證明了由NaCl和低溫誘導(dǎo)的Ca2+濃度的升高是獨(dú)立發(fā)生的，每種處理可能激活不同的Ca2+通道，但NaCl或冷應(yīng)激反應(yīng)與兩種應(yīng)激刺激的鈣信號(hào)通路存在反饋抑制(圖2)，并且這些信號(hào)通路之間存在相互作用.鹽脅迫和低溫脅迫是否能夠激活相同的Ca2+通透目前尚未有定論.Yuan et al[28]研究表明，當(dāng)植物受到高鹽脅迫，誘導(dǎo)脫落酸(ABA)積累增加，cGMP(環(huán)磷酸鳥苷)快速積累，激活CNGC通道和OSCA1通道，高滲性特異誘導(dǎo)的OSCA1受損可能導(dǎo)致胞漿Ca2+濃度的升高，OSCA1的表達(dá)促進(jìn)Ca2+內(nèi)流響應(yīng)漿膜Ca2+高滲透響應(yīng).另外，擬南芥MID1互補(bǔ)活性1和2蛋白(MCA1和MCA2)與酵母激活的Ca2+通道MID1具有同源性，介導(dǎo)低滲透壓誘導(dǎo)的Ca2+濃度升高和機(jī)械反應(yīng)[27].2019年，Jiang et al[29]在Nature上發(fā)文闡明植物細(xì)胞表面的糖基肌醇磷酸神經(jīng)酰胺(glycosylated inositol phosphorylceramides,GIPC)感知鹽脅迫后與Na+結(jié)合，觸發(fā)內(nèi)流的鹽敏機(jī)制.試驗(yàn)分離得到由Ca2+誘導(dǎo)的細(xì)胞內(nèi)Ca2+濃度升高的缺陷型突變體(moca1)，并證明MOCA1(漿膜中GIPC鞘磷脂的葡萄糖醛酸基轉(zhuǎn)移酶)是鹽誘導(dǎo)細(xì)胞表面電位去極化、影響Ca2+濃度瞬變、Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)激活以及植物生長發(fā)育調(diào)節(jié)所必需的物質(zhì).植物在大田生育期內(nèi)往往受到各種逆境脅迫，且脅迫往往不是單獨(dú)發(fā)生，聯(lián)合刺激使得植物必須進(jìn)化出一套更高級(jí)的防御機(jī)制以適應(yīng)多變的生存環(huán)境.

2.3 鈣參與干旱脅迫響應(yīng)

氣孔是植物表皮所特有的結(jié)構(gòu)，是植物體與外界環(huán)境直接相聯(lián)的通道，也是植物體內(nèi)水分蒸發(fā)的主要途徑.氣孔由一對特化的植物表皮保衛(wèi)細(xì)胞形成，脫落酸(ABA)是調(diào)節(jié)氣孔運(yùn)動(dòng)的重要因子.近年來，有學(xué)者對植物保衛(wèi)細(xì)胞在細(xì)胞內(nèi)鈣信號(hào)特異性傳導(dǎo)方面的作用提出了一種猜想，即CO2和ABA增強(qiáng)了下游鈣信號(hào)傳導(dǎo)過程中的鈣敏感性[30].當(dāng)ABA激活保衛(wèi)細(xì)胞后，引發(fā)胞內(nèi)Ca2+可滲透性和敏感性增加，致使Ca2+內(nèi)流，從而調(diào)節(jié)氣孔運(yùn)動(dòng).活性氧(ROS)也能夠激活保衛(wèi)細(xì)胞胞漿膜內(nèi)Ca2+通道[31,32].Garcia-Mata et al[33]還發(fā)現(xiàn)ROS同時(shí)促進(jìn)NO和PIP3信號(hào)通路調(diào)節(jié)胞內(nèi)Ca2+濃度以響應(yīng)ABA.研究表明，ABA無法實(shí)現(xiàn)在所有細(xì)胞中誘導(dǎo)胞內(nèi)Ca2+濃度升高，早在1994年Allan et al[34]就提出ABA信號(hào)網(wǎng)絡(luò)中存在獨(dú)立的Ca2+調(diào)控機(jī)制.隨后，Harper et al[35]證明鈣依賴性蛋白激酶(CDPKs或CPKs)通過結(jié)合同一多肽中的Ca2+和激酶活性作為傳感器應(yīng)答，也被確定為Ca2+依賴的ABA信號(hào)的正調(diào)控因子[36,37].Cheong et al[38]于2007年提出鈣調(diào)磷酸酶B類蛋白(CBLs)是Ca2+依賴的ABA信號(hào)的負(fù)調(diào)控因子，其通過與Ca2+結(jié)合，和CBL相互作用的蛋白激酶(CIPKs)調(diào)節(jié)其活性.此外，Cheong et al[38]通過萎蔫試驗(yàn)驗(yàn)證，擬南芥cbl1cbl9雙突變體具有更強(qiáng)耐旱性，并證明雙突變體的氣孔關(guān)閉反應(yīng)對ABA敏感.已有研究表明[39]，植物鈣信號(hào)除了調(diào)節(jié)氣孔運(yùn)動(dòng)以外，可能還在提高水分利用率等途徑中參與植物抗旱能力的調(diào)控.

圖2 植物在逆境脅迫中的鈣信號(hào)傳導(dǎo)途徑Fig.2 Calcium signaling pathway in plants under stresses

3 Ca2+對植物細(xì)胞程序性死亡(PCD)的調(diào)控

細(xì)胞程序性死亡(programmed cell death,PCD)有利于維持生物體內(nèi)環(huán)境的穩(wěn)定，是植物免疫的重要組成部分.超敏反應(yīng)(hypersensitive response,HR)與ETI相關(guān)，是指植物細(xì)胞直接接觸或接近病原體時(shí)迅速死亡，是植物細(xì)胞程序性死亡的一種形式，也是植物最直接且有效的防御方式之一[6].目前對動(dòng)物細(xì)胞的研究中已知有3條調(diào)控細(xì)胞凋亡的主要信號(hào)通路，即線粒體通路、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)通路和死亡受體通路.一系列研究表明，Ca2+參與這3條信號(hào)通路.目前，線粒體在Ca2+調(diào)節(jié)的細(xì)胞死亡的中心功能已被確定.Ca2+介導(dǎo)的線粒體膜透性轉(zhuǎn)變，被認(rèn)為是細(xì)胞色素C釋放和細(xì)胞凋亡中caspases激活的重要機(jī)制[40].此外，Kadenbach et al[41]在2003年提出：細(xì)胞質(zhì)Ca2+的積累會(huì)導(dǎo)致線粒體中的蛋白磷酸酶被鈣激活，從而促使膜間隙中細(xì)胞色素氧化酶發(fā)生可逆的脫磷酸化，膜電勢降低，激活半胱氨酰天冬氨酸蛋白酶(cysteine aspartic acic specific protease,caspases)，誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡等.目前研究認(rèn)為內(nèi)質(zhì)網(wǎng)是維持細(xì)胞鈣穩(wěn)態(tài)的主要部位，反之，游離的Ca2+對內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的多種功能產(chǎn)生影響.

近年來，越來越多的研究發(fā)現(xiàn)植物細(xì)胞凋亡與動(dòng)物細(xì)胞凋亡有許多相似之處，如一些用來控制后生動(dòng)物細(xì)胞死亡的細(xì)胞死亡調(diào)節(jié)因子也可以在植物中發(fā)揮作用[42,43]，如動(dòng)植物細(xì)胞中都存在的Bax蛋白，是一種促凋亡的B淋巴細(xì)胞瘤-2基因(B-cell lymphoma-2,Bcl-2)家族成員，其通過在線粒體外膜上定位導(dǎo)致細(xì)胞色素C的釋放，從而激活caspases，最終導(dǎo)致細(xì)胞生存所必需的蛋白質(zhì)的分裂.此外，有研究表明[43]，來自煙草的NbCA1(一類Ca2+-ATPase)是病原體和誘導(dǎo)劑誘導(dǎo)的PCD的重要調(diào)節(jié)因子，細(xì)胞Ca2+通量也參與其中.Ishikawa et al[43]提出在鈣信號(hào)傳導(dǎo)抑制細(xì)胞死亡的早期階段，植物BI-1(Bax抑制劑-1BCL2-Associated X-1)是常見的細(xì)胞死亡抑制劑，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)上的跨膜蛋白可能直接參與Ca2+通過內(nèi)質(zhì)網(wǎng)膜的轉(zhuǎn)運(yùn).Boursiac et al[44]提出空泡Ca2+泵本身的丟失不會(huì)造成離子穩(wěn)態(tài)的缺陷，反而增強(qiáng)了SA(水楊酸)依賴的程序性細(xì)胞死亡途徑的激活，這是液泡Ca2+泵的控制依賴于SA植物細(xì)胞程序性死亡途徑.

4 未來農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的Ca2+研究潛力

近年來生態(tài)問題逐漸引起人們重視，生物多樣性銳減，植物的生存受到威脅，農(nóng)業(yè)生產(chǎn)面臨巨大挑戰(zhàn).植物免疫生物學(xué)機(jī)理研究對于解決這些問題具有重要的指導(dǎo)作用，因此研究植物免疫具有重要意義.作為動(dòng)植物通用的第二信使，胞漿Ca2+的濃度變化響應(yīng)廣泛.植物在低溫、干旱和鹽等逆境脅迫下通過Ca2+感受器、Ca2+通路激活蛋白、激素和特異功能的細(xì)胞進(jìn)行下游免疫信號(hào)的傳導(dǎo)，其作用范圍廣泛，調(diào)節(jié)機(jī)制復(fù)雜.未來可通過突變體或CRISPR/Cas9基因編輯技術(shù)等途徑鑒定出更多相關(guān)的信號(hào)成分，定位這些信號(hào)成分在Ca2+信號(hào)網(wǎng)絡(luò)中的位置,解析其在生物和非生物逆境脅迫響應(yīng)中的作用機(jī)制，達(dá)到快速高效改良植物抗逆性和提高植物免疫能力的目的.