李妹芳　苗紀(jì)忠

摘要介紹了植物ERsHSP的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、分子伴侶活性及逆境抗性等生物學(xué)功能，并展望了該領(lǐng)域今后的研究方向，為深入研究植物的逆境脅迫機(jī)制以及分子水平的作物育種提供了新思路。

關(guān)鍵詞內(nèi)質(zhì)網(wǎng)小分子量熱激蛋白；分子伴侶；逆境抗性；內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激

中圖分類號Q946.1文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼

A文章編號0517-6611（2017）30-0007-03

AbstractThe structure of plant endoplasmic reticulumlocalied small heat shock protein（ERsHSP） characteristics，biological function as molecular chaperone activity and adversity resistance were reviewed，and research direction in this field was analyzed，which lay a foundation for further research of plant adversity stress mechanism，and provided a new way for molecular plant breeding.

Key wordsERsHSP；Molecular chaperone；Stress resistance；ERstress

熱激蛋白（HSP）是生物體在高溫、低溫、干旱等脅迫下合成的一類應(yīng)激蛋白，是保守的核基因家族[1]。根據(jù)分子量的大小分為 HSP110、HSP90、HSP70、HSP50和小分子量熱激蛋白（sHSP，17～30 kD）。sHSP在植物中種類多，分布廣。根據(jù)分布和結(jié)構(gòu)特征常分為細(xì)胞質(zhì) Ⅰ 類 sHSP （Class Ⅰ sHSP）、 細(xì)胞質(zhì) Ⅱ 類 sHSP （Class Ⅱ sHSP） 和細(xì)胞器sHSP，其中細(xì)胞器sHSP分為葉綠體 sHSP （CPsHSP）、線粒體sHSP （MTsHSP） 和內(nèi)膜sHSP （一般指的是內(nèi)質(zhì)網(wǎng)sHSP，即ERsHSP）[2]。后來在擬南芥中又發(fā)現(xiàn)了一類新的胞質(zhì)定位的sHSPs家族——Class Ⅲ[3]。

ERsHSP（Endoplasmic reticulumlocalized sHSP）是定位于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中的一類sHSP。內(nèi)質(zhì)網(wǎng)占細(xì)胞膜系統(tǒng)的50%左右，是蛋白質(zhì)、脂質(zhì)合成的主要場所。在逆境脅迫下細(xì)胞的最初反應(yīng)是內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激[4]。內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激發(fā)生時(shí)，蛋白質(zhì)異常折疊積累，脂類合成受阻，從而導(dǎo)致生理活動(dòng)失衡。但同時(shí)可以激活內(nèi)質(zhì)網(wǎng)內(nèi)的HSP執(zhí)行分子伴侶功能，降低次生傷害。GRP78或Bip是內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中2種標(biāo)志性HSP，在異常蛋白質(zhì)的重新折疊和裝配過程中發(fā)揮分子伴侶作用。Cooper等[5]于1987年首次報(bào)道熱激處理的玉米中表達(dá)出ERsHSP，1990年Sticher等[6]發(fā)現(xiàn)熱激處理大麥，誘導(dǎo)表達(dá)的ERsHSP對內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中的標(biāo)志性酶起保護(hù)作用。隨后又在高溫處理的豌豆、番茄、擬南芥以及低溫脅迫的馬鈴薯等多種植物中檢測出ERsHSP[7-11]。逆境是造成作物減產(chǎn)和限制種植廣度的主要因素，研究證實(shí)ERsHSP的表達(dá)與植物逆境抗性密切相關(guān)。筆者介紹了ERsHSP的生物學(xué)功能，以期為深入研究植物的逆境脅迫機(jī)制以及分子水平的作物育種提供參考。

1ERsHSP的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)

HSP是很保守的蛋白質(zhì)之一。即使是原核生物和真核生物之間，同分子量HSP的同源性也較高。不同植物相同種類的HSP同樣具有較高的同源性，同種生物不同類型的HSP的同源性則較低[12]，但ERsHSP與Class Ⅰ sHsP的同源性相對高些[7]。sHsP的氨基酸序列包括可變N端、保守的C端結(jié)構(gòu)域（即α-結(jié)晶蛋白域） 和自由的C端延伸部分（圖1）[13]。研究者通過對5種sHSPs （Class Ⅰ sHSP、 Class Ⅱ sHSP、CPsHSP、MTsHsP 和 ERsHSp）的氨基酸序列進(jìn)行同源性分析，發(fā)現(xiàn)與其他sHSP相同，ER-sHSP的C末端也共有一段保守?zé)峒^(qū)域，具有-PGL和-VGL 2個(gè)基序，保守區(qū)之間是氨基酸數(shù)目可變的親水區(qū)[2]， 這2個(gè)基序是高度保守的，表明ER-sHSP應(yīng)該與其他sHSP一樣，在植物體內(nèi)擔(dān)任分子伴侶的角色。sHSP之間分子量的差異主要由于在N端WDPF域和α-結(jié)晶蛋白域之間的片段長度不同，以及C端延伸片段的長度不同造成的[14]。

不同植物的ERsHSP氨基酸序列分析表明，ERsHSP除了C末端的2個(gè)保守區(qū)之外，N末端還有多個(gè)同源序列，可能賦予ERsHSP特別的功能[15]。另外，ERsHSP的C末端含有一段四肽殘基，與內(nèi)質(zhì)網(wǎng)滯留序列KDEL、HDEL和KNEL類似[16-18]，可能與ERsHSP的特殊定位有關(guān)。

2ERsHSP的分子伴侶功能

熱激蛋白是最早被發(fā)現(xiàn)的一類分子伴侶，在高溫脅迫時(shí)和恢復(fù)期，檢測到15～18 kD sHSP在細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞器之間往返，執(zhí)行分子伴侶的功能，減少高溫傷害，修復(fù)被損傷的蛋白質(zhì)[18]。研究表明，sHSP的C末端的α-結(jié)晶蛋白結(jié)構(gòu)域與其分子伴侶活性密切相關(guān)[19-21]，在多種脅迫條件下可以誘導(dǎo)合成sHSP，與相應(yīng)底物蛋白質(zhì)結(jié)合，使其構(gòu)象發(fā)生相應(yīng)改變，從而阻止底物蛋白質(zhì)的異常積聚，保持了蛋白質(zhì)合成的正常進(jìn)行[22]。因此，sHSP與植物的脅迫抗性密切相關(guān)。ERsHSP作為sHSP家族成員之一，也具有分子伴侶功能。

細(xì)胞中的蛋白質(zhì)合成有大約1/3在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中進(jìn)行，迄今為止只在植物中檢測出ERsHSP。研究表明，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中過量表達(dá)BiP（HSP70同系物）可以恢復(fù)細(xì)胞在脅迫條件下蛋白合成的速率，從而提高生物體脅迫抗性。由于sHSP結(jié)合底物更加靈活多樣，推測過量表達(dá)的ERsHSP可以和其他分子伴侶一起幫助蛋白質(zhì)重新正確折疊[22]，減少脅迫下內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中變性蛋白的積累，減少逆境對蛋白合成的影響，所以具有更重要的分子伴侶作用[23-24]。Mamedov等[25]證實(shí)ERsHSP（LeHSP21.5）可以在活體外有效阻止可溶蛋白的熱變性。在擬南芥中細(xì)胞質(zhì)小分子量熱激蛋白HSP17.8可以作為分子伴侶幫助合成的質(zhì)體外膜蛋白（AKR2A）到達(dá)正確位點(diǎn)[26]，葉綠體小分子量熱激蛋白HSP21和pTAC5互作，是質(zhì)體發(fā)育的必要條件[27]；在非生物脅迫下，大豆中內(nèi)質(zhì)網(wǎng)小分子量熱激蛋白PvNod22可以阻止低溫下內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中變性蛋白的積累，從而保持內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的穩(wěn)態(tài)[28]。大多數(shù)sHSP的分子伴侶活性不依賴ATP，但被依賴ATP的 Hsp70/DnaK激活[29]，至于ERsHSP與其他分子伴侶（如BiP）的關(guān)系、互作位點(diǎn)以及信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑等仍需進(jìn)一步研究。

3ERsHSP與植物的抗逆性

ERsHSP作為sHSP家族成員，具有分子伴侶活性，在逆境條件下幫助蛋白質(zhì)重新正確折疊及復(fù)性，從而保證了植物體內(nèi)多種生理生化反應(yīng)的正常進(jìn)行，與植物的耐熱性、抗冷性的提高等密切相關(guān)。

3.1ERsHSP與植物的耐熱性

關(guān)于高溫?zé)峒ふT導(dǎo)ERsHSP的產(chǎn)生并提高植物耐熱性的研究報(bào)道較多。研究者在豌豆幼苗中進(jìn)行免疫印跡試驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)PsHSP22.7基因在室溫（21 ℃）時(shí)不表達(dá)，在熱激（40 ℃）時(shí)迅速積累，表明該基因可能與植物葉片的耐熱性相關(guān)[9]。劉箭等[30]的Northern雜交試驗(yàn)表明，隨著溫度的升高番茄中ERsHSP（LeHSP21.5）基因的表達(dá)量增加，并且在不同組織中表達(dá)的起始溫度不同，在葉中的是36 ℃時(shí)開始表達(dá)，在花中是32 ℃， ERsHSP的表達(dá)量與植物的耐熱能力相關(guān)，表明花的耐熱性低于葉。在擬南芥中熱激產(chǎn)生的AtHSP22也可提高耐熱性[7]。

3.2ERsHSP與植物的耐冷性

長期研究發(fā)現(xiàn)sHSP除了抵御高溫外，對低溫脅迫下的植物也具有保護(hù)作用。Sabehat等[31]將番茄果實(shí)熱激（38 ℃）48 h后，再低溫（2 ℃）處理，與未經(jīng)過熱激的對照相比，發(fā)現(xiàn)熱激后的果實(shí)抗冷性提高，其效果可持續(xù)21 d。在冬季低溫條件下，桑樹皮層薄壁細(xì)胞中的內(nèi)質(zhì)網(wǎng)形態(tài)會(huì)發(fā)生變化，從潴泡狀變成小囊泡，同時(shí)檢測有大量ERsHSP，從而提高抗寒能力，WAP27和WAP20明顯增加[32]。低溫也能誘導(dǎo)馬鈴薯塊莖中C119基因表達(dá)，ERsHSP的表達(dá)與植物的抗寒能力密切相關(guān)[10]。趙春梅等[33-34]將ERsHSP基因?qū)敕?，MDA、電解質(zhì)外滲及Fv/Fm等生理指標(biāo)表明，組成性表達(dá)ERsHSP的轉(zhuǎn)基因番茄的抗冷性優(yōu)于野生型或轉(zhuǎn)空載體，證實(shí)了過量表達(dá)ERsHSP的轉(zhuǎn)基因番茄植株具有較強(qiáng)的抗冷能力。

內(nèi)質(zhì)網(wǎng)是脂類合成的主要場所。Lyons[35]認(rèn)為低溫首先傷害植物生物膜的類脂分子。膜脂不飽和度越大，膜脂相變溫度就越低，從而有利于保持生物膜在低溫時(shí)的流動(dòng)性，維持正常生理活動(dòng)。組成性表達(dá)的ERsHSP有助于保持各種脂類合成酶的活性，從而保證了類脂分子（包括低相變溫度的脂類）的正常合成，提高植物的抗寒性[33]。對Synechocystis PCC6803中的HSP17研究表明，sHSP可以調(diào)節(jié)膜脂的多態(tài)性。穩(wěn)定生物膜的液晶態(tài)，在低溫逆境溫度條件下對膜脂的流動(dòng)性具有一定的保護(hù)作用。體外試驗(yàn)表明，保守的sHSP的α-晶體結(jié)構(gòu)區(qū)域可以結(jié)合于質(zhì)膜并且合成磷脂泡狀體，幫助變性蛋白重新正確折疊[36-37]。在溫度逆境條件下向離體的類囊體膜中添加外源葉綠體HSP21對PS Ⅱ 有一定的保護(hù)作用[38]?？估渲参锏牟伙柡椭舅岷扛撸嘧儨囟鹊?，所以能在低溫下保持生物膜的流動(dòng)性來維持正常生理活動(dòng)。過量表達(dá)葉綠體小分子量熱激蛋白CaHSP26可以提高低溫脅迫下煙草生物膜的不飽和度，減輕低溫造成的光抑制[39-40]。 ERsHSP可以通過脫落酸途徑提高植物耐冷性[41]。過量表達(dá)甘油-3-磷酸?；D(zhuǎn)移酶基因使植物細(xì)胞內(nèi)磷脂酰甘油不飽和脂肪酸增加，提高了番茄的低溫抗性[42]，表明低溫脅迫時(shí)植物體可能通過某些途徑增加生物膜脂不飽和度，抵抗低溫傷害。

ERsHSP在番茄中過量表達(dá)，在低溫條件下可以降低MDA的積累，減少電解質(zhì)外滲，表明ERsHSP可以保護(hù)生物膜[33]，但是這種保護(hù)作用是否可涉及其他的細(xì)胞器膜系統(tǒng)，以及ERsHSP所起的具體作用還需要深入研究。

4ERsHSP與ER-Stress

內(nèi)質(zhì)網(wǎng)是重要的細(xì)胞器，很多的蛋白質(zhì)（如分泌蛋白、跨膜蛋白和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)駐留蛋白等）需要進(jìn)入內(nèi)質(zhì)網(wǎng)腔內(nèi)進(jìn)行翻譯后的修飾、折疊和寡聚化，才能形成正確的構(gòu)象。逆境會(huì)導(dǎo)致未折疊的異常蛋白增多，超出內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的處理能力時(shí)，就引起ER-Stress，隨即內(nèi)質(zhì)網(wǎng)會(huì)啟動(dòng)未折疊蛋白反應(yīng)（UPR）， UPR信號通路可以誘導(dǎo)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶的表達(dá)，幫助蛋白質(zhì)進(jìn)行折疊和運(yùn)輸、降解冗余的蛋白質(zhì)，并且控制分泌型蛋白進(jìn)入內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的數(shù)量。ERsHSP是內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶中的重要成員，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶還包括葡萄糖調(diào)節(jié)蛋白家族成員、蛋白質(zhì)二硫鍵異構(gòu)酶和類凝集素分子伴侶等[14]。前期的研究表明，ERsHSP具有特殊的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)，在ER-Stress中能夠起到保護(hù)作用[33]。衣霉素處理14 d后，ERsHSP的轉(zhuǎn)基因番茄仍然長勢良好，而野生型和轉(zhuǎn)空載體的植株葉子萎縮，表明ERsHSP的積累可以減輕ER-Stress。研究表明，ERsHSP減少了其他內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶的誘導(dǎo)表達(dá)，可能直接參與了UPR信號的調(diào)控[34]。

植物UPR信號通路除了誘導(dǎo)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶的表達(dá)以外，還涉及蛋白酶的降解途徑。內(nèi)質(zhì)網(wǎng)定位的堿性亮氨酸拉鏈轉(zhuǎn)錄因子是UPR信號通路中的感受蛋白。在擬南芥中已鑒定出3種堿性亮氨酸拉鏈轉(zhuǎn)錄因子。其中，AtbZIP17是由鹽脅迫誘導(dǎo)激活[43]，與植物耐鹽性相關(guān)。AtbZIP28受衣霉素誘導(dǎo)被水解并釋放其N端區(qū)域，隨后從內(nèi)質(zhì)網(wǎng)至細(xì)胞核中，激活ER-Stress應(yīng)答基因的表達(dá)[44]。AtbZIP60受衣霉素和二硫蘇糖醇等的誘導(dǎo)激活[45]。

5展望

ERsHSP的研究起步比細(xì)胞質(zhì)sHSP和CPsHSP晚。ERsHSP作為內(nèi)質(zhì)網(wǎng)分子伴侶中的重要成員，可以減輕 ER-Stress，從而降低了UPR。近年來，ERsHSP的研究逐漸受到重視[33-34，41-42]。迄今為止，人們對植物ERsHSP的結(jié)構(gòu)和生物功能等的研究還不夠全面[46]。在溫度逆境脅迫時(shí)，植物體內(nèi)有ERsHSP生成積累，伴隨著抗性增強(qiáng)，推測其在提高植物抗性方面發(fā)揮作用。ERsHSP對衣霉素等引起的ER-Stress有保護(hù)作用，是否可以保護(hù)線粒體、葉綠體等其他的內(nèi)膜系統(tǒng)，是直接作用還是間接作用，有待于進(jìn)一步探討。UPR是一條從內(nèi)質(zhì)網(wǎng)到細(xì)胞核的信號傳導(dǎo)途徑，其如何影響膜脂組成和狀態(tài)的變化，進(jìn)而影響細(xì)胞的代謝活動(dòng)和生理狀態(tài)，也有待于進(jìn)一步研究。研究分子伴侶的作用機(jī)理可以揭示植物細(xì)胞抗逆性的分子機(jī)制，并可以為分子水平上培育抗逆品種提供新思路。

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