周嘉琪 綜述，羅婭紅 審校

中國醫(yī)科大學腫瘤醫(yī)院，遼寧省腫瘤醫(yī)院放射科，遼寧 沈陽 110042

·綜述·

高侵襲性乳腺癌影像學研究進展

周嘉琪 綜述，羅婭紅 審校

中國醫(yī)科大學腫瘤醫(yī)院，遼寧省腫瘤醫(yī)院放射科，遼寧 沈陽 110042

高級別導管原位癌、Ⅲ級非特殊型浸潤性癌、浸潤性微乳頭狀癌及三陰性乳腺癌具有高侵襲性、易復發(fā)、轉移的生物學特點，預后不良。高侵襲性乳腺癌的X線、超聲及MRI等影像學表現(xiàn)具有特征性，本文通過與病理組織學進行對照分析，總結其影像學特征，從而為乳腺癌的早期診斷、術前穿刺精準定位及療效和預后評估提供科學依據(jù)。

高侵襲性乳腺癌；高級別導管原位癌；Ⅲ級非特殊型浸潤性癌；浸潤性微乳頭狀癌；三陰性乳腺癌；影像學表現(xiàn)

乳腺癌是全世界最常見的惡性腫瘤之一。2012年國際癌癥研究機構的最新分析顯示，全世界乳腺癌占女性癌癥的25.2%[1]。2015年全國腫瘤登記中心的最新統(tǒng)計數(shù)據(jù)顯示，中國有26.86萬婦女被診斷為乳腺癌，占女性癌癥的15.1%，居第1位[2]。另有文獻報道，乳腺癌的發(fā)病率在發(fā)達城市中以3%的速度逐年上升[3]。隨著全民健康意識的提高，精準醫(yī)療和個體化治療的實施，分子靶向治療的成功，篩查發(fā)現(xiàn)的早期乳腺癌比例不斷升高，早期診斷和及時干預治療更加普及和完善，使我國乳腺癌患者的生存率顯著升高[4]，乳腺篩查使乳腺癌的死亡風險降低40%[5]。然而，大部分乳腺癌仍因高度侵襲性、易復發(fā)、轉移而失去最佳治療時機，預后不良。

影像學檢查是非創(chuàng)性診斷的重要可行方法，包括X線攝影、超聲及MRI檢查。這3種方法相互補充，在乳腺癌的定位、大小、分級中各具特色。乳腺X線檢查對微小鈣化靈敏，檢出率高，操作容易，價格低廉，易于接受。超聲檢查經(jīng)濟、簡便、無電磁輻射，患者無痛苦，在乳腺疾病診斷中占有重要地位，對鑒別腫瘤良惡性及乳腺腫瘤囊實性具有明確優(yōu)勢。1978年，磁共振系統(tǒng)問世，其因無損傷、無放射性、靈敏度高的特點，在乳腺病變診斷和鑒別診斷中體現(xiàn)出獨特優(yōu)勢，且對乳腺癌的分期、進展及療效和預后判斷均起指導作用。

2003年至今，世界衛(wèi)生組織(World Health Organization，WHO)明確指出，高級別導管原位癌(ductal carcinoma in situ，DCIS)、粉刺癌、浸潤性微乳頭狀癌(invasive micropapillary carcinoma，IMPC)、非基底細胞樣型或基底細胞樣癌型三陰性乳腺癌(triple negative breastcancer，TNBC)等具有更強的侵襲能力，即使是原位癌也具有易復發(fā)和轉移的特殊生物學行為表現(xiàn)，從而導致預后不良。因此，深化對這部分乳腺癌的了解，早期發(fā)現(xiàn)并準確診斷，是從根源上提高乳腺癌患者的生存質量、降低乳腺癌病死率的重要環(huán)節(jié)。本文對WHO分類中提出的具有高侵襲性、易復發(fā)和轉移的乳腺癌X線、超聲、MRI表現(xiàn)及病理特點進行綜述。

1 高級別DCIS

1.1 病理特點

DCIS即導管內癌，是指導管上皮細胞惡性增生，病變僅局限于導管內，未超出導管上皮基底膜，且不累及周圍間質[6]。DCIS的預后與核分級和壞死情況密切相關。病理科醫(yī)師按Van Nuys預后指數(shù)法，依據(jù)腫瘤細胞核異型性，將DCIS分為低級、中級和高級[7]。DCIS一般分為粉刺型、篩狀型、實性型、乳頭狀型、低乳頭狀型、平坦型6種，其中粉刺型是最常見的病理亞型。粉刺型由中央腫瘤壞死后形成，導管中央多伴有鈣化壞死，在WHO 分類中多屬于中、高核分級DCIS[8]。高級別和粉刺型DCIS有更高侵襲及復發(fā)和轉移的能力[9]。

1.2 影像學特點

1.2.1 X線

X線對DCIS的檢出率較高，單獨X線攝影可檢出81%的DCIS，97%可由乳腺X線與超聲聯(lián)合檢出[10]。乳腺X線上DCIS的早期表現(xiàn)為微鈣化[11]，導致鈣化的原因是DCIS中央發(fā)生壞死，磷酸鈣沉積于導管內，或鈣鹽由腫瘤細胞分泌而形成。鈣化對區(qū)分高級別與低級別DCIS具有特異性。雖然X線不能區(qū)分鈣化的成分，但可通過鈣化的形態(tài)來區(qū)分高級別與低級別DCIS。線狀、分支狀及細小多形性鈣化等惡性鈣化為高級別DCIS的典型征象；而低級別DCIS多表現(xiàn)為成簇分布的顆粒點狀鈣化，與高級別不同[11-13]。此外，DCIS還有一些非特異性表現(xiàn)。對于非鈣化DCIS，多數(shù)患者有乳腺腫塊及乳頭溢液，X線上最常表現(xiàn)為局灶不對稱；其次為惡性腫塊影[14]，有報道稱1.5%～11%的結構扭曲見于DCIS[15]。這些非特異性表現(xiàn)常與其他類型乳腺癌難以鑒別。當X線上出現(xiàn)這些征象時，應建議進行活檢[16]。

1.2.2 超聲

超聲檢查是對臨床觸診陰性的乳腺癌，特別是致密型乳房X線檢查后的有益補充[17]。韓秀婕等[18]將DCIS超聲表現(xiàn)分為實性腫塊型、導管擴張型、囊實混合型、腺病型及低回聲內微鈣化型5種，其中實性腫塊型和導管擴張型以高級別居多，且高達88.9%的實性腫塊型高級別DCIS發(fā)生微鈣化，這可能意味著實性腫塊型原位癌腫瘤級別高、分化差、預后不良。Moon等[19]認為，高級別或粉刺型DCIS常表現(xiàn)為邊界不清、回聲不均的腫塊，后方常伴聲影。對于有臨床癥狀、X線檢查為陰性的無鈣化DCIS，進一步超聲檢查的陽性發(fā)現(xiàn)率為46.4%。因此，對于X線檢查未見異常的患者，做超聲檢查進一步評估是極為重要的環(huán)節(jié)[20]。

1.2.3 MRI

MRI是目前一致認為最有效的術前定位及診斷的影像學檢查方法，對DCIS的靈敏度為89%，遠遠高于X線攝影及超聲檢查[21,22]。在動態(tài)增強MRI中，DCIS易表現(xiàn)為非腫塊樣強化，分支狀導管樣強化及節(jié)段性分布的簇狀小環(huán)狀強化為其特征性表現(xiàn)。Neubauer等[23]指出，高級別DCIS的血管生成多于非高級別；高級別 DCIS 易出現(xiàn)惡性病變的強化模式，而非高級別很少出現(xiàn)。低級別組腫塊平均直徑明顯低于高級別組，這可能與高級別更具侵襲性的生物學行為有關[24]。

在整個動態(tài)增強過程中，時間-信號曲線(time-intensity curve，TIC)反映病變信號強度的變化，與血液流出及血流灌注等多種因素有關。通常TIC分為3型：漸進型、平臺型、流出型。漸進型多提示良性病變，流出型多提示惡性病變，平臺型介于兩者之間。目前，對TIC類型與核分級有無相關性存在爭議。Jansen等[25]對78例平均年齡56歲、經(jīng)病理證實為單純DCIS的患者進行MRI表現(xiàn)與DCIS核分級的相關性研究，結果表明TIC與核分級無相關性。姜婷婷等[26]對平均年齡48歲的94例患者進行分析(單純DCIS 58例、伴微浸潤36例)，表明高級別DCIS以流出型曲線常見，非高級別DCIS以漸進型曲線常見，兩組TIC與核分級之間有相關性。這兩項研究的樣本數(shù)量相近，結果卻不相同，可能與后者研究樣本中包含部分微浸潤癌患者有關。因此，關于TIC類型與DCIS核分級之間是否存在相關，仍需進一步的研究。

擴散加權成像(diffusion weighted imaging，DWI)是MRI的一種序列，是目前唯一可無創(chuàng)性檢測活體組織中水分子擴散運動的方法，通常用表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)這一定量指標來表示。細胞繁殖越旺盛，細胞密度越高，細胞外容積減少，同時生物膜結構對水分擴散的限制越明顯，ADC值越低。Iima等[27]研究表明，ADC值與DCIS核分級呈負相關，高級別和中間級別DCIS的平均ADC值顯著低于低級別DCIS，低級別DCIS的最小ADC值也高于高級別和中間級別。以上表明，侵襲性越高、越易復發(fā)和轉移的DCIS，水分子擴散限制越明顯，ADC值越低[28]。MRI在DCIS診斷中具有很大優(yōu)勢，且對核分級有提示作用，在術前診斷及提示患者預后方面具有相當高的臨床價值。

2 Ⅲ級非特殊型浸潤性癌

2.1 病理特點

非特殊型浸潤性癌(invasive carcinoma of no specific type，NST)在所有類型乳腺癌中最多見，占40%～75%[29]。腫瘤病理分級采用Nottingham聯(lián)合組織學分級(Elston-Ellis modification of Scarff-Bloom-Richardson)標準，按腺管形成、核多形性和核分裂象分為3級。Ⅰ級：低度惡性；Ⅱ級：中度惡性；Ⅲ級：高度惡性。高級別NST并非全部由低級別發(fā)展而來，Ⅰ級和Ⅲ級分屬不同疾病，分子基礎、發(fā)病機制和生物學行為均明顯不同。

2.2 影像學特點

2.2.1 X線

高級別浸潤性導管癌在X線上與其他惡性腫瘤如肺癌不同，不易出現(xiàn)邊緣毛刺。Shin等[30]研究發(fā)現(xiàn)，高級別NST易表現(xiàn)為邊緣無毛刺的高密度腫塊。Lamb等[31]研究發(fā)現(xiàn)，邊緣毛刺易見于低級別NST，高級別不易見邊緣毛刺。該作者認為，邊緣毛刺是腫瘤間質纖維結締組織增生的結果，可能限制腫瘤細胞向外擴散，且是機體抑制癌癥生長的早期保護機制。因此，對于邊緣無毛刺的腫塊，不能只考慮良性，也有惡性腫瘤的可能，可能為惡性程度更高的高級別NST。浸潤性導管癌也會出現(xiàn)鈣化，Thurfjell等[32]認為線樣和分支狀鈣化與Ⅲ級NST顯著相關，表明NST中可能伴有DCIS成分存在。

2.2.2 超聲

高級別NST的超聲表現(xiàn)多類似于良性腫瘤。Rotstein等[33]認為，多數(shù)高級別NST為圓形或橢圓形，后方回聲增強或后方等回聲。Shin等[30]認為，浸潤性導管癌分級與超聲腫塊形態(tài)無相關性，而與混合回聲或低回聲有相關性。高級別NST超聲多見后方回聲增強，低級別則多伴聲影[31]。在超聲圖像上觀察到良性腫瘤征象時，要考慮到高級別NST的可能，單純超聲檢查很難作出準確的鑒別診斷。

2.2 MRI

MRI 對NST的檢出率及診斷率最高。Del Frate等[34]對118例NST患者的術前MRI檢查與術后病理進行對比，發(fā)現(xiàn)兩者一致性較高，其診斷靈敏度達93%以上。Huang等[35]研究認為，高級別NST腫塊形態(tài)易表現(xiàn)為分葉狀及不規(guī)則形，強化方式易表現(xiàn)為環(huán)形強化和不均勻強化，且腫塊直徑與組織學分級呈正相關。Lee[36]等對平均年齡47歲的194例NST患者行術前MRI檢查，與術后病理進行對照，發(fā)現(xiàn)邊緣毛刺易見于高分化乳腺癌，預示患者預后較好。此觀點與前述X線檢查中邊緣毛刺易見于低級別NST相同。與DCIS不同，NST的ADC值與組織學分級是否有關一直飽受爭議。有研究分析認為ADC值與組織學分級呈負相關，即級別越高，ADC值越低[28]。于學娟等[37]對平均年齡47.8歲的125例患者進行ADC值與NST組織學分級的相關性研究，發(fā)現(xiàn)Ⅲ級浸潤性導管癌ADC平均值低于Ⅰ、Ⅱ級別，并認為是癌細胞的細胞學形態(tài)、排列及細胞外間質決定了高級別腫瘤水分子擴散較低級別腫瘤受限。Razek等[38]也得出一致結果。而Choi等[39]對包括231例NST、59例NST伴DCIS及45例DCIS的335例患者進行研究，結果相悖，認為NST的組織學分級與ADC值無相關性。因此，ADC值與NST組織學分級是否相關，仍需大樣本研究。盡管ADC值是否可用于鑒別NST的組織學分級尚未達共識，但動態(tài)增強MRI表現(xiàn)與NST組織學分級具有相關性，MRI可用于評價生物學行為及病灶預后，從而為臨床治療提供指導。

3 IMPC

3.1 病理特點

IMPC于1993年由Siriaunkgul等[40]首先提出并描述，其具有特殊的病理形態(tài)學特征及高度的淋巴管侵犯和淋巴結轉移等生物學行為，預后不良。以往報道中，IMPC占浸潤性乳腺癌的2%左右[41,42]，盡管此型相對少見，但惡性程度高，更易發(fā)生轉移，其影像學及病理學研究尤為重要。

3.2 影像學特點

3.2.1 X線

IMPC在X線上有較為典型的惡性征象，最常表現(xiàn)為邊界不清、形態(tài)不規(guī)則的高密度腫塊，邊緣常伴毛刺[43-44]。Adrada等[45]認為，IMPC最主要的特征為腫塊高密度、形態(tài)不規(guī)則、邊緣毛刺，66%的患者伴有鈣化，多以不定形鈣化為主，這些鈣化可能代表有DCIS成分存在。有報道稱，伴有鈣化的乳腺占位病變的相對危險性是無鈣化者的4.5倍[46]。因此，X線上表現(xiàn)為惡性征象占位，要考慮IMPC的可能。需注意的是，IMPC的X線表現(xiàn)與高級別NST不同，多有邊緣毛刺，可能提示乳腺腫瘤的惡性傾向，但不能提示腫瘤惡性程度，也不能反映侵襲轉移能力。

3.2.2 超聲

IMPC的超聲表現(xiàn)與X線一樣為惡性征象，最常表現(xiàn)為邊緣伴毛刺的低回聲腫塊，有的表現(xiàn)為不規(guī)則形或分葉狀，后方常伴聲影[47]。超聲檢查中阻力指數(shù)(resistance index，RI)反映血流信號，多數(shù)學者認為RI＞0.7為惡性可能性大。與IMPC的對比研究顯示，46例患者中37例RI為0.57～0.90，平均為0.74，表明IMPC的血流信號豐富[48]。IMPC與淋巴管浸潤和淋巴結轉移密切相關。在Jones等[49]的研究中，67%的患者被懷疑有腋窩淋巴結腫大，因此腋窩超聲檢查對評估IMPC轉移有突出價值。有報道指出，腋窩淋巴結超聲檢測轉移的靈敏度、特異度、陽性預測值、陰性預測值和準確率分別為79%、91%、93%、67%和72%[50]。因此，超聲檢查對診斷IMPC尤其是同時存在腋窩淋巴結轉移的患者具有很重要的參考意義。

3.2.3 MRI

盡管MRI檢查對乳腺癌有較高的診斷價值，但IMPC沒有明顯的特異性表現(xiàn)。這可能是因為IMPC在乳腺癌中所占比例較小，較其他類型乳腺癌研究較少。Jones等[43]指出，IMPC多為不規(guī)則形及邊緣伴毛刺的腫塊，MRI增強檢查早期快速強化，TIC多呈平臺型，強化方式為彌漫性、不均勻及非腫塊樣強化。Lim等[50]研究表明，85.8%的IMPC形態(tài)不規(guī)則，78.7%邊緣不規(guī)則或毛刺、強化不均勻，早期強化率為快速強化，TIC為流出型；部分患者表現(xiàn)為非腫塊樣強化，病理證實伴隨DCIS。IMPC在MRI上難以與其他類型乳腺癌相鑒別，需要更多IMPC MRI表現(xiàn)的大樣本研究。盡管如此，MRI仍是目前有用的術前確定腫瘤范圍和排除多灶性的工具，對臨床醫(yī)師手術方式的判定起重要作用。

4 TNBC

4.1 病理特點

TNBC是指雌激素受體(estrogen receptor，ER)、孕激素受體(progesterone receptor，PR)及人表皮生長因子受體2 (human epidermal growth factor receptor 2，HER-2)均陰性的乳腺癌，被認為是一種獨立的臨床病理類型，具有侵襲性強、易遠處轉移和預后差的特點，占所有乳腺癌的10%～20%[51]。

4.2 影像學特點

TNBC的病理類型以浸潤性導管癌為主，組織學分級較高[52]，因此在影像學表現(xiàn)上與高級別浸潤性導管癌有一定重疊。研究顯示，TNBC的影像學表現(xiàn)多為單純腫塊或局灶性結構不對稱，腫塊多為類圓形，邊緣光滑，少見鈣化[53]。MRI多表現(xiàn)為腫塊型，邊緣光滑，環(huán)形強化[54]。Li等[55]通過動態(tài)增強MRI對TNBC的血供特點進行分析，發(fā)現(xiàn)其TIC易表現(xiàn)為Ⅲ型。關于ADC值，TNBC與高級別NST一樣一直備受爭議。胡靜等[56]研究認為，MRI上TNBC比no-TNBC表現(xiàn)為更低的ADC值。Youk等[57]將58例TNBC與119例ER(+)及94例HER-2(+)患者的ADC值進行對比，發(fā)現(xiàn)TNBC組ADC值較其他兩組高。目前，關于TNBC ADC值的研究結果各不相同，仍需進一的步研究。TNBC缺乏有效的靶向治療及內分泌治療方法，故早期診斷和及時選擇治療方法可提高患者生存率，改善生活質量。TNBC因生長速度快、腫塊密度與周圍組織相近，X線及超聲檢查易出現(xiàn)漏診；而MRI對軟組織分辨力高，作為靈敏度較高的無創(chuàng)性檢查手段，可大大提高檢出率。

乳腺基底細胞樣癌是乳腺浸潤性癌在基因表型方面的一種特殊亞型，表現(xiàn)為ER、PR和HER-2陰性，且基底細胞型細胞角蛋白陽性，有特殊的生物學行為，預后較差[58]。其影像學特點研究較少，還有待分析。

高侵襲性乳腺癌因其特殊的生物學和臨床特性，轉移性高，預后差。術前活檢的局限性、新輔助治療的規(guī)范性、腫瘤自身異質性導致的病變發(fā)展不均衡性，尤其是當其可能僅僅是整體病變中的局部表現(xiàn)時，均會客觀上導致乳腺癌診斷的非精準性。但高侵襲性乳腺癌的影像學表現(xiàn)具有一定的特征性，通過這種無創(chuàng)檢查方法，預判乳腺癌的侵襲轉移能力，可為臨床和病理醫(yī)師的精準診斷和治療提供科學依據(jù)。

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Advances in radiological imaging researches on high grade breast cancer

ZHOU Jiaqi, LUO Yahong
(Department of Diagnostic Radiology, Cancer Hospital of China Medial University, Liaoning Cancer Hospital, Shenyang 110042, Liaoning Province, China)

LUO Yahong E-mail: cjr.luoyahong@vip.163.com

The biological characteristics of high grade breast cancer are highly invasive, easy recurrence and metastasis, and poor prognosis, including high grade ductal carcinoma in situ, grade III invasive carcinoma of no special type, invasive micropapillary carcinoma of the breast and triple negative breast cancer. In order to provide a scientif i c basis for early diagnosis, accurate positioning of puncture, evaluation of therapeutic ef f ect and prognosis, the radiological imaging features of high grade breast cancer by comparing with histopathology are summarized in this paper.

High grade breast cancer; High grade ductal carcinoma in situ; Grade Ⅲ invasive carcinoma of no special type; Invasive micropapillary carcinoma of the breast; Triple negative breast cancer; Imaging performance

R736.3

A

1008-617X(2017)02-0149-07

2016-12-22

2017-01-05）

國家公益性行業(yè)專項基金項目(No：201402020)

羅婭紅 E-mail：cjr.luoyahong@vip.163.com