馬冬梅, 朱華平, 桂建芳

(1.中國水產(chǎn)科學研究院珠江水產(chǎn)研究所 農(nóng)業(yè)部熱帶亞熱帶水產(chǎn)資源利用與養(yǎng)殖重點實驗室， 廣州 510380； 2.中國科學院水生生物研究所 淡水生態(tài)與生物技術國家重點實驗室， 武漢430072)

脊椎動物的眼睛是高度特化、結構復雜、功能完善的精密器官，僅視網(wǎng)膜內(nèi)就至少有7種高度分化的細胞類型，其中神經(jīng)細胞相互聯(lián)系，將接收到的光信號轉(zhuǎn)化為化學信號，傳入大腦，產(chǎn)生視覺。解釋像眼睛這樣精細器官的進化，對于進化生物學家是一種挑戰(zhàn)[1-2]。在“物種起源”理論中，達爾文提出了一個假說，現(xiàn)在進化較為完善的眼睛是由簡單而不完善的原始眼睛進化而成的。達爾文推測原始的眼睛至少由兩種細胞組成：視神經(jīng)(光感受器細胞)和在一側保護它的色素細胞，并被半透明的表皮所覆蓋，但沒有晶體和任何起折射作用的組織。渦蟲的眼睛就是這種原始的眼睛。比較解剖學家已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了大量的介于原始眼睛和脊椎動物眼睛的中間類型，例如：杯狀眼(eye cups)、小孔眼(pinhole eye)、具有晶體的照相機似的眼睛(camera-type eye)、反光鏡眼(reflecting mirror eye)和由許多小眼組成的復眼(compound eye)等，這為達爾文的理論提供了依據(jù)。但是達爾文承認自然選擇理論不能解釋原始眼睛的起源，因為選擇只能在眼睛已經(jīng)有一定功能，能夠感受光線后才能作用于眼睛的進化。選擇不能解釋原始眼的起源，就好像不能解釋生命的起源一樣，眼睛和生命的出現(xiàn)都可以稱之為奇跡[3-4]。隨著科學的發(fā)展，人們對眼睛的進化已經(jīng)有了非常深入的了解，達爾文的解釋，在今天看來，也是無可挑剔的。

1 眼睛的出現(xiàn)

在生物進化過程中，光線可能是一種巨大的推動力量，而動物的視覺又是一個非常重要的選擇優(yōu)勢。生物在地球上出現(xiàn)后的1015個日出與日落，使生物體學會了利用光來感受這個世界，進化出了眼睛[5]。在寒武紀(Cambrain)以前眼睛是以一個簡單的視杯形式而存在，僅用來感受光線，不能加工成直接的信息。雖然現(xiàn)在科學上還無法解釋，但已證實在寒武紀的確發(fā)生了一次“物種形成”或者說“物種進化”的大爆炸[6]，這時隨著捕食動物和捕食作用的出現(xiàn)，眼睛的類型發(fā)生了根本性的變化，光作為一種動作信號而加速了眼睛的進化。1998年，Parker研究了加拿大Rocky Mountains的Yoho國家公園內(nèi)的伯吉斯頁巖(Burgess Shale)中古老物種(Wiwaxiacorrugata,Canadiaspinosa和Marrellasplendens生存在大約5億5千萬年前的中寒武紀時期)的化石，分析結果表明，它們整齊而粗糙的體表可能在當時起到了衍射光柵的作用。這些小動物身體上具有刺狀附肢，附肢上整齊的凹槽在陽光的照射下可以反射光線，并衍射出有金屬光澤的彩虹色的亮光，以嚇跑捕食者，這可能是后生動物的第一個視覺信號，而這種視覺信號加速了眼睛的進化[7]。目前人們對此十分感興趣，還在做進一步的研究。

眼睛收集光線，由晶體來聚焦，投影到感光細胞上，感光細胞將光信息轉(zhuǎn)化為化學神經(jīng)信號。有些眼睛沒有瞳孔，有些甚至沒有晶體，如鸚鵡螺(Nautilus)的眼睛。但根據(jù)定義，特化的具有光轉(zhuǎn)換功能細胞的器官就可能稱之為眼。從寒武紀開始，軟體動物門(Mollusca)、節(jié)肢動物門(Arthropoda)和脊索動物門(Chordata)的動物就形成了具有功能的眼[5]。

2 眼睛進化所需的時間

關于眼睛進化所需要的時間問題也是創(chuàng)造論和進化論爭論的焦點之一。1994年，兩位瑞典生物學家Nilsson和 Pelger認為，估計眼睛結構的進化所需要的代數(shù)比估計其它復雜的器官要簡單。為了確定眼睛結構進化到現(xiàn)在所需要的代數(shù)，Nilsson設計了一個簡單的計算模型，描繪了從眼點(light sensitive spot)到具有晶體的眼睛的進化模式。他們假設眼睛的進化存在無數(shù)微小的變異，把每一個微小變異設置為1%的改進(比如長度改變了1%)，他們算出從眼點到具有晶體的眼睛共需要1829個1%的改進。同時，這些微小的變異將會對生物的生存有影響，使捕食者更好地發(fā)覺獵物或使獵物更好地躲避捕食者。尼爾森和佩爾格將眼睛的遺傳率設為50%。代入群體遺傳學專門計算一個有優(yōu)勢的遺傳變異在生物群體中的傳播時間方程式，結果表明從眼點進化到照相機似的眼睛需要363992代，以一代為一年計算，大概364000年，這在地質(zhì)年代上只是一瞬間，但這一估計并沒有把鞏膜和光感受器等的進化時間估計在內(nèi)。但是，這已充分說明眼睛的進化速度，要比以前人們設想的快得多。生物在地球上至少已有6億年的歷史，這足夠讓眼睛進化出很多次[8]。

3 眼睛的單起源論

一些科學家認為眼睛是單起源(monophyletic)的，即由一個祖先進化來的，而另一些科學家認為眼睛是多起源(polyphyletic)的，即由多個祖先進化來的。1977年，Salvini-Plawen 和Mayr比較了許多物種眼睛的結構、光感受器的類型、眼的發(fā)生過程，以及感光神經(jīng)細胞軸突的位置和其它解剖學特征。根據(jù)分析的結果，他們認為眼睛的進化不是單起源的，而是至少有四十種以上的起源方式[9]。

最近基于形態(tài)學證據(jù)的“多起源論”受到了分子生物學實驗結果的挑戰(zhàn)。有研究表明，一個非常保守的“決定”基因——Pax6 (pairedhomeobox6)可以在不同的物種中誘導眼睛的形成，說明Pax6 基因?qū)τ谘劬Φ男螒B(tài)發(fā)生是一個關鍵基因，進而證明后生動物眼睛是從一個原始類型進化而來的，這種進化機制叫做居間進化(intercalary evolution)[10-11]。

Pax6 基因首先是在小鼠和人中克隆得到的，它與小鼠的小眼突變(smalleye)[12-13]和人的無虹膜病(Aniridia)有關[14]。雜合的Pax6 基因突變導致人和小鼠的眼睛有缺陷，純合的Pax6 突變對于小鼠來說是致死的，突變小鼠沒有眼睛和鼻子，腦也發(fā)育不全[12-14]。在果蠅中發(fā)現(xiàn)了一個Pax6 基因同源物eyeless基因，這兩個基因序列十分相似，paired domain的同源性達到94%，homeodomain的同源性達到90%。小鼠的Pax6 基因在果蠅中的異位表達誘導出了異位的復眼，說明Pax6 基因在調(diào)節(jié)眼睛形態(tài)建成中有通用的功能[11]。這使人們改變了一直以來認為昆蟲的復眼與脊椎動物的照相機似的眼睛是兩個不同起源的觀點。

4 眼睛的類型與進化

自然界中動物的眼睛被分為兩個最基本的類型，即單眼(single eye)和復眼(compound eye)。單眼主要有三種，一種是照相機似的眼睛(正透鏡眼)(positive lens or camera eye)，存在于脊椎動物和一些非脊椎動物，例如人和頭足類的眼睛。第二種是凹透鏡眼(concave mirror eye)，蛤和介形亞綱甲殼類的眼，能產(chǎn)生明亮但卻十分模糊的圖案。第三種是小孔眼(pinhole eye)，小孔眼和杯狀眼主要存在于軟體動物中，它只能觀察到物體的位置。復眼由若干個小眼(ommatidia)組成，分為兩種類型，一種是聯(lián)立眼(apposition eye)，小眼具有獨立的功能，另一種是重疊象眼(superposition eye)，小眼一起合作在視網(wǎng)膜上產(chǎn)生明亮而有層理的圖像[15]。

圖1 從一個原始類型進化為各種不同類型眼睛的示意圖(引自參考文獻[10])

如圖1所示，根據(jù)Gehring和Ikeo的假設，眼睛起源于一種古老的原始類型，原始眼。首先，具有視蛋白(有光感受功能的蛋白)的光敏感細胞進化出現(xiàn)，它在Pax6基因的作用下與色素細胞組成一個簡單的器官——原始眼。然后，原始眼通過平行進化和趨同進化，進化出各種不同類型的眼睛：有昆蟲的復眼；脊椎動物的照相機似的眼睛；軟體動物蛤類(Cardium)的原始照相機似的眼；扇貝(Pecten)的反射鏡透鏡眼；舟貝(Arca)的復眼和高度進化的頭足類的照相機似的眼睛[10]。

5 光感受器與眼睛進化的關系

根據(jù)Fernald假設，眼睛的起源是開始于一種對光敏感的視蛋白或視網(wǎng)膜分子[15]。如圖2所示，它在Pax6或eya的作用下首先進化成兩種光感受器，一種是睫纖毛光感受器(Ciliary photoreceptors)；另一種是微絨毛光感受器(Microvillar phototreceptors)[15-16]。

睫纖毛光感受器和微絨毛光感受器再各自進化成一種照相機似的單眼和一種復眼。睫纖毛光感受器進化成的照相機似的單眼，是在Rx、Sox2、PITX2.3、FOXC1、OTX1、MAF和PAX2等基因的作用下完成的，脊椎動物的眼睛就是這種眼睛。睫纖毛光感受器另外進化成一種復眼，如名叫 arc clams的軟體動物就具有這種復眼。從微絨毛光感受器也進化出了照相機似的單眼，如頭足類的眼睛就是這種單眼。而微絨毛光感受器在dac、toy、so、optix、ey、eyg、ato、notch、dpp、Egfr和hh等基因的作用下進化成了昆蟲所具有的復眼[16-17]。

圖2 眼睛可能的進化方式示意圖(引自參考文獻[16])

6 光感受器和視蛋白的類型與進化

圖3 微絨毛光感受器細胞和睫纖毛光感受器

如上所述，光感受器細胞分為兩個基本的類型：一種具有微絨毛(microvilli)，另一種具有睫纖毛(cilia)，它們都有很大的膜表面積以容納光轉(zhuǎn)換器分子——視蛋白。微絨毛光感受器也叫彈狀細胞(rhabdomeric)光感受器，主要存在于無脊椎動物中，而所有脊椎動物的光感受器都是睫纖毛光感受器也叫睫狀細胞(ciliary)光感受器。這兩種光感受器的形態(tài)有區(qū)別，微絨毛光感受器上表面垂直折疊以增加它的表面積(圖3A)，而睫纖毛光感受器增加表面積則通過對睫纖毛的膜水平折疊，使它看起來象一疊盤子(圖3B)[18]。它們的生化反應過程也是不同的，節(jié)肢動物和軟體動物的微絨毛受體在光的刺激下極化，吸收光子，打開Na+離子通道。而脊椎動物的睫纖毛光感受器在光的刺激下關閉Na+離子通道而超極化。脊椎動物和無脊椎動物的光信號轉(zhuǎn)換機制也是不同的。脊椎動物光感受器利用環(huán)GMP(cyclic GMP)作為二級傳導系統(tǒng)，無脊椎動物則是利用三磷酸肌醇(inositol trisphosphate)[5]。視錐細胞和視桿細胞是由古老的睫纖毛光感受器原體進化而來的，視神經(jīng)節(jié)細胞、無長突細胞和極細胞是從微絨毛光感受器原體進化而來的[18]。

現(xiàn)在所有的眼睛感光都是利用以維生素A為基礎的視色素，它是由一個發(fā)色團和一個脫輔基蛋白——視蛋白組成。視蛋白存在的歷史比眼睛存在的歷史還要長。遺傳分析表明，視蛋白都是同源的，是從相同的祖先進化而來[19]。在硬骨魚類、爬行類和鳥類的研究中發(fā)現(xiàn)，古老的光吸收蛋白分子在3億5千萬到4億年前就進化成4個錐體家族，以分辨色彩，后來桿狀視蛋白家族出現(xiàn)，輔助暗視覺[20]。但是在哺乳類中，桿狀視蛋白出現(xiàn)的較早，而以3種視色素分子為基礎的能區(qū)別色彩的視覺是在約3千5百萬年前才通過基因重復而獲得[5,21]，進化到現(xiàn)在，使人類有能力感受到這個絢麗多彩的世界，享受五彩繽紛的世界給我們帶來的視覺震撼。

以上的研究結果，簡要闡述了目前科學對眼睛的進化的認識。眼睛這個最為復雜、精密、神奇的器官的進化過程還有許多不解之迷，進一步研究眼睛基因發(fā)育的特征，破解“相似的眼睛發(fā)育程序是如何將單起源的原始眼誘導成如此多樣的眼睛種類？”，對于我們來說還是一個極大的挑戰(zhàn)。

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