摘要 刺吸式害蟲可吸取植物的汁液，植物遭受為害后會(huì)發(fā)生卷曲、萎縮和枯黃。刺吸式害蟲體內(nèi)普遍存在內(nèi)共生菌，且內(nèi)共生菌與宿主形成了緊密的聯(lián)系。掌握刺吸式害蟲內(nèi)共生菌的各種信息并加以利用，對(duì)控制害蟲、減少害蟲傳播病毒十分關(guān)鍵。對(duì)刺吸式害蟲內(nèi)共生菌的多樣性、內(nèi)共生菌與宿主關(guān)系以及利用內(nèi)共生菌進(jìn)行害蟲防治等進(jìn)行綜述，以期通過(guò)內(nèi)共生菌調(diào)控刺吸式害蟲的手段，進(jìn)一步實(shí)現(xiàn)茶園綠色防控。

關(guān)鍵詞 刺吸式害蟲；內(nèi)共生菌；害蟲防治

中圖分類號(hào) S476.1 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼 A 文章編號(hào) 0517-6611（2024）19-0001-10

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2024.19.001

開(kāi)放科學(xué)（資源服務(wù)）標(biāo)識(shí)碼（OSID）：

Research Progress on Piercing-sucking Pests and Endosymbionts

WANG Shu-yuan， MU Dan， SUN Ting-zhe

（College of Life Sciences， Anqing Normal University， Anqing， Anhui 246133）

Abstract The piercing-sucking pests can suck the sap of plants. After infestation， plants may become curled， withered， and develop yellowish lesions. Endosymbionts are ubiquitously distributed in piercing-sucking pests and are close2IhzmDKgpbto9aMWh0eYAg==ly related to their hosts. Mastering various information about endosymbiotic bacteria in piercing sucking pe3mutl4cvIYqnHmlKEfMyWQ==sts and utilizing it is crucial for controlling pests and reducing the spread of viruses by pests. This paper reviews the diversity of endosymbiotic bacteria in piercing sucking pests， the relationship between endosymbiotic bacteria and hosts， and the use of endosymbiotic bacteria for pest control， in order to further achieve green pest control in tea gardens through the regulation of piercing sucking pests by endosymbiotic bacteria.

Key words Piercing-sucking pests;Endosymbiont;Pest control

基金項(xiàng)目 安徽省皖西南生物多樣性保護(hù)與特色資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開(kāi)放基金項(xiàng)目（Wz2021002，Wsz202207，Wy202206）。

作者簡(jiǎn)介 王樹元（1999—），女，江蘇鹽城人，碩士研究生，研究方向：理論生態(tài)學(xué)。

*通信作者：穆丹，教授，博士，碩士生導(dǎo)師，從事化學(xué)生態(tài)學(xué)研究；孫廷哲，教授，博士，碩士生導(dǎo)師，從事理論生態(tài)學(xué)研究。

收稿日期 2023-10-13

刺吸式害蟲通常以細(xì)長(zhǎng)的口器探入植物幼嫩組織中吸取營(yíng)養(yǎng)汁液，使植物幼嫩組織受損，從而導(dǎo)致植株衰弱甚至死亡。昆蟲與胞內(nèi)細(xì)菌之間的聯(lián)系在自然界中相當(dāng)普遍。據(jù)估計(jì)，多達(dá)15%的昆蟲物種都有內(nèi)共生菌^［1］。細(xì)菌內(nèi)共生菌與宿主生物之間已形成了復(fù)雜的多重關(guān)系^［2］。棲息在昆蟲中的內(nèi)共生菌可以顯著影響宿主的生物學(xué)特性^［3］，在害蟲防治并降低其傳播病毒的能力方面起重要作用。內(nèi)共生菌在昆蟲細(xì)胞內(nèi)和細(xì)胞外都有分布^［4-5］。而是否為初級(jí)、次級(jí)共生菌，則主要取決于宿主是否需要它們提供生存所必需的物質(zhì)^［3］。其中，昆蟲綱已經(jīng)出現(xiàn)幾個(gè)譜系與初級(jí)共生菌有著數(shù)百萬(wàn)年的親密關(guān)系——互惠共生。初級(jí)共生菌通常存在于昆蟲的專門細(xì)胞（如細(xì)菌細(xì)胞）中，能從昆蟲母體垂直傳遞給后代。如蚜蟲的胞內(nèi)細(xì)菌布赫納氏菌（Buchnera）主要提供宿主必需氨基酸和維生素^［6］。此外，初級(jí)共生菌的進(jìn)化對(duì)宿主和宿主體內(nèi)共生菌的基因組都有一定影響，最常見(jiàn)的是導(dǎo)致后者基因組含量會(huì)急劇下降^［7］。當(dāng)初級(jí)共生菌無(wú)法滿足宿主的需求時(shí)，次級(jí)內(nèi)共生菌則可以協(xié)助宿主完成正常的生長(zhǎng)與繁殖。次級(jí)共生菌所提供的益處通常取決于環(huán)境因素。蚜蟲中的次級(jí)共生菌可以為蚜蟲創(chuàng)造一系列有益的生存條件，包括增強(qiáng)蚜蟲對(duì)病原體和寄生蜂的抗性、提高蚜蟲耐熱性等，但在環(huán)境溫和的條件下這種受益程度會(huì)削減^［8］。而昆蟲與植物的相互作用是一種復(fù)雜的關(guān)系，容易受到生物和非生物因素的影響^［9］。在取食過(guò)程中，刺吸式害蟲會(huì)根據(jù)特定的化學(xué)線索識(shí)別植物，植物也會(huì)誘導(dǎo)各種化學(xué)和形態(tài)防御反應(yīng)來(lái)抵抗昆蟲取食為害。在昆蟲-植物的這種相互作用中，昆蟲的內(nèi)共生菌對(duì)宿主的營(yíng)養(yǎng)、代謝以及繁殖中起到了重要作用，共同決定著昆蟲在植物上的生存和適應(yīng)?？傊?，在昆蟲與共生體長(zhǎng)達(dá)億年的協(xié)同進(jìn)化過(guò)程中，昆蟲從中獲得了有益于自身的條件^［10］。因此，掌握刺吸式害蟲內(nèi)共生菌的各種信息并加以利用，對(duì)控制害蟲、減少害蟲傳播病毒十分關(guān)鍵。對(duì)刺吸式害蟲內(nèi)共生菌的多樣性、內(nèi)共生菌與宿主關(guān)系以及利用內(nèi)共生菌進(jìn)行害蟲防治等進(jìn)行綜述，以期利用害蟲與內(nèi)共生菌的關(guān)系調(diào)控刺吸式害蟲的生長(zhǎng)發(fā)育，進(jìn)一步實(shí)現(xiàn)茶園綠色防控。

1 刺吸式害蟲中共生菌的多樣性及其與寄主之間的關(guān)系

1879年，de Bary首次提出共生的概念，并將共生菌和寄主的關(guān)系分為互利共生、偏利共生以及寄生3種。其后根據(jù)共生菌在寄主中的共生位置又分為內(nèi)共生（endosymbiosis）和外共生（ectosymbiosis）2種^［11］。內(nèi)共生菌（endosymbiont）是指存在于昆蟲體內(nèi)特定部位的微生物，與昆蟲協(xié)同進(jìn)化，形成互惠共存關(guān)系，合成寄主生命過(guò)程中所需的氨基酸等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)^［12-14］，促進(jìn)其生長(zhǎng)發(fā)育以及減少植物病害的傳播^［15］。昆蟲體內(nèi)具有2種內(nèi)共生菌：初級(jí)內(nèi)共生菌（primary endosymbiont）和次級(jí)內(nèi)共生菌（secondary endosymbiont）。

1.1 刺吸式害蟲與內(nèi)共生菌

1.1.1 刺吸式害蟲與初級(jí)共生菌。

初級(jí)共生菌與昆蟲幾乎同時(shí)發(fā)生，協(xié)同進(jìn)化^［16］。豌豆蚜（Acyrthosiphon pisum）、麥長(zhǎng)管蚜（Sitobion avenae）、大青葉蟬（Cicadella viridis）、小貫小綠葉蟬（Empoasca onukii）以及煙粉虱（Bemisia tabaci）皆為半翅目的害蟲。這些害蟲與其初級(jí)共生菌，即：蚜蟲與布赫納氏菌（Buchnera）、大青葉蟬與Sulcia muelleri以及煙粉虱與Portiera aleyrodidarum之間均屬于共生關(guān)系，即雙方提供彼此必需的生長(zhǎng)條件。Buchnera位于特化的真核生物內(nèi)的宿主細(xì)胞，也就是細(xì)菌細(xì)胞，取食植物韌皮部汁液的蚜蟲在沒(méi)有Buchnera的情況下不能成功繁殖。Buchnera為蚜蟲合成必需的氨基酸、維生素和脂類營(yíng)養(yǎng)物。同樣Buchnera也不能在蚜蟲體外生存。不僅如此，二者在進(jìn)化上的關(guān)系有2種假說(shuō)：平行演化假說(shuō)和差異進(jìn)化假說(shuō)。這2種假說(shuō)在學(xué)術(shù)界一直存在爭(zhēng)議，有學(xué)者認(rèn)為蚜蟲-Buchnera符合平行演化假說(shuō)。而之后的研究發(fā)現(xiàn)，蚜蟲－Buchnera在高級(jí)階元上的平行分化現(xiàn)象，可能是由于前期取樣不足導(dǎo)致，兩者之間的平行演化關(guān)系也許并不存在。

大青葉蟬的初級(jí)共生菌Sulcia muelleri，多數(shù)存在于大青葉蟬的卵巢、中腸、唾液腺等組織器官內(nèi)。與蚜蟲的Buchnera一樣，提供寄主生長(zhǎng)發(fā)育所必需的氨基酸等物質(zhì)。對(duì)于煙粉虱，有學(xué)者認(rèn)為其體內(nèi)無(wú)初級(jí)共生菌，只有原生共生菌——缺乏革蘭氏陰性菌細(xì)胞壁的外膜的一菌種。雖在結(jié)構(gòu)上與蚜蟲的初級(jí)共生菌Buchnera有一定區(qū)別，但在生理中可能具相似功能?，F(xiàn)已有研究證實(shí)煙粉虱具有初級(jí)共生菌Portiera aleyrodidarum^［17］，因此有學(xué)者認(rèn)為煙粉虱的Portiera aleyrodidarum等同于煙粉虱的原生共生菌^［18］。另外，有關(guān)小貫小綠葉蟬中初級(jí)共生菌的研究還鮮有報(bào)道。

1.1.2 刺吸式害蟲與次級(jí)共生菌。

昆蟲體內(nèi)的次級(jí)共生菌種類繁多，除了使雄蟲雌性化^［19-20］、具殺雄作用^［21-22］外，同樣影響著昆蟲的生長(zhǎng)發(fā)育^［23-24］。相比于初級(jí)共生菌Buchnera，蚜蟲體內(nèi)的次級(jí)共生菌能夠增強(qiáng)蚜蟲對(duì)熱的忍耐力、影響蚜蟲通過(guò)利用特定寄主，進(jìn)而擴(kuò)大其寄主植物范圍等，大大提高蚜蟲適應(yīng)不利環(huán)境以及調(diào)控寄主的能力。并且，次級(jí)共生菌在幫助蚜蟲抵抗天敵^［25］、降低寄主感染真菌病原物、補(bǔ)充Buchnera的營(yíng)養(yǎng)作用方面同樣發(fā)揮作用。沃爾巴克氏體（Wolbachia）、漢密爾頓菌（Hamiltonella defensa）、蚜蟲U型共生菌（Regiella insecticola）、沙雷氏菌（Serratia symbiotica）、X型（X-type）、立克次氏體（Rickettsia）和螺原體（Spiroplasma）等次級(jí)共生菌在耐高溫、抵御真菌和寄生蜂等方面為蚜蟲提供諸多幫助。一般來(lái)說(shuō)，這些非強(qiáng)制性的次級(jí)共生菌并不存在于所有蚜蟲物種中，也不存在于同一種群的所有個(gè)體中。加利福尼亞州的豌豆蚜自然種群中至少含有2種次級(jí)共生菌：豌豆蚜蟲次級(jí)共生菌（PASS）和豌豆蚜立克次體（PAR）。其中具有PASS的蚜蟲面對(duì)熱脅迫時(shí)，其體內(nèi)無(wú)論是細(xì)菌數(shù)量（包括Buchnera）還是產(chǎn)生后代的數(shù)目都處于最大優(yōu)勢(shì)^［26］。有學(xué)者從北美豌豆蚜中發(fā)現(xiàn)了次級(jí)共生菌重復(fù)組合的現(xiàn)象，如Serratia symbiotica和Rickettsiella二者組合，Rickettsia、X-type和Hamiltonella defensa發(fā)生共同感染等，但Spiroplasma與其他次級(jí)共生菌出現(xiàn)共同感染的現(xiàn)象十分罕見(jiàn)^［27］。在豌豆蚜的自然種群中，學(xué)者們以相當(dāng)高的感染頻率在其體內(nèi)檢測(cè)到Rickettsia這種次級(jí)共生菌，并且Rickettsia特異性地定位于2種內(nèi)共生宿主細(xì)胞：次生含菌細(xì)胞和鞘細(xì)胞^［28］。除上述幾種次級(jí)共生菌外，次級(jí)共生菌PABS和Arsenophonus也存在于豌豆蚜中^［29］。另一種名為豌豆蚜U型共生體（PAUS）則出現(xiàn)在豌豆蚜的3個(gè)不同部位：鞘細(xì)胞、次生含菌細(xì)胞和血淋巴中^［30］。

1924年，有學(xué)者從尖音庫(kù)蚊中發(fā)現(xiàn)了沃爾巴克氏體（Wolbachia）^［31］和約氏不動(dòng)桿菌（Acinetobacter johnsonii）同為小貫小綠葉蟬的次級(jí)共生菌^［32］?，F(xiàn)與小貫小綠葉蟬形成寄生或共生的關(guān)系，影響宿主的生長(zhǎng)和生命周期，二者在小貫小綠葉蟬的生殖發(fā)育方面都有著不可替代的重要性。同樣，沃爾巴克氏體（Wolbachia）、漢密爾頓菌（Hamiltonella）、殺雄菌屬共生菌（Arsenophonus）、衣原體細(xì)菌（Fritchea）、立克次氏體（Rickettsia）和擬桿菌屬（Cardinium）也是從煙粉虱中發(fā)現(xiàn)的6類次級(jí)共生菌。已知Wolbachia的主要功能是通過(guò)影響寄主的生殖從而達(dá)到調(diào)控寄主的目的。此外，煙粉虱中其余5類次級(jí)共生菌，以及大青葉蟬的次級(jí)共生菌Sodalis sp.在協(xié)同進(jìn)化方面對(duì)寄主產(chǎn)生的作用尚不明確。但學(xué)術(shù)界從煙粉虱和大青葉蟬體內(nèi)發(fā)現(xiàn)了新的次級(jí)內(nèi)共生菌，命名為Candidatus Rickettsia_Torix_Bemisia_tabaci（RiTBt）^［33］和Rickettsia sp.^［34］。

1.1.3 刺吸式害蟲中共生菌的16S rRNA多樣性分析。

研究昆蟲中共生菌的多樣性較為常用的方法包括體外培養(yǎng)鑒定和16S rRNA基因序列分析法。由于體外培養(yǎng)的環(huán)境條件要求過(guò)高，故更多使用后者來(lái)探究昆蟲體內(nèi)共生菌的多樣性^［35］。16S rRNA基因序列分析是通過(guò)克隆、測(cè)序或其他方式等獲得微生物樣品中16S rRNA基因序列的信息，而后與基因數(shù)據(jù)庫(kù)中的序列數(shù)據(jù)或其他數(shù)據(jù)進(jìn)行比較，確定該基因序列在系統(tǒng)發(fā)育樹中的位置，從而得到其中可能存在的微生物種類^［36］。

Chen等^［37］發(fā)現(xiàn)，16S rRNA基因不僅能應(yīng)用于蚜蟲內(nèi)共生菌的多樣性分析，在探索蚜蟲與內(nèi)共生菌的共同多樣性方面也發(fā)揮一定作用。鑒于16S rRNA基因分析法是提取微生物的混合DNA，通過(guò)引物進(jìn)行擴(kuò)增等一系列步驟，從而得到不同的DNA片段混合物。復(fù)雜的DNA混合物加上擴(kuò)增高度同源的基因可以產(chǎn)生相當(dāng)大比例的嵌合序列，而這些嵌合序列會(huì)導(dǎo)致發(fā)現(xiàn)不存在的內(nèi)共生物種，最后得出錯(cuò)誤的結(jié)論。對(duì)于此種現(xiàn)象，使用恰當(dāng)?shù)姆椒ㄑ芯垦料x內(nèi)共生體的嵌合16S rRNA序列，才有可能避免得出錯(cuò)誤的結(jié)論。Jousselin等^［38］通過(guò)Illumina 16S rRNA基因測(cè)序方案和分析管道，在蚜蟲屬（Cinara）的多個(gè)種中發(fā)現(xiàn)次級(jí)共生菌Serratia symbiotica，這驗(yàn)證了生成和分析內(nèi)共生研究的16S rRNA基因序列在節(jié)肢動(dòng)物中是可行的。此外，蚜蟲體內(nèi)的另一次級(jí)共生菌Wolbachia也是通過(guò)16S rRNA基因測(cè)序所得^［39］。由此可見(jiàn)，內(nèi)共生菌對(duì)蚜蟲生長(zhǎng)和繁殖所發(fā)揮的作用是不可或缺的^［40］。用診斷PCR方法對(duì)4個(gè)日本豌豆蚜蟲品系進(jìn)行次級(jí)共生菌的檢測(cè)中，在雙共生菌株中鑒定出2種類型的真細(xì)菌16S rDNA序列，其中一種類型來(lái)自初級(jí)共生菌Buchnera，另一種類型則來(lái)自次級(jí)共生菌^［41］?，F(xiàn)已有多個(gè)蚜蟲寄主的初級(jí)共生菌的16S rRNA序列相似，這說(shuō)明蚜科生物是相關(guān)的。而與其他原核生物的16S rRNA序列的比較表明，蚜蟲的初級(jí)共生菌在變形菌綱的γ-3亞群中形成了一個(gè)獨(dú)特的譜系。根據(jù)這些結(jié)果，有學(xué)者建議將蚜蟲的初級(jí)共生菌置于Buchnera gen.nov.和Buchnera aphidicola sp.nov.^［42］。對(duì)多個(gè)科不同種的蚜蟲內(nèi)共生菌的16S rRNA序列分析也表明，蚜蟲體內(nèi)的內(nèi)共生菌是單系的。此外，也有研究證實(shí)了蚜蟲與內(nèi)共生菌的關(guān)系是在蚜蟲科的共同祖先中建立起來(lái)的，隨后分化為現(xiàn)存的各蚜蟲種類及其內(nèi)共生菌^［43］。還有學(xué)者指出，豌豆蚜中擴(kuò)增的部分16S rDNA的核苷酸序列與已發(fā)表的次級(jí)共生菌PASS的16S rDNA相似度達(dá)99.9%^［44］。

通過(guò)16S rRNA擴(kuò)增子測(cè)序方法研究麥長(zhǎng)管蚜中的細(xì)菌群落多樣性時(shí)，發(fā)現(xiàn)麥長(zhǎng)管蚜內(nèi)共生菌大多是Buchnera aphidicola、Regiella insecticola和Hamiltonella defensa 3種，已知Buchnera aphidicola是蚜蟲中最常見(jiàn)的初級(jí)共生菌，其次出現(xiàn)頻率較高的是次級(jí)共生菌Regiella insecticola。除此以外，有研究還探測(cè)到一種先前未被檢測(cè)到的與植物病原假單胞菌密切相關(guān)的細(xì)菌^［45］。在學(xué)者對(duì)麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系的初級(jí)共生菌Buchnera和次級(jí)共生菌Regiella inseticola、Hamiltonella defensa的16S rRNA基因進(jìn)行測(cè)序，發(fā)現(xiàn)麥長(zhǎng)管蚜中的Buchnera與長(zhǎng)管蚜族的Buchnera具親緣關(guān)系。而麥長(zhǎng)管蚜中的次級(jí)共生菌Regiella inseticola、Hamiltonella defensa則與其他蚜蟲物種無(wú)寄生關(guān)系^［46］。由此可見(jiàn)蚜蟲中內(nèi)共生菌的多樣性。

毛迎新等^［47］利用Illumina HiSep技術(shù)對(duì)5個(gè)不同地區(qū)茶園中小貫小綠葉蟬共生菌的16S rDNA-V4變異區(qū)進(jìn)行了測(cè)序，通過(guò)16S rDNA基因序列文庫(kù)注釋小貫小綠葉蟬的內(nèi)共生菌。其中門類多達(dá)41個(gè)，有116個(gè)綱以及197個(gè)目。從相關(guān)科屬來(lái)看，共注釋到了272個(gè)科、372個(gè)屬和105個(gè)種。雖然小貫小綠葉蟬源自不同地區(qū)的茶園，但其內(nèi)共生菌在分類單位——門上都具相同的優(yōu)勢(shì)菌：變形菌門（Proteobacteria），而其他分類單位上的共生菌則有不同組成。這也體現(xiàn)小貫小綠葉蟬內(nèi)細(xì)菌種類豐富，但由于處于不同的地理位置，其體內(nèi)的細(xì)菌種群存在一定差異。潘鋮等^［35］首次采取液相色譜串聯(lián)質(zhì)譜（LC-MS/MS）對(duì)昆蟲水狀唾液中的細(xì)菌蛋白進(jìn)行研究，從小貫小綠葉蟬水狀唾液中得出27個(gè)目49種細(xì)菌的142種蛋白。該研究一定程度上說(shuō)明小貫小綠葉蟬內(nèi)共生菌的種類是非常豐富的。在大青葉蟬中初級(jí)共生菌Sulcia muelleri的16S rRNA基因測(cè)序中得出，14個(gè)大青葉蟬的單倍型基因序列發(fā)現(xiàn)13個(gè)為新單倍型序列。同時(shí)，次級(jí)共生菌Sodalis sp.序列中也新出現(xiàn)單倍型5個(gè)。大青葉蟬的初級(jí)共生菌Sulcia muelleri與次級(jí)共生菌Sodalis sp.均有新出現(xiàn)的單倍型基因序列。據(jù)其變異程度，大青葉蟬初、次級(jí)共生菌出現(xiàn)的新單倍型序列與大葉蟬亞科中的Sulcia muelleri、采采蠅的Sodalis glossinidius分別是同一種與同一屬的^［48］。3種不同處理?xiàng)l件下：同季節(jié)（春季）同宿主（狗尾巴草）不同地區(qū)（江蘇南京、浙江永康）、同季節(jié)（秋季）同地區(qū)（浙江永康）不同宿主（桃、李、狗尾巴草等）以及同宿主（狗尾巴草）同地區(qū)（浙江永康）不同季節(jié)（春、秋）的大青葉蟬的腸道細(xì)菌的研究發(fā)現(xiàn)，前2個(gè)研究條件下的大青葉蟬，其腸道細(xì)菌的菌群都屬于4個(gè)細(xì)菌綱，其中有2個(gè)菌綱不完全相同；而第3種研究條件下的大青葉蟬腸道細(xì)菌的優(yōu)勢(shì)菌綱是完全一致的。從而得出生境（包括不同季節(jié)和不同地區(qū)）是影響大青葉蟬腸道菌群的重要因素。但季節(jié)、地理位置相同，只宿主不同的生境對(duì)大青葉蟬腸道細(xì)菌的影響并不顯著^［36］。

Nirgianaki等^［49］對(duì)不同種群和生物型的煙粉虱進(jìn)行檢測(cè)發(fā)現(xiàn)，不同種群、生物型的煙粉虱中至少有4起獨(dú)立的Wolbachia感染事件，且試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)的所有Wolbachia菌株都屬于B群。結(jié)合該菌對(duì)宿主的生殖調(diào)控作用，在一定程度上證實(shí)了煙粉虱體內(nèi)存在Wolbachia的重要性。為探索煙粉虱體內(nèi)微生物的多樣性，已有研究在全球收集的煙粉虱復(fù)合體中的21個(gè)物種上，對(duì)其進(jìn)行全長(zhǎng)細(xì)菌16S rRNA基因擴(kuò)增子的PacBio測(cè)序，從中發(fā)現(xiàn)15個(gè)新的假定細(xì)菌序列。這表明煙粉虱體內(nèi)的細(xì)菌多樣性可能被嚴(yán)重低估^［50］。

2 刺吸式害蟲中內(nèi)共生菌的功能

昆蟲中的共生關(guān)系被認(rèn)為是昆蟲在生態(tài)和進(jìn)化上取得成功的重要原因。昆蟲內(nèi)共生菌對(duì)其寄主產(chǎn)生的作用也一直都是研究熱點(diǎn)。內(nèi)共生菌可以幫助昆蟲定居和擴(kuò)大生態(tài)位，使它們能夠寄生于不同的作物，應(yīng)對(duì)氣候變化。并且內(nèi)共生菌還能使寄主對(duì)不利于自身的病原體、捕食者和寄生性天敵產(chǎn)生更好的防御作用^［51］。已有研究證實(shí)，昆蟲內(nèi)共生菌在環(huán)境保護(hù)上，對(duì)降解農(nóng)藥毒死蜱和聚乙烯具顯著效果^［52］。

2.1 蚜蟲中內(nèi)共生菌的功能

2.1.1 瓜蚜棉蚜、豌豆蚜與桃蚜中內(nèi)共生菌的功能（表1）。

季節(jié)性變化會(huì)相對(duì)減少植物體內(nèi)的營(yíng)養(yǎng)資源，這可能對(duì)昆蟲的內(nèi)共生菌產(chǎn)生消極影響。故內(nèi)共生菌對(duì)寄主昆蟲一定要有很強(qiáng)的保護(hù)作用，才能夠留在寄主體內(nèi)^［53］。與多數(shù)昆蟲一樣，內(nèi)共生菌廣泛存在于蚜蟲體內(nèi)，與其互利共生、協(xié)同進(jìn)化，對(duì)蚜蟲的生態(tài)學(xué)特性產(chǎn)生重要影響。蚜蟲的Buchnera，幫助寄主蚜蟲合成必需的氨基酸、脂類營(yíng)養(yǎng)物以及維生素等。然而，并非所有蚜蟲都能依靠自身合成維生素，Buchnera則幫助缺乏該能力的蚜蟲完成此方面的需求。另有學(xué)者為活性肽（BAp）生物合成蘇氨酸、異亮氨酸、亮氨酸、纈氨酸和苯丙氨酸提供了直接證據(jù)^［54-55］，突出了Buchnera幫助使其產(chǎn)生的氨基酸來(lái)適應(yīng)蚜蟲營(yíng)養(yǎng)需要的能力^［56］。除此之外，Buchnera也能通過(guò)調(diào)控蚜蟲在取食過(guò)程中分泌的唾液蛋白，激發(fā)植物水楊酸和茉莉酸防御途徑來(lái)抵抗蚜蟲的侵害^［57］。

隨著環(huán)境條件的變化，瓜蚜棉蚜（Aphis gossypii）會(huì)發(fā)育成不同的顏色變體，Buchnera是其綠色與黃色變體中的優(yōu)勢(shì)菌，且黃色變體中的Buchnera密度普遍高于綠色變體。經(jīng)抗生素處理后，黃色變種中Buchnera的密度逐漸下降，與綠色變種呈相似水平，同時(shí)對(duì)吡蟲啉的敏感性增加了。這些結(jié)果表明，Buchnera與蚜蟲黃色變種的抗性密不可分^［58］。豌豆蚜的Buchnera中具核黃素合成酶復(fù)合體。研究發(fā)現(xiàn)，人工飼料中的核黃素會(huì)對(duì)幼小、與Buchnera共生的蚜蟲產(chǎn)生危害。這有力地證明了Buchnera為幼齡、共生的蚜蟲提供生長(zhǎng)所需的核黃素^［59］。熱休克蛋白GroEL是一種雙環(huán)結(jié)構(gòu)的伴侶蛋白，這種蛋白質(zhì)在許多昆蟲的初級(jí)共生菌中呈過(guò)表達(dá)的狀態(tài)，約占Buchnera總蛋白質(zhì)的10%，當(dāng)Buchnera與蚜蟲共生時(shí)加快了GroEL的氨基酸置換的速度^［60］。

雖然蚜蟲體內(nèi)次級(jí)共生菌含量相對(duì)較少，但次級(jí)共生菌對(duì)蚜蟲抵御天敵、耐高溫或是物種形成和進(jìn)化的影響不容輕視^［61］（表1）。Hamiltonella defensa可以侵入一些通常保留給Buchnera的細(xì)菌細(xì)胞，并且已被證明具有活性噬菌體，稱為APSE-1和APSE-2，它們編碼可能參與入侵宿主細(xì)胞的毒素，或者保護(hù)寄主免受寄生蟲的侵害^［62］。Douglas等^［63-64］為桃蚜（Myzus persicae）中Buchnera合成蛋氨酸和BAp生物中的色氨酸提供了證據(jù)。Sasaki等^［65］也已經(jīng)證明Buchnera參與了谷氨酰胺或谷氨酸的氮轉(zhuǎn)移。在豌豆蚜與次級(jí)共生菌的相互作用時(shí)，在Rickettsia存在的情況下，當(dāng)蚜蟲處于幼齡繁殖活躍的階段，Buchnera種群被顯著抑制^［28］。另外，次生共生菌的減少會(huì)導(dǎo)致寄主總壽命和內(nèi)在自然增長(zhǎng)率的減少，以及出現(xiàn)畸形死亡后代等現(xiàn)象^［66］。次級(jí)共生菌PAR能夠降低來(lái)自不同親本克隆衍生的豌豆蚜亞克隆在宿主苜蓿上的繁殖力，而PASS對(duì)豌豆蚜是否產(chǎn)生正向作用則取決于其宿主。另外，豌豆蚜在感染PAR和PASS的情況下無(wú)性系的平均總繁殖力高于未感染的豌豆蚜^［67］。另有研究表明，蚜蟲缺乏Buchnera后引起生長(zhǎng)遲緩與不育現(xiàn)象，通過(guò)感染PASS的兼性內(nèi)共生菌γ-變形桿菌，能使豌豆蚜得以存活和繁殖^［68］。豌豆蚜的3種最常見(jiàn)次級(jí)共生菌之一Regiella Inesticola，對(duì)宿主對(duì)真菌病原體的抗性有重要影響。在未受感染的蚜蟲無(wú)性系中建立該細(xì)菌可提高真菌攻擊后的存活率^［69］。而Spiroplasma對(duì)宿主的生長(zhǎng)、繁殖和壽命卻有負(fù)面影響，尤其是對(duì)老齡成蟲^［70］。

Hamiltonella defensa能增加成蟲體重和后代數(shù)量，是豌豆蚜中最能抵抗專性天敵寄生蜂攻擊的一類菌種^［71］，次級(jí)共生菌Serratia symbiotica次之。二者在降低取食豌豆蚜的瓢蟲幼蟲的存活率方面能力突出^［72］。此外，Hamiltonella defensa也能提高寄主蚜蟲體內(nèi)解毒酶乙酰膽堿酯酶等活性，降低蚜蟲對(duì)低濃度殺蟲劑的敏感性^［73］。Regiella insecticola和X-type則幫助豌豆蚜抵御新蚜蟲癘霉（Pandora neoaphidis）的侵襲。其中感染X-type除了能保護(hù)豌豆蚜免受新蚜蟲癘霉的侵害外，在特定情況下，蚜蟲受到熱應(yīng)激后，X-type的存在增加了蚜蟲的繁殖。相反，良性條件下的蚜蟲攜帶X-type菌時(shí)，其生殖力往往會(huì)下降^［74］。

2.1.2 麥長(zhǎng)管蚜、雪松長(zhǎng)足大蚜與禾谷縊管蚜中內(nèi)共生菌的功能（表1）。

Regiella insecticola和Rickettsia在球孢白僵菌侵染麥長(zhǎng)管蚜的過(guò)程中，前者通過(guò)增加自身種群密度以應(yīng)對(duì)真菌侵染，而后者則減少次級(jí)共生菌種群數(shù)量、降低生存成本來(lái)抵抗真菌的侵襲^［75］。利用相對(duì)熒光定量PCR測(cè)定不同處理下的麥長(zhǎng)管蚜發(fā)現(xiàn)，經(jīng)球孢白僵菌侵染后，含Regiell insecticola和Rickettsia的麥長(zhǎng)管蚜中的保護(hù)酶基因表達(dá)量多數(shù)高于脫菌品系基因。這說(shuō)明Regiella insecticola和Rickettsia 2個(gè)次級(jí)共生菌在麥長(zhǎng)管蚜抵御病原真菌（球孢白僵菌）的過(guò)程中，對(duì)蚜蟲保護(hù)酶基因的表達(dá)具有重要影響^［75］。在燕麥或小麥上Regiella insecticola對(duì)麥長(zhǎng)管蚜適應(yīng)度（即發(fā)育時(shí)間和繁殖力）的影響為中性，而對(duì)黑麥的影響則是消極的。感染了Regiella insecticola的蚜蟲中，1齡和2齡若蟲的發(fā)育時(shí)間以及繁殖力的塑性增加，表明細(xì)菌共生體在植物-昆蟲相互作用中的新功能作用^［76］。另外，Ramírez-Cáceres等^［51］發(fā)現(xiàn)，含有Regiella insecticola會(huì)提高多異瓢蟲（Hippodamia variegata）捕食麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系的概率。由于雪松長(zhǎng)足大蚜（Cinara cedri）中的Buchnera表現(xiàn)出退化的基因組現(xiàn)象^［77］，而精簡(jiǎn)的基因無(wú)法合成維生素B。Buchnera合成維生素B等營(yíng)養(yǎng)功能正逐漸被Serratia symbiotica、X-type、Rickettsia次級(jí)共生菌取代。相比Buchnera的數(shù)量隨蚜蟲年齡增長(zhǎng)而減少，在某種程度上，Serratia symbiotica數(shù)量的存留有利于延長(zhǎng)蚜蟲的壽命。當(dāng)蚜蟲面對(duì)熱脅迫時(shí)，Serratia symbiotica能在高溫下保護(hù)Buchnera，并從旁協(xié)助提供寄主營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)^{［26，78］}。如果在蚜蟲遭受高溫脅迫時(shí)，科學(xué)限制其體內(nèi)Serratia symbiotica產(chǎn)生作用，這將益于對(duì)蚜蟲采取防控措施。

還有學(xué)者將不同地區(qū)采集的麥長(zhǎng)管蚜進(jìn)行檢測(cè)發(fā)現(xiàn)，所有麥長(zhǎng)管蚜種群中都能檢測(cè)到次級(jí)共生菌Serratia symbiotica和Regiella insecticola，其中有幾個(gè)地區(qū)的麥長(zhǎng)管蚜中還具有Hamiltonella defensa。在實(shí)驗(yàn)室飼養(yǎng)麥長(zhǎng)管蚜一段時(shí)間后，其體內(nèi)的Regiella insecticola和Hamiltonella defensa感染頻率顯著下降。在人工實(shí)驗(yàn)室條件下，次級(jí)共生菌感染可能會(huì)減少，這表明在不同的環(huán)境壓力下，內(nèi)共生菌可能會(huì)在宿主體內(nèi)隨時(shí)間發(fā)生變化^［79］。另外，微量注射Regiella insecticola能降低麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系的內(nèi)稟增長(zhǎng)率、有限增長(zhǎng)率和出生率，并能增加其平均世代數(shù)，一定程度上表明Regiella insecticola可能會(huì)減緩寄主的正常發(fā)育。而基因型互作的共生體處理只影響麥長(zhǎng)管蚜的凈繁殖率、成蟲前持續(xù)時(shí)間和總壽命，而不影響其他參數(shù)。據(jù)一項(xiàng)種群預(yù)測(cè)顯示，Regiella insecticola的存在明顯減緩了麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系的生長(zhǎng)，在田間/自然條件下，Regiella insecticola對(duì)麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系的誘發(fā)效應(yīng)可能對(duì)控制其種群具有重要影響^［80］。通過(guò)人工飼料和葉面噴灑枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）的孢子會(huì)降低麥長(zhǎng)管蚜的成蟲存活率和若蟲產(chǎn)量，并對(duì)含有Regiella insecticola的麥長(zhǎng)管蚜應(yīng)用效果更好^［81］。Regiella Inesticola的一些菌株對(duì)蚜蟲的繁殖力、3齡若蟲的發(fā)育時(shí)間和首次繁殖年齡均有負(fù)面影響，但在沒(méi)有天敵寄生蜂的情況下，感染Regiella Inesticola的麥長(zhǎng)管蚜繁殖率顯著提高^［82］。雖然所有谷類蚜蟲攜帶最頻繁的次級(jí)共生菌是Regiella inseticola，但麥長(zhǎng)管蚜體內(nèi)的共生菌組成會(huì)隨著環(huán)境發(fā)生一定變化^［83］。如12月至2月以Serratia symbiotica和Rickettsia為主，3月至5月以Regiella inseticola為主。并且高溫下Regiella inseticola的垂直傳播較差，但經(jīng)過(guò)7代處理后，傳播率有所提高。在25 ℃時(shí)，Regiella inseticola抑制有翅蚜蟲的產(chǎn)生，但在28和31 ℃高溫下，它并不影響有翅麥長(zhǎng)管蚜變體的繁殖。Regiella inseticola感染在25和28 ℃會(huì)降低麥長(zhǎng)管蚜的固有增長(zhǎng)率，然而，在31 ℃時(shí)，Regiella inseticola對(duì)麥長(zhǎng)管蚜固有增長(zhǎng)率的影響則因蚜蟲基因型和密度而異。因此，Regiella inseticola對(duì)宿主的負(fù)面影響取決于環(huán)境^［84］。并且，次級(jí)共生菌Regiella inseticola和Hamiltonella defensa能幫助寄主防御一種最重要的寄生蜂（Aphidius ervi）^［85］。

研究發(fā)現(xiàn)，2種寄生蜂Aphidius ervi和Ephedrus plagiator的雌性個(gè)體會(huì)優(yōu)先向未感染Hamiltonella defensa的宿主產(chǎn)卵，雖然Hamiltonella defensa并不增加對(duì)宿主天敵的抗性，但它可以通過(guò)降低蚜蟲宿主對(duì)寄生蜂的吸引力來(lái)降低寄生的風(fēng)險(xiǎn)^［86］。在田間，麥長(zhǎng)管蚜的次級(jí)共生菌感染率較高，次級(jí)共生菌雖不影響寄生蜂的產(chǎn)卵行為，但會(huì)降低其在宿主中的存活率^［87］。而通過(guò)將自然雙重感染的豌豆蚜蟲宿主中的2組次級(jí)共生菌（1組是Hamiltonella defensa和Rickettsia，另1組是Hamiltonella defensa和Spiroplasma）轉(zhuǎn)移到2種蚜蟲的5個(gè)新的宿主基因型中，通過(guò)測(cè)定次級(jí)共生菌對(duì)蚜蟲的繁殖力和昆蟲病原真菌的敏感性時(shí)，次級(jí)共生菌Rickettsia和Spiroplasma賦予蚜蟲的病原菌保護(hù)表型在宿主基因型間存在差異，但不受與Hamiltonella defensa共同感染的影響。蚜蟲的繁殖力在單次和雙次感染以及共生菌類型、蚜蟲基因型和種類之間均存在差異^［88］。在評(píng)估禾谷縊管蚜和麥長(zhǎng)管蚜的慢性和急性耐熱性之間，用RT-qPCR測(cè)定了蚜蟲特異性和總16S rRNA細(xì)菌共生體的豐度（基因拷貝數(shù)），結(jié)果顯示禾谷縊管蚜在長(zhǎng)期暴露于31 ℃的條件下，具有更強(qiáng)的耐熱性。雖然麥長(zhǎng)管蚜中每種蚜蟲的總細(xì)菌（16S rRNA）豐度高于禾谷縊管蚜，但2種蚜蟲的蚜蟲特異性細(xì)菌共生體的基因豐度幾乎相同。這也證實(shí)了蚜蟲內(nèi)共生菌在賦予宿主耐熱性方面的潛在作用^［89］。盡管內(nèi)在的機(jī)制還不清晰，但許多研究都表明次級(jí)共生菌在蚜蟲維持正常生命活動(dòng)中扮演重要角色。

2.2 葉蟬與煙粉虱中內(nèi)共生菌的功能

2.2.1 小貫小綠葉蟬、琉璃葉蟬與葉蟬中內(nèi)共生菌的功能（表1）。

小貫小綠葉蟬體內(nèi)的次級(jí)共生菌Wolbachia通過(guò)引起細(xì)胞質(zhì)的不親和性來(lái)減少寄主后代數(shù)量，縮短其壽命，并導(dǎo)致雌性性別比偏向，明顯影響小貫小綠葉蟬的生長(zhǎng)、生命周期及其他生殖因素^［1］。利用Wolbachia對(duì)小貫小綠葉蟬各繁殖參數(shù)的抑制性作用，降低小貫小綠葉蟬種群對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性，一定程度上可以幫助人們達(dá)到控制其種群的目的。但因小貫小綠葉蟬體內(nèi)Wolbachia數(shù)量太少，還未能達(dá)到自然種群控制的作用^［90］。現(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)，從小貫小綠葉蟬體內(nèi)可分離出一種酶——萜烯合酶（EoTPS），能從體外合成香葉醇從而抑制寄主體內(nèi)另一次級(jí)共生菌：約氏不動(dòng)桿菌（Acinetobacter johnsonii）的生長(zhǎng)，為人為控制小貫小綠葉蟬提供理論依據(jù)^［32］。此外，琉璃葉蟬（Homalodisca coagulata）和葉蟬（Macrosteles quadrilineatus）體內(nèi)具雙重內(nèi)共生菌。琉璃葉蟬的內(nèi)共生菌為Baumannia cicadellinicola和Sulcia muelleri。Baumannia cicadellinicola能合成部分維生素及輔酶因子，Sulciamuelleri則合成昆蟲所需的氨基酸^［91］。而葉蟬中的雙重內(nèi)共生菌則分別為Sulcia和Nasuia，前者合成宿主必需的8種氨基酸，后者僅合成2種^［92］。目前，發(fā)現(xiàn)大青葉蟬相關(guān)內(nèi)共生菌的功能還有待研究。

2.2.2 煙粉虱中內(nèi)共生菌的功能（表1）。

早期研究認(rèn)為初級(jí)共生菌與煙粉虱的營(yíng)養(yǎng)關(guān)系十分密切，次級(jí)共生菌卻經(jīng)常被忽略，但次級(jí)共生菌對(duì)于煙粉虱適應(yīng)性的影響不可小覷^［71］（表1）。Wolbachia、Hamiltonella、Arsenophonus、Fritchea8f5a47426bc6ee66206bbae1b74ef0c1、Cardinium和Rickettsia等次級(jí)共生菌均與煙粉虱的溫度適應(yīng)性、抗藥性以及生殖發(fā)育等相關(guān)。初級(jí)共生菌一般協(xié)助寄主煙粉虱合成氨基酸、維生素B等必需物質(zhì)，現(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)次級(jí)共生菌Wolbachia和Arsenophonus可能也參與了維生素B的合成^［72］。同樣，Wolbachia在影響宿主的適合度及抗逆方面的表現(xiàn)為：縮短隱種MED煙粉虱的卵和若蟲的發(fā)育時(shí)長(zhǎng)，提高其存活率，維持MED抵抗寄生蜂的能力^［73］。在煙粉虱的諸多次級(jí)共生菌中，Hamiltonella具有較高的感染頻率，這表明它可能對(duì)寄主具有重要意義。在隱種MEAM1煙粉虱體內(nèi)，由于其初級(jí)共生菌Portiera aleyrodidarum缺乏合成賴氨酸的關(guān)鍵基因，Hamiltonella則協(xié)助寄主合成生長(zhǎng)發(fā)育中所需賴氨酸^［74］。而次級(jí)共生菌Rickettsia則專門抵御寄生蜂（Eretmocerus mundus）的寄生^［93］、提高M(jìn)EAM1的卵與若蟲的存活率，增加其雌蟲的產(chǎn)卵量以及影響雌性比例等^［94-95］。

當(dāng)病原菌（Pseudomonas syringae）侵染MEAM1時(shí)，Hamiltonella能降低宿主的死亡率^［96］，在抗藥性方面使MEAM1對(duì)吡丙醚、啶蟲脒等殺蟲劑的敏感性變得更高^［23］。同時(shí)，次級(jí)共生菌Cardinium在MED的免疫功能、抗藥性以及抵抗高溫的能力上可能也發(fā)揮著作用^［97-98］。Cardinium和Wolbachia二者在調(diào)控寄主方面，前者表現(xiàn)為殺雄作用，后者則擔(dān)任胞質(zhì)不相容的角色。但它們共同侵染寄主時(shí)，主要表現(xiàn)為殺雄作用^［99］。

當(dāng)然，也有內(nèi)共生菌對(duì)宿主的適合度不產(chǎn)生作用的情況。如，次級(jí)共生菌Cardinium和Hamiltonella同時(shí)侵染MED時(shí)，煙粉虱雌蟲的產(chǎn)卵量、卵的孵化率和后代雌蟲的數(shù)量皆呈下降趨勢(shì)^［100］。同樣，Rickettsia在MEAM1抵抗高溫方面也未產(chǎn)生明顯作用^［101］。同樣含有次級(jí)共生菌Rickettsia和不含Rickettsia的MEAM1，在壽命、產(chǎn)卵量、性別比例和若蟲的存活率等方面也并無(wú)顯著不同，出現(xiàn)該現(xiàn)象的原因可能和宿主的基因型有關(guān)；即同一種Rickettsia可以提高一個(gè)基因型的MEAM1的雌性比例，對(duì)另一個(gè)基因型的性別比例卻沒(méi)有突出影響^［102］。

目前，影響煙粉虱傳播病毒的內(nèi)共生菌主要是Hamiltonella和Rickettsia。比較MEAM1和MED隱種煙粉虱傳毒能力時(shí)，因MEAM1隱種攜帶Hamiltonella菌，其產(chǎn)生的GroEL蛋白能夠與番茄黃化曲葉病毒（TYLCV）的外殼蛋白進(jìn)行互作，加速TYLCV病毒的傳播。而MED因不含Hamiltonella菌，在毒素傳播上幾乎不發(fā)揮作用^［103］。針對(duì)此現(xiàn)象，另有學(xué)者發(fā)現(xiàn)了Hamiltonella菌的數(shù)量與MED的傳毒效率呈正相關(guān)^［104］。然而，關(guān)于該現(xiàn)象的最終解釋還需進(jìn)一步研究。雖然MEAM1和MED隱種都含Rickettsia菌，但Rickettsia對(duì)TYLCV傳播效率的影響還沒(méi)有得到確切證實(shí)^［103］。為揭開(kāi)Rickettsia對(duì)TYLCV傳播效率的作用，對(duì)攜帶Rickettsia與不帶Rickettsia菌的煙粉虱品系進(jìn)行試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，攜帶Rickettsia的煙粉虱能從帶有病毒的植株上獲得更多的TYLCV病毒，并表現(xiàn)2倍的傳播效率?？擅艿氖?，煙粉虱體內(nèi)的TYLCV病毒與Rickettsia菌的分布水平卻呈負(fù)相關(guān)^［105］。這一定程度上也反映了內(nèi)共生菌與寄主之間的交互作用是較為復(fù)雜的。

3 利用內(nèi)共生菌進(jìn)行害蟲防治

內(nèi)共生菌在維持宿主昆蟲生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中具有積極作用，通過(guò)影響內(nèi)共生菌數(shù)量則可對(duì)宿主昆蟲進(jìn)行間接調(diào)控，進(jìn)而實(shí)現(xiàn)害蟲防治^［106］?？刂评ハx內(nèi)共生菌的方法BVLTHtgSBjoZCqs0Mh/Z7Q==包括熱處理、溶菌酶注射和抗生素處理。熱處理方法要求寄主昆蟲對(duì)高溫的承受能力要高于內(nèi)共生菌，而注射溶菌酶對(duì)寄主組織有一定的危害，因此只有抗生素處理相對(duì)安全可行。然而，抗生素雖能減少寄主體內(nèi)的內(nèi)共生菌，卻并非能完全消除^［12］。利用Wolbachia感染誘導(dǎo)細(xì)胞質(zhì)不親和，通過(guò)不親和交配來(lái)抑制伊蚊種群或通過(guò)這種機(jī)制提供的繁殖優(yōu)勢(shì)取代種群^［107］。由于蚊群感染不同菌株會(huì)導(dǎo)致彼此不相容，若目標(biāo)種群中出現(xiàn)自然感染W(wǎng)olbachia情況，會(huì)干擾種群替代和抑制程序^{［108-109］}。因此，對(duì)于自然感染W(wǎng)olbachia的蚊群，使用抗生素去除自然感染，或?qū)⑿赂腥镜奈萌后w引入已感染W(wǎng)olbachia的蚊群體內(nèi)，使其產(chǎn)生雙重感染^{［110-111］}。那么，重復(fù)感染的雄性蚊與單獨(dú)感染、未感染的雌性蚊結(jié)合會(huì)產(chǎn)生細(xì)胞質(zhì)不相容性交配^［112］，從而減少害蟲發(fā)生的數(shù)量。以Wolbachia對(duì)害蟲防控的這一理念，在一些實(shí)驗(yàn)室條件下，已成功建立利用該菌誘導(dǎo)細(xì)胞質(zhì)不親和性來(lái)控制害蟲的理論和方案^［113］。

抗生素通常用于從多種昆蟲物種中消除細(xì)胞內(nèi)原核微生物，抗生素處理產(chǎn)生無(wú)共生菌的蚜蟲，但不抑制其線粒體補(bǔ)體、膳食氨基酸的同化或氨基酸與蛋白質(zhì)的結(jié)合，不損害滲透調(diào)節(jié)、攝食速率和穿透植物組織的能力。由此推斷，與非共生蚜蟲相關(guān)的普遍病癥并非抗生素的直接作用所致^［114］。通過(guò)用抗生素利福平作用于豌豆蚜的研究表明，Buchnera的破壞導(dǎo)致其宿主蚜蟲不育和體重?fù)p失。與健康蚜蟲相比，體長(zhǎng)和體寬也顯著減少。營(yíng)養(yǎng)檢測(cè)表明，隨著蚜蟲寄主的生長(zhǎng)，沒(méi)有Buchnera的豌豆蚜蟲體內(nèi)蛋白質(zhì)、可溶性糖和糖原的含量增加緩慢。相比之下，所有營(yíng)養(yǎng)因子的含量均顯著低于含有Buchnera的豌豆蚜。這也側(cè)面體現(xiàn)出Buchnera在豌豆蚜蟲中的營(yíng)養(yǎng)功能是不可替代的^［115］。另外，抗生素利福平消除Buchnera可顯著減少麥長(zhǎng)管蚜的翅膀形態(tài)、體重和繁殖力的形成。Buchnera的缺失可能會(huì)破壞蚜蟲對(duì)養(yǎng)分的獲取，并改變跨代表型表達(dá)^［116］。而添加抗生素到人工飼料的方法使小麥產(chǎn)生脫共生的麥長(zhǎng)管蚜，僅能消除部分共生菌^［117］。對(duì)于具有抗性的寄主植物（黑麥）上的麥長(zhǎng)管蚜來(lái)說(shuō)，感染次級(jí)共生菌Hamiltonella defensa能縮短其若蟲期的發(fā)育時(shí)間^［118］。禾谷縊管蚜Rhopalosiphum padi感染Hamiltonella defensa時(shí)，被寄生蜂攻擊后的寄主存活率高于未感染該菌的寄主^［119］，這一定程度上也證實(shí)了Hamiltonella defensa對(duì)蚜蟲具保護(hù)作用。鴨茅（Dactylis glomerata L.）是麥長(zhǎng)管蚜的寄主之一，在探索次級(jí)共生菌對(duì)水溶性碳水化合物（WSC）的有效耐受性方面是否發(fā)揮作用時(shí)，研究鴨茅品種的WSC含量與麥長(zhǎng)管蚜無(wú)性系性能之間的關(guān)系發(fā)現(xiàn)，WSC含量為2.2%或更高的品種對(duì)麥長(zhǎng)管蚜具有抗性，并且不允許其繁殖。該結(jié)果進(jìn)一步表明，次級(jí)共生菌在一定程度上調(diào)節(jié)了麥長(zhǎng)管蚜的寄主植物品種適應(yīng)性。因此，具有高WSCs含量的鴨茅品種可被考慮用于蚜蟲控制的抗性育種^［120］。

目前，抗生素利福平除了對(duì)蚜蟲的內(nèi)共生菌產(chǎn)生作用外，也能有選擇性地、高效率地消除煙粉虱的內(nèi)共生菌^{［73，121］}。煙粉虱體內(nèi)具多種內(nèi)共生菌，利用抗生素能夠消除特定的內(nèi)共生菌，且兼性共生菌的減少速度比專性共生菌快得多^［122］。針對(duì)同種類卻不同類別的煙粉虱來(lái)說(shuō)，抗生素利福平、氨芐青霉素和硫酸卡那霉素在3種不同的濃度下均不能去除B、Q型煙粉虱的初級(jí)共生菌Portiera aleyrodidarum，但前2種抗生素在3種不同的濃度下可以完全去除B型煙粉虱中的次級(jí)共生菌Rickettsia^［123］。從煙粉虱中減少或去除初、次級(jí)內(nèi)共生菌可能對(duì)宿主昆蟲的適應(yīng)性產(chǎn)生有利或不利的影響^［124］，如Hamiltonella在煙粉虱中可能就發(fā)揮著一直被忽視的營(yíng)養(yǎng)互惠作用^［125］。而利用化學(xué)合成殺蟲劑試圖控制粉虱的過(guò)程中，因粉虱對(duì)殺蟲劑產(chǎn)生抗藥性，因此很難產(chǎn)生持久的控害效果。目前已有研究利用四環(huán)素有效去除小貫小綠葉蟬中的次級(jí)共生菌Wolbachia。Wolbachia的存在顯著影響小貫小綠葉蟬的生長(zhǎng)、生活史和其他生殖因子，該菌通常利用細(xì)胞質(zhì)不親和這一特點(diǎn)，減少寄主后代數(shù)量、縮短壽命，造成雌雄比例失衡^［1］。但需要注意的是，抗生素并不一定能完全消除內(nèi)共生菌，如利福平、鹽酸土霉素和青霉素G鉀鹽等抗生素僅能在一定程度上減少大青葉蟬內(nèi)共生菌的數(shù)量^［126］。

另有學(xué)者在研究宿主營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)對(duì)豌豆蚜內(nèi)共生菌的影響中，發(fā)現(xiàn)初級(jí)共生菌Buchnera的種群密度與每日攝入氮水平呈正相關(guān)；相反，在低氮飲食飼養(yǎng)的蚜蟲中，次級(jí)共生菌Serratia的種群密度增加，表明在同一昆蟲宿主中存在不同的調(diào)節(jié)機(jī)制^［117］。在特定溫度的限制下，老齡若蟲豇豆蚜（Aphis craccivora）中的Buchnera密度高于幼齡若蟲，并且這種差異性在低溫下更為明顯，而Buchnera密度與蚜蟲的凈繁殖率密切相關(guān)^［118］。因此，溫度、氮攝入等外在因素也可能通過(guò)內(nèi)共生菌影響宿主害蟲的數(shù)量。

水稻害蟲白背飛虱（Sogatella furcifera）通常與次級(jí)共生菌Cardinium和Wolbachia發(fā)生共同感染，而單獨(dú)感染Cardinium會(huì)降低宿主的繁殖力^［127］。將外源（來(lái)自其他生物）的共生菌Cardinium轉(zhuǎn)移至重要農(nóng)業(yè)害蟲褐飛虱中發(fā)現(xiàn)，感染Cardinium后，褐飛虱不同發(fā)育階段（尤其是雌蟲）以及雌蟲中腸和雄蟲睪丸的微生物多樣性均低于未感染此菌的褐飛虱，Cardinium改變了褐飛虱在不同發(fā)育階段的微生物群落結(jié)構(gòu)^［127］。在遺傳信息處理LacI家族轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子和核苷酸代謝等微生物功能的變化中，感染Cardinium的褐飛虱的平均豐度也低于未感染宿主^［128］。這些結(jié)果為深入研究外來(lái)（即從其他生物新引入的）Cardinium感染對(duì)褐飛虱相關(guān)微生物的影響提供了幫助，有助于發(fā)展用于害蟲防治的內(nèi)共生體。利用內(nèi)共生菌防控害蟲的案例還包括玉米象（Sitophilus zeamais），一種儲(chǔ)存谷物的主要害蟲。玉米象缺乏專性共生體SZPE（Sitophilus zeamais Primary Endosymbiont）會(huì)出現(xiàn)營(yíng)養(yǎng)獲取以及能量代謝受損的現(xiàn)象。因而通過(guò)抑制SZPE可延遲玉米象的出現(xiàn)，降低其種群的增長(zhǎng)率。而SZPE和Wolbachia 2種共生體的熱失活能阻止昆蟲的繁殖^［116］。除此以外，點(diǎn)蜂緣椿象（Riptortus clavatus）的中腸隱窩中有大量伯克霍爾德菌（Burkholderia），具降解有機(jī)磷殺蟲劑——?dú)⒚蛄椎哪芰?，由于該共生菌是可培養(yǎng)和遺傳操作的，因此建立Riptortus pedestris模型在分子水平上為研究細(xì)菌共生因子提供了一個(gè)很好的機(jī)會(huì)^［129］。人工投放除草劑——草甘膦也能通過(guò)影響異色瓢蟲中優(yōu)勢(shì)細(xì)菌的豐度和基因拷貝數(shù)，減輕異色瓢蟲的體重并改變細(xì)菌內(nèi)共生體群落^［130］，為人為利用昆蟲內(nèi)共生菌提供另一策略?？傊煤οx的內(nèi)共生菌對(duì)害蟲進(jìn)行防治這一策略，在理論上具可行性，并且在許多害蟲防治過(guò)程中得到了應(yīng)用。

4 結(jié)語(yǔ)

對(duì)刺吸式害蟲內(nèi)共生菌的多樣性、內(nèi)共生菌與寄主之間關(guān)系、利用內(nèi)共生菌進(jìn)行害蟲防治幾個(gè)方面進(jìn)行了總結(jié)和綜述，全面闡述了內(nèi)共生菌對(duì)刺吸式害蟲宿主的一系列生態(tài)作用。刺吸式害蟲具有較強(qiáng)的危害性且治理難度大，其中初級(jí)和次級(jí)內(nèi)共生菌的特性及功能雖有所不同，但內(nèi)共生菌之間的相互作用為刺吸式害蟲提供了生存條件，使得常見(jiàn)的物理和化學(xué)治理手段效果不佳。綜合歸納了內(nèi)共生菌及刺吸式害蟲的多樣性及其相互作用，并基于內(nèi)共生菌的特定功能，提出了對(duì)刺吸式害蟲進(jìn)行針對(duì)性治理的策略。通過(guò)回顧前人對(duì)內(nèi)共生菌的多種干預(yù)手段，明確了調(diào)控內(nèi)共生菌在治理刺吸式害蟲中的有效性，驗(yàn)證了通過(guò)內(nèi)共生菌調(diào)控刺吸式害蟲生長(zhǎng)發(fā)育的可行性，為今后刺吸式害蟲的治理及茶園的綠色防控提供了相關(guān)的生態(tài)學(xué)理論依據(jù)。

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