趙大鵬，鄧 靖，馬寶瑩，趙鐵建，馮小梅，孫國(guó)明，朱金保，王玉申，

（1.天津師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，天津300387；2.天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局，天津301909）

林下鳥(niǎo)類（understory bird）是指專性或主要活動(dòng)區(qū)域在森林林下層的鳥(niǎo)類[1].林下鳥(niǎo)類在森林生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定與健康發(fā)展方面發(fā)揮著重要作用：①林下鳥(niǎo)類可以幫助森林生態(tài)系統(tǒng)取食害蟲(chóng)[2]；②可以幫助森林生態(tài)系統(tǒng)擴(kuò)散種子[3]；③與森林更替密切相關(guān)[4].森林生態(tài)系統(tǒng)也對(duì)林下鳥(niǎo)類有一定的影響，如巴西亞馬遜森林碎片化使林下食蟲(chóng)鳥(niǎo)類捕獲率降低[2].目前，林下鳥(niǎo)類的研究方法主要有錄音回放法、網(wǎng)捕法和紅外監(jiān)測(cè)法.這幾種方法各有其優(yōu)勢(shì)和局限性.錄音回放法多用于鳴唱比較簡(jiǎn)單、領(lǐng)域性明顯的鳥(niǎo)類，可用于監(jiān)測(cè)瀕危鳥(niǎo)類種群，但它容易受背景噪音或其他環(huán)境因素（如天氣）的影響，而且研究人員要充分了解實(shí)驗(yàn)對(duì)象的生活習(xí)性及行為反應(yīng)，對(duì)實(shí)驗(yàn)的每一個(gè)環(huán)節(jié)要求都非常高[5].網(wǎng)捕法可提供鳥(niǎo)類棲息地的部分定量樣本，但不能提供整個(gè)鳥(niǎo)類區(qū)系的樣本，而且網(wǎng)捕法對(duì)網(wǎng)規(guī)格、張網(wǎng)高度、網(wǎng)與網(wǎng)之間的距離要求高，隨著時(shí)間推移捕獲率會(huì)降低，因?yàn)轼B(niǎo)類可能識(shí)別到了網(wǎng)的位置，因此該方法對(duì)隱蔽種、少鳴唱種等的研究更加有效[6-7].紅外監(jiān)測(cè)技術(shù)是利用紅外相機(jī)對(duì)恒溫動(dòng)物熱量的感應(yīng)，自動(dòng)拍攝動(dòng)物圖片和視頻[8].紅外監(jiān)測(cè)技術(shù)減少了研究人員訪問(wèn)和現(xiàn)場(chǎng)干擾的頻率，而且可以不受天氣地形等的影響24小時(shí)全天候工作[9]，同時(shí)也提供了新的研究機(jī)會(huì)，如對(duì)鳥(niǎo)巢和熊窩的研究[10].但如果是體型太小的動(dòng)物或是運(yùn)動(dòng)速率太快的動(dòng)物就不能及時(shí)觸發(fā)相機(jī)，相機(jī)無(wú)法捕捉到清晰、特征明顯的照片[11].此外，還有一種通過(guò)相機(jī)拍攝進(jìn)行監(jiān)測(cè)的方法，與紅外監(jiān)測(cè)的不同之處在于相機(jī)是以固定的時(shí)間間隔觸發(fā)進(jìn)行拍攝，它同樣不受時(shí)間和空間的影響，但為了使時(shí)間觸發(fā)相機(jī)實(shí)現(xiàn)可靠的鳥(niǎo)類監(jiān)測(cè)，需要圖片之間的時(shí)間間隔短，可能會(huì)導(dǎo)致觀看記錄的圖像耗時(shí)更長(zhǎng)[12].

鳥(niǎo)類通常會(huì)依據(jù)植被類型選擇棲息地[1]，由于原生林與次生林的植物種類組成不同，因此林下鳥(niǎo)類組成也存在差異[13].目前關(guān)于林下鳥(niǎo)類多樣性與時(shí)空分布格局方面的研究主要集中在熱帶和亞熱帶[1，14]，而暖溫帶的相關(guān)研究比較有限[15].天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)地處天津市薊州區(qū)東北部燕山山脈南翼、古長(zhǎng)城以北，保留著具有原始森林特性的天然次生林生態(tài)保護(hù)區(qū)[16-17]，植物資源豐富多樣，為鳥(niǎo)類的棲息提供了良好條件.本課題組首次應(yīng)用紅外監(jiān)測(cè)技術(shù)，對(duì)天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的林下鳥(niǎo)類多樣性和時(shí)空分布格局開(kāi)展群落研究，為暖溫帶次生林森林生態(tài)系統(tǒng)的鳥(niǎo)類保護(hù)生物學(xué)研究積累資料，還可以為保護(hù)區(qū)野生動(dòng)物資源管理提供科學(xué)依據(jù).

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)概況

天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)是天津市唯一的以森林生態(tài)系統(tǒng)為主的國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)，總面積1 049 hm2，屬于暖溫帶濕潤(rùn)季風(fēng)氣候類型[17-18].根據(jù)其氣候特點(diǎn)，春季為3月至5月，夏季為6月至8月，秋季為9月至11月，冬季為12月至次年2月[18].該保護(hù)區(qū)共有維管植物96科310屬524種（含變種）.其中，蕨類植物、裸子植物、被子植物分別為12科14屬24種（含變種）、2科2屬2種、82科294屬498種（含變種）.植被類型主要有針葉林、落葉闊葉林、灌叢和草灌叢等.油松林分布在海拔200~800 m處，落葉闊葉雜木林分布在海拔700 m以上的溝谷、坡梁處，蒙古林分布在海拔700 m以上至聚仙峰等處，山楊林分布在海拔800 m以上處[17].

1.2 相機(jī)布設(shè)和數(shù)據(jù)收集

本研究將保護(hù)區(qū)全域劃分成500 m×500 m的網(wǎng)格，樣地設(shè)置30個(gè)網(wǎng)格，依據(jù)植被類型、人為活動(dòng)干擾強(qiáng)度和野生動(dòng)物分布的先驗(yàn)知識(shí)，在每個(gè)網(wǎng)格中心區(qū)域放置1臺(tái)紅外相機(jī)，共設(shè)置30臺(tái)紅外相機(jī)（相機(jī)型號(hào)：Ltl 5210和Ltl 6310），有效位點(diǎn)覆蓋海拔跨度范圍387~976 m.均設(shè)置為全天24 h持續(xù)工作，每次觸發(fā)連拍3張照片與1段10~15 s的視頻，觸發(fā)間隔為1 s.相機(jī)拍攝模式設(shè)置為11個(gè)拍照+錄像，19個(gè)拍照.換卡/電池時(shí)間通常為3~4個(gè)月1次，2017年6月安裝，之后定期更換.

1.3 數(shù)據(jù)分析

本研究?jī)H對(duì)紅外照片數(shù)據(jù)進(jìn)行整理分析.鳥(niǎo)類的物種鑒定參照《中國(guó)鳥(niǎo)類圖鑒》[19]，鳥(niǎo)類的居留類型判斷參照《中國(guó)鳥(niǎo)類分類與分布名錄（第三版）》[20].獨(dú)立有效照片數(shù)為同一相機(jī)位點(diǎn)含同種個(gè)體的間隔時(shí)間超過(guò)0.5 h的相鄰有效照片數(shù)[21].網(wǎng)格占有率也被稱為物種相機(jī)位點(diǎn)出現(xiàn)率，指某一調(diào)查區(qū)域內(nèi)，某物種被拍到的網(wǎng)格單元數(shù)或相機(jī)位點(diǎn)數(shù)占所有正常工作的網(wǎng)格單元數(shù)的百分率.應(yīng)用相對(duì)豐富度指數(shù)RAI[22]、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)H′[23]、Pielou均勻性指數(shù)J[24]、Margalef豐富度指數(shù)Ma[25]以及Simpson優(yōu)勢(shì)度指數(shù)C[16]等對(duì)天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的鳥(niǎo)類多樣性和豐富度進(jìn)行分析，各指數(shù)計(jì)算公式如下：

式中：Ai為第i類動(dòng)物的獨(dú)立有效照片數(shù)；T為相機(jī)總工作日；Pi為i物種的獨(dú)立有效照片數(shù)占獨(dú)立有效照片總數(shù)的比例；S為物種數(shù)；A為所有物種的獨(dú)立照片總數(shù).

本研究根據(jù)鳥(niǎo)類活動(dòng)的季節(jié)性變化，將一年劃分為春遷期（3-5月）、繁殖期（6-8月）、秋遷期（9-11月）和越冬期（12-次年2月），應(yīng)用描述統(tǒng)計(jì)的方法分析鳥(niǎo)類群落的季節(jié)差異和時(shí)期差異.海拔劃分為300~499、500~699、700~899、900~1 099 m共4個(gè)區(qū)段，應(yīng)用Kruskal-Wallis檢驗(yàn)對(duì)不同海拔區(qū)段的林下鳥(niǎo)類種數(shù)差異進(jìn)行分析.將鳥(niǎo)類體長(zhǎng)劃分為1~20、21~40、41~60、＞60 cm 4組，應(yīng)用Kruskal-Wallis檢驗(yàn)和Spearman相關(guān)分析對(duì)物種的RAI與物種體型大小的關(guān)系進(jìn)行分析.本研究應(yīng)用SPSS 20.0和Excel 2016對(duì)相關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)行處理與分析，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義水平定義為P＜0.05.

2 結(jié)果與分析

2.1 鳥(niǎo)類群落多樣性

基于30臺(tái)紅外相機(jī)11 067個(gè)野外捕獲日的紅外數(shù)據(jù)，本研究共收集到3 322張鳥(niǎo)類紅外照片，獲得744張鳥(niǎo)類獨(dú)立有效照片，共記錄到7目14科23屬34種鳥(niǎo)類，如表1所示.通過(guò)與保護(hù)區(qū)上一次資源調(diào)查結(jié)果[17]相比較，本研究共發(fā)現(xiàn)了6種鳥(niǎo)類新紀(jì)錄物種，包括白眉鶇（Turdus obscurus）、白眉地鶇（Geokichla sibirica）、灰背鶇（Turdus hortulorum）、褐頭山雀（Parus songarus）、紅喉歌鴝（Calliope calliope）和丘鷸（Scolopax rusticola）.

表1 天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)林下鳥(niǎo)類名錄Tab.1 List of understory bird in Tianjin Baxianshan National Nature Reserve

在物種分類組成方面，以雀形目物種居多，共25種，占總物種數(shù)的73.53%；其次為啄木鳥(niǎo)目，共3種，占總物種數(shù)的8.82%；隼形目、鸻形目、鸮形目和鴿形目的種類最少（均是1種），均占總物種數(shù)的2.94%.在物種保護(hù)級(jí)方面，記錄到國(guó)家Ⅱ級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物1種，為勺雞（Pucrasia macrolopha），23個(gè)物種被列為國(guó)家保護(hù)的有益或者有重要經(jīng)濟(jì)、科學(xué)研究?jī)r(jià)值的陸生野生動(dòng)物，31個(gè)物種被列為世界自然保護(hù)聯(lián)盟瀕危物種紅色名錄（LC級(jí)別），灰林鸮（Strix aluco）被列為瀕危野生動(dòng)植物種（國(guó)際貿(mào)易公約附錄Ⅱ），勺雞被列為瀕危野生動(dòng)植物種（國(guó)際貿(mào)易公約附錄Ⅲ）.

天津八仙山林下鳥(niǎo)類物種居留類型分布如圖1所示，區(qū)系類型分布如圖2所示.在居留類型中，留鳥(niǎo)、夏候鳥(niǎo)、冬候鳥(niǎo)和旅鳥(niǎo)的種數(shù)分別是19種、6種、2種、12種.在區(qū)系類型中，古北界18種，東洋界3種，廣布種13種.在留鳥(niǎo)中，古北界鳥(niǎo)類最多，占52.63%；其次是廣布種，占36.84%；再次是東洋界鳥(niǎo)類，占10.53%.在夏候鳥(niǎo)中，古北界鳥(niǎo)類最多，占66.67%；其次是廣布種和東洋界鳥(niǎo)類，均占16.67%.在冬候鳥(niǎo)中，古北界鳥(niǎo)類和廣布種均占50.00%.在旅鳥(niǎo)中，古北界鳥(niǎo)類最多，占58.33%；其次是廣布種，占41.67%.

圖1 鳥(niǎo)類居留類型分布圖Fig.1 Distribution of bird residence types

圖2 鳥(niǎo)類區(qū)系類型分布圖Fig.2 Distribution of bird flora types

在物種豐富度方面，紅嘴藍(lán)鵲（Urocissa erythroryncha）、大山雀（Parus cinereus）和山斑鳩（Streptopelia orientalis）3個(gè)物種的拍攝率和相對(duì)豐富度均居于前3位，如表1所示.Kruskall-Wallis檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，不同體型大小的物種之間RAI的差異具有統(tǒng)學(xué)意義（χ2=8.59，df=3.00，P=0.04）；Spearman相關(guān)分析（r=0.32，P=0.07）接近Kruskall-Wallis檢驗(yàn)，具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，二者分析結(jié)果均在一定程度上顯示物種的體型大小能夠影響RAI，如圖3所示.

圖3 體型大小與RAI的誤差條形圖Fig.3 Error bar chart of body size and relative abundance index（RAI）

2.2 月份差異

天津八仙山林下鳥(niǎo)類群落物種數(shù)的全年月動(dòng)態(tài)呈現(xiàn)一定波動(dòng)，具體如表2所示.平均每月監(jiān)測(cè)記錄到（10.00±2.81）種鳥(niǎo)類，其中5月最多，為18種，而8月最少，為7種.月平均多樣性指數(shù)為（1.92±0.33），其中8月最低，為1.30，5月最高，為2.46.月平均均勻度指數(shù)為（0.81±0.07），其中8月最低，為0.67，9月最高，為0.90.月平均優(yōu)勢(shì)度指數(shù)為（0.21±0.07），其中8月最高，為0.36，9月最低，為0.12.

表2 不同觀察月鳥(niǎo)類群落特征參數(shù)Tab.2 Characteristic parameters of bird communities at each month

2.3 時(shí)期差異

本研究比較分析了天津八仙山林下鳥(niǎo)類在春遷期、繁殖期、秋遷期和越冬期的群落特征指數(shù)，結(jié)果如表3所示.由表3可知，在鳥(niǎo)類物種數(shù)、多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù)和豐富度指數(shù)方面，均是春遷期最高；優(yōu)勢(shì)度指數(shù)方面，越冬期最高.

表3 不同時(shí)期鳥(niǎo)類群落特征參數(shù)Tab.3 Characteristic parameters of bird communitiesin different periods

2.4 海拔差異

天津八仙山300~1 100 m不同海拔區(qū)段各個(gè)時(shí)期的林下鳥(niǎo)類物種數(shù)分布情況如圖4所示.由圖4可以看出，隨著海拔高度增加，各時(shí)期鳥(niǎo)類的物種數(shù)均呈先上升后下降的趨勢(shì)，在海拔區(qū)段500~699 m物種數(shù)最多.Kruskall-Wallis檢驗(yàn)表明，不同海拔區(qū)段的林下鳥(niǎo)類種數(shù)差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=9.59，df=3.00，P=0.02）.

圖4 各個(gè)時(shí)段不同海拔區(qū)段鳥(niǎo)類物種數(shù)的分布Fig.4 Distribution of bird species at different altitudes in different periods

比較分析天津八仙山林下鳥(niǎo)類在不同海拔區(qū)段的群落特征指數(shù)，結(jié)果如表4所示.由表4可知，300~499 m海拔區(qū)段的鳥(niǎo)類物種數(shù)、均勻度指數(shù)和優(yōu)勢(shì)度指數(shù)均較大，排在第二位，多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)較??；500~699 m海拔區(qū)段的鳥(niǎo)類物種數(shù)和豐富度指數(shù)均最大，均勻度指數(shù)和優(yōu)勢(shì)度指數(shù)相對(duì)較??；700~899 m海拔區(qū)段的多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)最大，優(yōu)勢(shì)度指數(shù)最?。?00~1 099 m海拔區(qū)段的優(yōu)勢(shì)度指數(shù)最大，鳥(niǎo)類物種數(shù)、多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)均最小.

表4 不同海拔區(qū)段鳥(niǎo)類群落特征參數(shù)Tab.4 Characteristic parameters of bird communities at different altitudes

3 討論與結(jié)論

本研究采用紅外相機(jī)技術(shù)，研究天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)林下鳥(niǎo)類的群落特征，共記錄到34種鳥(niǎo)類，隸屬7目14科23屬，包括1種國(guó)家Ⅱ級(jí)重點(diǎn)保護(hù)鳥(niǎo)類，國(guó)家保護(hù)的有益或者有重要生態(tài)價(jià)值、科學(xué)研究?jī)r(jià)值的野生鳥(niǎo)類23種.與李立嘉等[18]的調(diào)查結(jié)果相比，本次研究新增了17種鳥(niǎo)類，可能是因?yàn)楸狙芯恐屑t外監(jiān)測(cè)累計(jì)捕獲日更多，相機(jī)位點(diǎn)設(shè)置更多，監(jiān)測(cè)區(qū)域更廣.紅嘴藍(lán)鵲和勺雞的相對(duì)豐富度均較高，四季均監(jiān)測(cè)到，這可能與它們的居留類型有關(guān)，紅嘴藍(lán)鵲和勺雞同屬于留鳥(niǎo).未記錄到斑鶇、藍(lán)喉歌鴝、棕眉柳鶯這3個(gè)物種，原因可能是：①相機(jī)位點(diǎn)設(shè)置未涵蓋到這些物種的活動(dòng)區(qū)域[26]；②由于飛行速度過(guò)快，不能對(duì)照片進(jìn)行有效識(shí)別[11]；③物種數(shù)量本身相對(duì)較少[27].與八仙山第二次資源調(diào)查[17]相比，本次調(diào)查新增了白眉鶇、白眉地鶇、灰背鶇、褐頭山雀、紅喉歌鴝、丘鷸這6個(gè)物種，可能是因?yàn)榇舜握{(diào)查使用了紅外監(jiān)測(cè)技術(shù)，可以24小時(shí)全天候工作[10].另外，近年來(lái)八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的生境質(zhì)量得到了改善[18]，也在一定程度上提高了該地區(qū)的鳥(niǎo)類物種豐度.

本研究發(fā)現(xiàn)物種RAI排名前6位的均是留鳥(niǎo)，且活動(dòng)海拔區(qū)段較廣，因此，認(rèn)為RAI較高的物種與其居留類型和所在研究地點(diǎn)的活動(dòng)海拔區(qū)段有一定關(guān)系.RAI較低的物種中居留類型并不唯一，有旅鳥(niǎo)、留鳥(niǎo)、夏候鳥(niǎo)，也有冬候鳥(niǎo)，活動(dòng)海拔區(qū)段不同且范圍較小.因此RAI較低的物種與其居留類型沒(méi)有關(guān)系，與所在研究地點(diǎn)的活動(dòng)海拔區(qū)段有一定關(guān)系.不同體型大小的物種之間RAI的差異達(dá)到了統(tǒng)計(jì)學(xué)意義水平，通過(guò)數(shù)據(jù)分析發(fā)現(xiàn)體型小的物種RAI偏低，支持了之前關(guān)于紅外相機(jī)不宜監(jiān)測(cè)個(gè)體較小鳥(niǎo)類物種的觀點(diǎn)[11].此外，物種RAI低也可能與物種的種群密度存在一定關(guān)系[18].

本次調(diào)查結(jié)果表明，春遷期（尤其是5月）物種數(shù)最多且其優(yōu)勢(shì)度指數(shù)較小，這可能與季節(jié)溫度變化有關(guān)，春遷期氣溫開(kāi)始回暖，各種昆蟲(chóng)也都活動(dòng)頻繁，為鳥(niǎo)類提供了相對(duì)充足的食物資源，同時(shí)也使得優(yōu)勢(shì)種的地位并不突出；另外，也與季節(jié)性鳥(niǎo)類遷徙有關(guān)，如秋季紫嘯鶇遷徙至南方[18].隨著海拔區(qū)段的上升，物種數(shù)呈先上升后下降的趨勢(shì)，其中500~699 m海拔區(qū)段的物種最豐富，這可能與不同海拔區(qū)段的光照、氣候、植被類型等多種生態(tài)因子效應(yīng)有關(guān)[28].

未來(lái)監(jiān)測(cè)可以通過(guò)適當(dāng)增加相機(jī)布設(shè)位點(diǎn)，特別是在500~699 m海拔區(qū)段，來(lái)獲取該保護(hù)區(qū)更多的鳥(niǎo)類資源信息[29-30].紅外技術(shù)的提升也有助于使紅外監(jiān)測(cè)成為監(jiān)測(cè)林下鳥(niǎo)類更加有效的一種研究方法，如開(kāi)展紅外監(jiān)測(cè)不同敏感度設(shè)置的比較研究，可以使用誘餌裝置來(lái)提高捕獲率，如設(shè)置人工浴場(chǎng)[31]、食物誘餌[32].未來(lái)的野生動(dòng)物監(jiān)測(cè)也可以結(jié)合多種方法更全面地了解該保護(hù)區(qū)的動(dòng)物資源[33].

致謝：天津八仙山國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局各保護(hù)站工作人員在野外監(jiān)測(cè)過(guò)程中給予了大力支持，天津師范大學(xué)野生動(dòng)物資源保護(hù)研究團(tuán)隊(duì)的陳夢(mèng)夢(mèng)、陳秋婷、郭馨、何鑫、莫秀洪、張宇碩等協(xié)助鑒定紅外相機(jī)影像資料，在此一并感謝.