顏云榕，邱星宇，張麗姿，鐘亞娜，周倍合，招春旭，李忠爐

（1.廣東海洋大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院，廣東 湛江 524088；2.南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室（湛江）南海資源大數(shù)據(jù)中心，廣東 湛江 524013；3.廣東省南海深遠(yuǎn)海漁業(yè)管理與捕撈工程技術(shù)研究中心，廣東 湛江 524088）

鳶烏賊（Sthenoteuthis oualaniensisLesson，1830）隸屬于柔魚科（Ommastrephidae）鳶烏賊屬（Sthenoteuthis），暖水大洋性頭足類，是印度-太平洋地區(qū)資源最豐富的魷魚，生物量估計(jì)可達(dá)800萬～1 100萬t，是我國(guó)南海海域漁業(yè)的重要捕撈對(duì)象[1]，漁業(yè)資源開發(fā)潛力大，研究種群補(bǔ)充量和動(dòng)態(tài)變化有利于南海鳶烏賊漁業(yè)資源的可持續(xù)開發(fā)[2]。

繁殖生物學(xué)是物種生活史特征，對(duì)了解頭足類漁業(yè)資源的種群數(shù)量變動(dòng)規(guī)律和資源有效開發(fā)至關(guān)重要。已有關(guān)于不少頭足類繁殖策略研究，Santos等[3]研究表明，阿根廷滑柔魚（Illex argentinus）產(chǎn)卵季節(jié)在不同緯度海域存在差異；Vijai等[4]關(guān)于莖柔魚（Ommastrephes bartramii）繁殖特性的研究表明，其交配發(fā)生在產(chǎn)卵事件之間；Collins等[5]通過分析福氏槍烏賊（Loligo forbesi）卵團(tuán)判斷出產(chǎn)卵高峰期為冬季；Nigmatullin等[6]研究美洲大赤魷（Dosidicus gigas）繁殖策略，發(fā)現(xiàn)其產(chǎn)卵批次8～12次，產(chǎn)卵末期雌性個(gè)體繼續(xù)進(jìn)食。林東明等[7]研究阿根廷滑柔魚（I.argentinus）夏季產(chǎn)卵種群時(shí)發(fā)現(xiàn)，雌性個(gè)體性腺指數(shù)和纏卵腺指數(shù)的最大值出現(xiàn)在性腺功能成熟時(shí)；楊林林等[8]研究發(fā)現(xiàn)，太平洋褶柔魚（Todarodes pacificus）個(gè)體生長(zhǎng)發(fā)育后期的體質(zhì)量變化主要受性腺發(fā)育影響；唐峰華等[9]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，與傳統(tǒng)作業(yè)海域相比，北太平洋海域莖柔魚（O.bartramii）生殖群體比例變高。關(guān)于南海鳶烏賊繁殖特性研究主要在產(chǎn)卵模式、繁殖季節(jié)、繁殖力、產(chǎn)卵種群結(jié)構(gòu)等方面[10-12]，在繁殖生物學(xué)特性季節(jié)差異方面鮮有報(bào)道。本研究根據(jù)2018年南海南沙海域鳶烏賊樣品，通過比較不同季節(jié)的性腺成熟度指數(shù)、繁殖力、卵徑、性腺成熟比例等繁殖生物學(xué)特性，研究南沙海域鳶烏賊個(gè)體繁殖力特性與卵徑的季節(jié)差異，為評(píng)估種群數(shù)量變化規(guī)律及進(jìn)一步探討南海鳶烏賊繁殖策略提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣本來源

樣本由廣州遠(yuǎn)洋漁業(yè)公司光誘罩網(wǎng)漁船“粵穗漁30033”采集自我國(guó)南海南沙海域（10°16.23′―10°48.85′N，113°22.00′―115°35.34′E）。采樣時(shí)間分別為2018 年的4 月4 日（240 尾）、7 月5 日（210尾）、9 月6 日（263 尾）、12 月6 日（194 尾），分別代表春、夏、秋和冬四個(gè)季節(jié)。共捕獲樣本907尾，包括雌性419 尾，雄性488 尾。樣品在-20 ℃條件下運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室備用。

1.2 生物學(xué)測(cè)定

鳶烏賊樣品在常溫下解凍，參照《海洋調(diào)查規(guī)范》（GB/T 12763.6-2007）[13]進(jìn)行生物學(xué)測(cè)定。用直尺測(cè)定胴長(zhǎng)，精確到1 mm；用電子天平測(cè)量體質(zhì)量和性腺質(zhì)量，精確到0.01 g；性腺成熟度參考Arkhipkin[14]和Ehrhardt 等[15]的劃分基準(zhǔn)，結(jié)合生物學(xué)實(shí)驗(yàn)觀察劃分為I～ V 期。I 期，雄性精巢和雌性卵巢細(xì)小，半透明；II 期，雄性精巢奶油色，雌性卵巢具顆粒狀表面，灰白色；III 期，雄性精巢增大，白色，雌性卵巢充滿卵，濃桔黃色；IV 期，雄性精巢白色，表面帶紅色，雌性卵巢表面紅色，比III期卵粒大；V 期，雄性精巢和雌性卵巢產(chǎn)卵后萎縮。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

使用頻率分布法統(tǒng)計(jì)鳶烏賊胴長(zhǎng)組成（間距10 cm）和體質(zhì)量組成，用卡方檢驗(yàn)和單因素方差分析各季節(jié)間的群體變化規(guī)律及差異性。運(yùn)用F檢驗(yàn)分析不同季節(jié)雌性和雄性個(gè)體性腺成熟度指數(shù)（Gonad Somatic Index，GSI）的變化規(guī)律。

式中，mg為性腺質(zhì)量，mb為體質(zhì)量。

潛在繁殖力是卵巢和輸卵管中卵母細(xì)胞和卵子數(shù)目總和，相對(duì)繁殖力為個(gè)體潛在繁殖力與體質(zhì)量的比值[10]。采用線性函數(shù)擬合潛在繁殖力和相對(duì)繁殖力與胴長(zhǎng)的關(guān)系，比較不同季節(jié)的擬合函數(shù)。采用單因素方差分析對(duì)潛在繁殖力和相對(duì)繁殖力進(jìn)行差異性檢驗(yàn)，以確認(rèn)四個(gè)季節(jié)的繁殖生長(zhǎng)發(fā)育模式；采用F檢驗(yàn)分析鳶烏賊性成熟度比例，以及雌雄個(gè)體未成熟（I～ II 期）與成熟（III～ V 期）個(gè)體性腺成熟度比例隨季節(jié)變化規(guī)律；用Microsoft Office Excel 2016 對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行函數(shù)回歸分析，用SPSS 20.0 軟件檢驗(yàn)數(shù)據(jù)差異顯著性。

2 結(jié)果與分析

2.1 群體組成

南沙海域鳶烏賊不同季節(jié)的胴長(zhǎng)組成、體質(zhì)量分布及雌雄比如表1 所示。其中，雄性488 尾，胴長(zhǎng)45～ 148 mm，平均（102.9±20.1）mm；雌性419尾，胴長(zhǎng)71～ 165 mm，平均（111.4±20.0）mm。雌性優(yōu)勢(shì)胴長(zhǎng)春季85～ 124 mm，夏季75～ 124 mm，秋季75～ 144 mm，冬季85～ 124 mm；雄性優(yōu)勢(shì)胴長(zhǎng)春季75～ 134 mm，夏季65～ 134 mm，秋季75～ 134 mm，冬季85～124 mm。單因素方差分析顯示，夏季平均胴長(zhǎng)與其他季節(jié)存在顯著性差異（F=23.02，P＜0.05）。

春、夏、秋、冬鳶烏賊雌雄比分別為0.97、0.51、0.88、1.23，卡方檢驗(yàn)表明，四季間雌雄比存在顯著性差異（χ2=20.11，df=3，P＜0.05），成對(duì)檢驗(yàn)顯示，夏季與其他季節(jié)均存在顯著性差異（P＜0.05），但其他三個(gè)季節(jié)間無顯著差異（P＞ 0.05）。全年雌雄比平均為0.86（圖1、表1）。

圖1 不同季節(jié)鳶烏賊胴長(zhǎng)頻數(shù)分布Fig.1 Frequency distribution of Sthenoteuthis oualaniensis mantle length in the different seasons

雌性體質(zhì)量2.52～ 143.35 g，平均（45.03±29.19）g；雄性體質(zhì)量9.17～ 193.02 g，平均（57.01±41.00）g。雌性優(yōu)勢(shì)體質(zhì)量春季20～ 60 g，夏季40～ 120 g，秋季0～ 120 g，冬季20～ 80 g；雄性優(yōu)勢(shì)體質(zhì)量春季0～ 100 g，夏季0～ 80 g，秋季0～100 g，冬季20～ 80 g。單因素方差分析顯示，夏季雌性體質(zhì)量與其他季節(jié)存在顯著性差異（P＜0.05）（圖2）。

2.2 性腺成熟度指數(shù)

性腺成熟度指數(shù)隨性腺發(fā)育差異顯著（F=86.99，P＜0.05）。雄性個(gè)體I～ III 期性腺成熟度指數(shù)變化率比雌性個(gè)體快（圖3），而雌性III～ V 期性腺指數(shù)變化率比雄性個(gè)體慢。隨著性腺成熟度的增加，各季節(jié)GSI 均呈上升趨勢(shì)，其中雌性和雄性GSI最大值分別為6.74 和 2.16，各季節(jié)，雌性及雄性個(gè)體性腺成熟度指數(shù)變化不顯著（P＞0.05）。

圖3 鳶烏賊雌雄性個(gè)體的不同性腺成熟度指數(shù)Fig.3 GSI of different maturity stage of male and female Sthenoteuthis oualaniensis

2.3 不同季節(jié)性成熟比例

性腺發(fā)育未成熟（I～ II 期）個(gè)體占總樣本量的81.3%，性腺發(fā)育成熟個(gè)體（III～ V 期）占18.7%。隨著季節(jié)的推移，未成熟個(gè)體（I～ II 期）比例從夏季至春季呈遞減趨勢(shì)（表2，圖4）；相反成熟個(gè)體（III～ V 期）比例從夏季至春季呈緩慢上升趨勢(shì)，其中雄性個(gè)體從夏季42.5%上升至冬季的85.1%后緩緩下降至春季的76.2%，雌性個(gè)體從夏季9.9%升到春季的29.7%（圖4）。

表 1 南沙海域鳶烏賊采樣情況Table 1 Samples of Sthenoteuthis oualaniensis in the water about Nansha Islands,South China Sea

圖2 不同季節(jié)體質(zhì)量組鳶烏賊頻數(shù)分布Fig.2 Frequency distribution of Sthenoteuthis oualaniensis body weight in the different seasons

表 2 鳶烏賊個(gè)體性腺成熟度比例Table 2 Gonad maturity ratio of Sthenoteuthis oualaniensis

續(xù)表1（Continued）

圖4 鳶烏賊各季節(jié)的成熟與未成熟個(gè)體比例關(guān)系Fig.4 Changes in mature and immature proportions of Sthenoteuthis oualaniensis

2.4 繁殖力

由表3 可見，南沙海域鳶烏賊雌性個(gè)體潛在繁殖力為1 802～ 64 627 粒，平均 (15 177±1 169)粒，夏季最大，冬季最小。隨著性腺成熟度增加，潛在繁殖力呈上升趨勢(shì)，從III 期的(4 863±2 950)粒上升至V 期的(18 746±11 693)粒，經(jīng)F檢驗(yàn)，III期潛在繁殖力與IV、V 期有顯著性差異（P＜0.05）。

表3 鳶烏賊不同性腺成熟度個(gè)體的潛在繁殖力Table 3 Potential fecundity between different maturity stages of Sthenoteuthis oualaniensis

各季節(jié)胴長(zhǎng)（LM）與潛在繁殖力（FP）的線性回歸關(guān)系變化見圖5。春季胴長(zhǎng)與潛在繁殖力呈顯著正相關(guān)（FP=304.51LM-19 217,R2=0.351，P＜0.01），夏季胴長(zhǎng)與潛在繁殖力相關(guān)性不明顯（FP=727.23LM-53 564,R2=0.626,P＞ 0.05），秋季胴長(zhǎng)與潛在繁殖力極顯著正相關(guān)（FP=868.49LM-75 059,R2=0.512,P＜0.01）；冬季胴長(zhǎng)與潛在繁殖力顯著正相關(guān)（FP=801.40LM-683 57,R2=0.745,P=0.01）。

不同季節(jié)雌性性成熟個(gè)體（III～ V 期）相對(duì)繁殖力為66.6～ 990.0 ?！-1，平均（385.6±196.4）粒·g-1。其中，春季相對(duì)繁殖力79.8～ 897.0 ?！-1，平均（337.5±169.9）?！-1，最大值出現(xiàn)在IV 期；夏季只有IV 期個(gè)體，且成熟比例低，相對(duì)繁殖力最大值990.0 ?！-1；秋季III 期個(gè)體相對(duì)繁殖力平均值最小，為（141.0±1.9）?！-1；冬季相對(duì)繁殖力為66.6～ 779.4 粒·g-1，IV 期到V 期相對(duì)繁殖力變化不顯著。經(jīng)F檢驗(yàn)，隨著性腺發(fā)育（III～ V期），鳶烏賊雌性個(gè)體相對(duì)繁殖力季節(jié)間無顯著性差異（F=4.513，P=0.15）（表4）。

表 4 鳶烏賊不同性腺成熟度個(gè)體的相對(duì)繁殖力Table 4 Relative fecundity for different maturity stages of Sthenoteuthis oualaniensis

根據(jù)南海鳶烏賊樣品，選取66 尾性腺成熟度III～ V 期的成熟雌性個(gè)體研究卵子長(zhǎng)徑和短徑的分布特征，結(jié)果顯示，兩者均呈現(xiàn)單峰值區(qū)。卵子長(zhǎng)直徑0.12～ 1.73 mm，平均（0.68±0.23）mm，峰值區(qū)間分布在0.30～ 1.00 mm，比例為87.68%；短直徑0.08～ 1.30 mm，平均（0.47±0.20）mm，峰值區(qū)分布在0.20～ 0.80 mm，比例為87.49%（圖6）。

圖5 鳶烏賊個(gè)體潛在繁殖力與胴長(zhǎng)的關(guān)系Fig.5 Relationship between potential fecundity and mantle length of Sthenoteuthis oualaniensis

圖6 鳶烏賊成熟個(gè)體卵巢卵子長(zhǎng)徑和短徑頻率分布Fig.6 Frequency distribution of egg diameters of Sthenoteuthis oualaniensis females

3 討論

3.1 種群結(jié)構(gòu)

南海鳶烏賊有繁殖力強(qiáng)、生長(zhǎng)速率快和生命周期短等特點(diǎn)[16]。Nesis 等[17]將鳶烏賊劃分為大型群、中型群、小型群和微型群，由于本研究樣本并不能根據(jù)胴背部有無發(fā)光器和性腺發(fā)育狀況正確將南沙海域鳶烏賊群體區(qū)分開，故為中型群和微型群的混合群體，胴長(zhǎng)45～ 165 mm，體質(zhì)量2.52～ 193.02 g，與Chembian 等[18]2014 年在印度洋西北海域調(diào)查的胴長(zhǎng)91～ 270 mm、體質(zhì)量20～ 794 g 的結(jié)果差異較大，這由漁具漁法（魷魚釣和燈光罩網(wǎng)）不同所致[19]，南海無大型群個(gè)體，表明不同海域個(gè)體大小不同。

Fisher 法則[20]認(rèn)為，在同種生物繁殖群體中，性別比例基本在1 左右波動(dòng)，性比失衡將影響種群的性腺發(fā)育、繁殖產(chǎn)卵和生長(zhǎng)規(guī)律等。張宇美等[11]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，西沙群島海域冬季鳶烏賊雌雄比約為2，夏季約為0.5。顏云榕等[19]研究的南海南沙北部海域夏季鳶烏賊群體雌雄比約為1.4。粟麗等[12]研究的南海中南部海域春季和秋季鳶烏賊的雌雄比為1。本研究的春季和冬季雌雄比接近1，夏季雌雄比較低，為0.5，與張宇美等[11]和粟麗等[12]結(jié)果相符，而與顏云榕等[11-12,19]有差異。季節(jié)間雌雄比差異表明不同季節(jié)雌雄個(gè)體間死亡率不同，Tafur 等[21]研究發(fā)現(xiàn)，雄性莖柔魚與雌性交配后優(yōu)先死亡，導(dǎo)致雌雄比例失調(diào)。不同季節(jié)雌雄比差異反映出鳶烏賊種群的繁殖特性和生長(zhǎng)規(guī)律存在季節(jié)性差異。

3.2 繁殖特性

頭足類繁殖模式有同時(shí)終端產(chǎn)卵、多次產(chǎn)卵、間歇性產(chǎn)卵、連續(xù)產(chǎn)卵和多周期產(chǎn)卵[22]。本研究中，隨著性腺發(fā)育成熟，四季間雌雄性個(gè)體性腺成熟度指數(shù)變化率有顯著差異，I～ III 期雌性個(gè)體性腺指數(shù)增長(zhǎng)比雄性慢，III～ V 期性腺指數(shù)增長(zhǎng)率雌性大于雄性。Arkhipkin 等[14]研究發(fā)現(xiàn)，頭足類雄性個(gè)體先行發(fā)育，雌雄個(gè)體出現(xiàn)不同的繁殖行為，性腺發(fā)育前期雄性性腺成熟度指數(shù)大于雌性；雌性個(gè)體則在性腺發(fā)育前期為保證充足營(yíng)養(yǎng)和能量攝入而維持較低的性腺成熟度指數(shù)，為性腺發(fā)育成熟和排卵期提供基礎(chǔ)保障[22-24]，表明雌雄個(gè)體性發(fā)育模式有較大差異，但不同季節(jié)間性腺發(fā)育模式一致。

研究鳶烏賊繁殖策略離不開個(gè)體成熟變動(dòng)規(guī)律研究。Okutani 等[25]研究認(rèn)為，靠近日本的臺(tái)灣海域鳶烏賊主要分夏生群（6 月）、秋生群（9～ 10 月）和冬生群（2～ 3 月）三個(gè)產(chǎn)卵群體；顏云榕等[19]和招春旭等[26]通過耳石回歸分布推斷南海鳶烏賊繁殖高峰期為4～ 7 月，一年內(nèi)繁殖高峰期為2～ 3 次；董正之[16]認(rèn)為，南海海域存在春生群和夏生群，符合異步成熟和多次產(chǎn)卵的繁殖策略。本研究南沙海域春、冬季的性成熟個(gè)體比例較高，夏、秋季的成熟比例低，四季中均存在繁殖個(gè)體，認(rèn)為2018 年南沙海域鳶烏賊繁殖高峰期為春、冬季，與相關(guān)學(xué)者研究的繁殖高峰期存在一定差異，可能是海域水溫、海洋環(huán)境等因素變化導(dǎo)致產(chǎn)卵季節(jié)變動(dòng)[5,27]。

3.3 繁殖力和卵徑

頭足類有特定的生殖系統(tǒng)結(jié)構(gòu)、功能，多種繁殖策略，在多變的海洋環(huán)境中占據(jù)各種生態(tài)位，廣泛分布于全球各海洋。繁殖力高、生命周期短以及成熟期長(zhǎng)的生活史特征使得個(gè)體較小的烏賊可適應(yīng)惡劣的海洋環(huán)境[28]。已知大西洋東部熱帶海域翼柄柔魚（Sthenoteuthis pteropus）潛在繁殖力為60萬～ 1 580 萬粒[29]；日本海域鳶烏賊大型群體的潛在繁殖力可達(dá)2 200 萬粒[30]；但棲息于大陸架區(qū)域的槍烏賊繁殖力較低，通常僅有上千粒卵，生活在珊瑚礁區(qū)域的銀磷烏賊（Sepioteuthis sepioidea）甚至僅有2～ 6 粒卵[31]。本研究中，繁殖高峰期的春季和冬季最大潛在繁殖力分別為27 645 和37 168粒，其相對(duì)繁殖力分別為365.8 ?！-1和412.2?！-1，但潛在繁殖力和相對(duì)繁殖力最大值出現(xiàn)在夏季，為64 6 粒和493.1 ?！-1。根據(jù)Zuyev 等[30]對(duì)日本海域的烏賊研究以及Ezzeddine-Najai[32]對(duì)地中海海域的烏賊報(bào)道，繁殖力的大小與成熟個(gè)體的大小有關(guān)。已知采集樣品中，夏季成熟個(gè)體胴長(zhǎng)平均值最大，但成熟個(gè)體比例少，說明該時(shí)期的同類競(jìng)爭(zhēng)較弱，大部分小個(gè)體容易進(jìn)行餌料攝食和營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備，從而提高生殖投入。相比之下春季和冬季的繁殖個(gè)體比例高，餌料資源競(jìng)爭(zhēng)激烈，導(dǎo)致體的生殖投入低。南海南沙海域處于半封閉海域，島礁眾多，餌料資源競(jìng)爭(zhēng)大，烏賊個(gè)體較小，其繁殖力其他海域大洋性柔魚種類低，與棲息于近海和珊瑚區(qū)的頭足類相比，繁殖力可觀。

頭足類生活史理論預(yù)測(cè)卵徑和繁殖力間的進(jìn)化平衡關(guān)系，不同種群卵徑差異體現(xiàn)種群繁殖力大小、生殖投入和性腺發(fā)育繁殖策略[33]。本研究中，卵子長(zhǎng)徑為0.12～ 1.73 mm，短徑為0.08～ 1.30 mm。Nigmatullin 等[34]指出，繁殖力強(qiáng)的莖柔魚屬和擬烏賊屬（Sepioteuthis）有卵徑小的特征。卵徑大小與棲息地環(huán)境的不可預(yù)測(cè)性有關(guān)，但與個(gè)體大小之間缺乏相關(guān)性[35]。大部分大洋性頭足類卵徑較小[36-37]，各大洋海域的柔魚為適應(yīng)多變的海洋環(huán)境選擇繁殖策略是r 策略，表現(xiàn)出繁殖力高、卵徑小的特點(diǎn)。