張志明 劉成杰 丁慧萍 謝從新 馬徐發(fā)

(1. 水利部中國科學(xué)院水工程生態(tài)研究所, 水利部水工程生態(tài)效應(yīng)與生態(tài)修復(fù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 武漢 430079; 2. 華中農(nóng)業(yè)大學(xué)水產(chǎn)學(xué)院, 武漢 430070; 3. 中國科學(xué)院水生生物研究所, 武漢 430072)

繁殖是魚類生活史的重要組成部分, 包括魚類的兩性系統(tǒng)、性腺發(fā)育、洄游、產(chǎn)卵、受精、孵化, 以及仔、稚魚生長和發(fā)育等一系列過程[1], 它是魚類自然種群補(bǔ)充的唯一方式, 也是魚類應(yīng)對自然死亡、捕撈死亡以及遷出等引起的種群減少和維持種群發(fā)展及延續(xù)的根本[2]。繁殖生物學(xué)研究包括性比、性腺發(fā)育、初次性成熟大小、繁殖周期和時間、繁殖力等方面, 其中, 初次性成熟大小和繁殖力評估, 還是魚類種群動力學(xué)研究的基礎(chǔ)[3]。魚類繁殖策略則是指魚類在長期的自然選擇過程中形成的與其生存環(huán)境條件相適應(yīng)的繁殖特性, 包括生殖洄游、聚群、親體護(hù)幼、產(chǎn)卵類型等, 保證魚類及其后代能夠獲得最大的存活率。對自然條件下魚類繁殖特性進(jìn)行研究是魚類人工繁育及增養(yǎng)殖可持續(xù)發(fā)展的前提, 也是魚類資源保護(hù)和相關(guān)漁業(yè)管理政策制定的重要依據(jù)[4]。

銀鯽(Carassius auratus gibelio)隸屬于鯉形目(Cypriniformes), 鯉科(Cyprinidae), 鯉亞科(Cyprininae), 鯽屬(Carassius), 我國僅分布于額爾齊斯河及黑龍江水系[5]。作為額爾齊斯河流域重要的經(jīng)濟(jì)魚類, 銀鯽具有生長速度快, 個體大, 環(huán)境適應(yīng)能力強(qiáng), 且肉質(zhì)細(xì)嫩、口感好等優(yōu)點(diǎn), 深受廣大漁民及休閑漁業(yè)愛好者的喜愛。近年來, 由于過度捕撈、水電開發(fā)、農(nóng)田灌溉及水質(zhì)污染等原因, 導(dǎo)致額爾齊斯河銀鯽種群資源量呈現(xiàn)逐年下降的趨勢, 其野生種群急需保護(hù)[6]。

目前, 有關(guān)額爾齊斯河銀鯽的生物學(xué)研究方面的報(bào)道仍較為有限, 主要集中在資源量調(diào)查[7]、食性分析[8]、年齡及生長[9]、形態(tài)學(xué)比較分析[10,11]等方面。而其繁殖特性方面, 僅見于任慕蓮等[7]對額爾齊斯河及其附屬水體銀鯽的調(diào)查性研究。因此,本文通過對額爾齊斯河銀鯽種群組成、性比、性腺發(fā)育、繁殖季節(jié)、初次性成熟大小及繁殖力等繁殖生物學(xué)特性進(jìn)行研究, 從而進(jìn)一步豐富銀鯽生物學(xué)方面的研究資料, 并為額爾齊斯河銀鯽的資源養(yǎng)護(hù)和可持續(xù)利用提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣本采集

2013年4—10月, 在新疆額爾齊斯河主河道中國段下游(47°96′—48°07′N; 85°51′—85°62′E), 采用流刺網(wǎng)(內(nèi)層11 cm, 外層23 cm)、定置刺網(wǎng)(網(wǎng)目5 cm)、拉網(wǎng)(網(wǎng)目1 cm)等漁具采集銀鯽樣本546尾,每月不少于30尾。樣本在新鮮狀態(tài)下進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)體長(Standard length,SL)、體重(Body weight,BW)、性腺重(Gonad weight,GW)、空殼重(Eviscerated weight,EW)等常規(guī)生物學(xué)測量, 長度精確到1 mm,重量精確到0.01 g。依據(jù)性腺的形態(tài)學(xué)特征目測鑒定性別, 取微耳石作為年齡鑒定材料。

1.2 性比

對采集銀鯽樣本的雌魚和雄魚(♀/♂)比例進(jìn)行統(tǒng)計(jì), 并與其他地理區(qū)域的結(jié)果進(jìn)行比較分析。

1.3 性腺組織學(xué)

用多聚甲醛對性腺樣品進(jìn)行固定, 梯度酒精脫水,梯度二甲苯透明, 石蠟包埋切片, HE染色, 甘油封片,用Nikon Eclipse 80i顯微拍照系統(tǒng)對性腺組織切片進(jìn)行觀察和拍照。參考Blazer[12]和Smith等[13]將卵母細(xì)胞發(fā)育分為6個時相, 并分別根據(jù)卵母細(xì)胞和精細(xì)胞發(fā)育及比例情況對卵巢[14,15]和精巢[16]進(jìn)行發(fā)育分期。

1.4 繁殖季節(jié)和產(chǎn)卵類型

性腺宏觀發(fā)育分期參考《魚類學(xué)》中的描述[17]。銀鯽的繁殖季節(jié)依據(jù)性腺發(fā)育和成熟系數(shù)(Gonadosomatic index,GSI, %)月變化情況確定, 成熟系數(shù)計(jì)算公式為:

式中,GSI代表性體指數(shù);GW代表性腺重;EW代表空殼重。

取Ⅳ期(目測法分期)卵巢部分樣本, 10%甲醛溶液固定后帶回實(shí)驗(yàn)室, 在Leica EZ4D解剖鏡下對積累卵黃的卵粒進(jìn)行拍照, 用Image Pro Plus v6.0軟件測量卵徑大小。根據(jù)卵巢組織學(xué)特征、卵徑頻率分布月變化情況判斷產(chǎn)卵類型。

1.5 初次性成熟體長及年齡判定

分別按體長10 mm和年齡1齡分段, 計(jì)算各區(qū)段內(nèi)的性成熟個體比例, 對性成熟個體比例和每個區(qū)段的中值進(jìn)行Logistic回歸[18], 公式如下:

式中,P為各體長區(qū)段的性成熟比例;r為常數(shù);X為體長或年齡區(qū)段的中間值;b為初次性成熟體長或年齡。

1.6 繁殖測定

采用重量分析法對銀鯽的繁殖力進(jìn)行測定[19]。于繁殖季節(jié)前后(4—7月), 從98尾IV期(目測法分期)卵巢的前、中和后部隨機(jī)稱取1 g左右的子樣,10%甲醛固定后帶回實(shí)驗(yàn)室, 計(jì)數(shù)沉積卵黃的卵粒數(shù), 采用下列公式計(jì)算獲得絕對繁殖力(Absolute fecundity,AF)和相對繁殖力(Relative fecundity,RF):

式中,AF代表絕對繁殖力;RF代表相對繁殖力;n代表計(jì)數(shù)的卵粒數(shù);GW代表卵巢重;w代表卵巢子樣重;BW代表體重。

采用回歸分析法檢驗(yàn)絕對繁殖力與體長、體重、年齡和卵巢重的關(guān)系[20]。

1.7 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

采用Photoshop CS2軟件進(jìn)行圖像處理, 數(shù)據(jù)分析處理和繪圖采用Microsoft Excel 2003、SPSS 19.0和OriginPro 8.5.1軟件。數(shù)據(jù)采用平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差表示, 顯著水平設(shè)為0.05。

圖 1 雌魚的體長(a)、體重(b)及年齡(c)分布Fig. 1 The standard length (a), weight (b) and age structure of the female reproductive population

2 結(jié)果

2.1 群體結(jié)構(gòu)及性比

據(jù)統(tǒng)計(jì), 雌魚體長分布范圍為142—328 mm,優(yōu)勢體長組為220—240 mm, 占總體的50.3%(圖 1a);體重范圍為102.8—1171.6 g, 優(yōu)勢體重組為400—600 g, 占總體的60.8%(圖 1b); 年齡范圍為2—9齡,優(yōu)勢年齡組為3—4齡, 占總體的82.8%(圖 1c)。

在546尾銀鯽樣本中, 雌性488尾, 雄性45尾, 性別未辯13尾, 性比(♀∶♂)為10.84∶1。

在繁殖期, 銀鯽雌性個體腹部飽滿膨大、柔軟, 其個體明顯大于雄性個體, 生殖孔圓形微凸, 呈紅色; 雄性, 腹部偏硬, 個體小于雌性, 生殖孔凹陷, 略呈三角形。

2.2 卵母細(xì)胞發(fā)育分期

第1時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-1 O1): 為卵原細(xì)胞向初級卵母細(xì)胞過渡的細(xì)胞。細(xì)胞質(zhì)很少, 細(xì)胞核形態(tài)明顯。

第2時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-1 O2): 細(xì)胞進(jìn)入小生長期, 細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核物質(zhì)增多; 出現(xiàn)若干核仁,靠近核膜分布。

第3時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-2、3): 在第2時相卵母細(xì)胞基礎(chǔ)上, 細(xì)胞質(zhì)繼續(xù)增加, 該時相卵母細(xì)胞早期的特點(diǎn)是在靠近卵膜處出現(xiàn)一層液泡, 濾泡膜與卵母細(xì)胞膜之間出現(xiàn)輻射帶(圖版Ⅰ-2a); 細(xì)胞繼續(xù)增大, 液泡層數(shù)增加且輻射帶增厚, 此時為第3時相中期階段(圖版Ⅰ-2b); 到第3時相后期整個細(xì)胞質(zhì)充滿液泡, 細(xì)胞體積進(jìn)一步增大, 輻射帶明顯增厚(圖版Ⅰ-3)。

第4時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-4—6), 此時的細(xì)胞變化特點(diǎn)在于卵黃積累程度和細(xì)胞核位置變化。早期細(xì)胞質(zhì)中卵黃顆粒開始增加, 液泡層數(shù)減少,輻射帶增厚(圖版Ⅰ-4); 隨后卵黃顆粒進(jìn)一步增多,液泡變少集中于卵母細(xì)胞邊緣 (圖版Ⅰ-5); 晚期細(xì)胞核偏離細(xì)胞中央, 卵黃繼續(xù)積累, 仍存在少量液泡(圖版Ⅰ-6)。

第5時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-7), 卵黃顆粒數(shù)量達(dá)到最大, 之后會逐漸融合成塊狀, 細(xì)胞質(zhì)邊緣仍存在少量液泡。

第6時相卵母細(xì)胞(圖版Ⅰ-8), 主要存在于產(chǎn)后卵巢, 為退化吸收階段的卵母細(xì)胞, 細(xì)胞核和卵黃等物質(zhì)開始裂解。

2.3 性腺發(fā)育分期

卵巢組織學(xué)發(fā)育分期如下:

Ⅰ期: 卵巢中以進(jìn)入初級卵母細(xì)胞小生長期的細(xì)胞為主, 細(xì)胞主要特點(diǎn)為細(xì)胞質(zhì)較少, 細(xì)胞核較大(圖版Ⅱ-1)。

Ⅱ期: 卵巢中出現(xiàn)進(jìn)入大生長期的第3時相卵母細(xì)胞(O3), 卵母細(xì)胞體積增大, 細(xì)胞膜附近出現(xiàn)液泡和輻射帶(圖版Ⅱ-2)。

III期: 卵巢中的卵母細(xì)胞繼續(xù)發(fā)育, 體積進(jìn)一步增大, 第3時相卵母細(xì)胞數(shù)目逐漸增多, 液泡充滿整個細(xì)胞質(zhì), 細(xì)胞輻射帶明顯增厚(圖版Ⅱ-3)。

Ⅳ期: 卵巢中出現(xiàn)第4時相卵母細(xì)胞, 由于卵黃積累, 細(xì)胞體積增大, 同時還可觀察到處于小生長期的卵母細(xì)胞(圖版Ⅱ-4)。

Ⅴ期: 卵巢以處在發(fā)育晚期的第4時相卵母細(xì)胞(O4)為主, 細(xì)胞積累了大量卵黃顆粒, 逐漸過渡到成熟狀態(tài)(圖版Ⅱ-5)。

Ⅵ期: 產(chǎn)后卵巢, 有空濾泡(POF)存在, 未產(chǎn)出的成熟卵母細(xì)胞(O6)逐漸退化并被重吸收(圖版Ⅱ-6)。

精巢組織學(xué)發(fā)育分期如下:

Ⅰ期: 精小葉以精原細(xì)胞為主, 中間充滿結(jié)締組織(圖版Ⅲ-1)。

Ⅱ期: 精小葉出現(xiàn)空腔, 精原細(xì)胞發(fā)育為精母細(xì)胞, 有少量的精細(xì)胞出現(xiàn)(圖版Ⅲ-2)。

Ⅲ期: 精小葉中精母細(xì)胞大量分裂生成精細(xì)胞, 生殖細(xì)胞聚集形成精小囊(圖版Ⅲ-3)。

Ⅳ期: 精小葉空腔擴(kuò)大, 腔中精細(xì)胞和精子數(shù)量占絕大比例(圖版Ⅲ-4)。

Ⅴ期: 精小葉中精子數(shù)量繼續(xù)增多, 精小葉空腔繼續(xù)擴(kuò)大, 精巢發(fā)育成熟(圖版Ⅲ-5)。

Ⅵ期: 精子已大部分排出, 精巢中主要由精原細(xì)胞組成, 小葉中存在少量精子(圖版Ⅲ-6)。

2.4 卵徑頻率

據(jù)統(tǒng)計(jì), 卵子直徑大于1.0 mm的月份主要在4月、5月、6月, 分別占總數(shù)的47.02%、51.37%和47.47%。7月份卵徑主要集中在0.5—0.7 mm, 均值縮減至0.59 mm, 分布于該區(qū)間的卵子約占79.18%;9月和10月卵徑均值分別為0.73和0.94 mm, 此時,銀鯽卵巢經(jīng)短暫的產(chǎn)后停滯期后開始不斷發(fā)育, 其卵徑較7月有所增大(圖 2)。

2.5 繁殖季節(jié)

銀鯽雌性性體指數(shù)(GSI)在4、5月均保持在較高水平(圖 3), 分別為11.3%和14.1%, 且4月較5月偏低, 表明這一時期銀鯽卵巢仍處在發(fā)育階段或未進(jìn)入繁殖高峰期; 6月份, 雌魚性體指數(shù)出現(xiàn)明顯的下降(7.64%), 直至7月接近最低值1.83%; 8—10月, 雌魚性體指數(shù)(GSI)呈現(xiàn)緩慢上升的趨勢。銀鯽雄性的性體指數(shù)變化與雌魚類似。從卵巢不同發(fā)育期比例月變化況來看(圖 4), 4—6月Ⅳ期卵巢比例較大, 分別為76.36%、74.69%和51.65%; 7月則以Ⅵ期(產(chǎn)后期)為主, 占65.45%; 8—10月以Ⅱ期和Ⅲ期為主。根據(jù)以上分析, 額爾齊斯河銀鯽繁殖期為5月持續(xù)到7月, 高峰期為6月。

2.6 初次性成熟體長及年齡

將性成熟個體比例對體長和年齡分別進(jìn)行Lo-gistic回歸, 獲得方程如下(圖 5):

體長, 雌性:P=[1+e-k(SL-161)]-1(n=488,R2=0.92);

雄性:P=[1+e-k(SL-135)]-1(n=44,R2=0.86)。

年齡, 雌性:P=[1+e-k(A-2.3)]-1(n=488,R2=0.99);

雄性:P=[1+e-k(A-1.9)]-1(n=44,R2=0.93)。

銀鯽初次性成熟體長(SL50) 和年齡(A50)分別為雌魚161 mm和2.3齡, 雄魚135 mm和1.9齡, 漁獲物中雌、雄魚最小性成熟個體年齡均為2齡。

2.7 繁殖力

銀鯽絕對繁殖力為11850—187419粒, 均值為(42453±28205)粒; 相對繁殖力為32.5—212.9粒/g,均值為(98.19±34.6)粒/g。

絕對繁殖力與體長(SL)呈線性相關(guān)性較差, 與體重(BW)呈冪指數(shù)相關(guān)性較體長優(yōu)勢明顯, 但與年齡(Age)及卵巢重(GW)無顯著相關(guān)性(圖 6), 與體長和體重最佳擬合關(guān)系式如下:

絕對繁殖力與體長:F=766.24SL-131226(n=98,R2=0.564);

絕對繁殖力與體重:F=5.15W1.44(n=98,R2=0.745)。

圖 2 銀鯽不同月份卵徑頻率分布圖Fig. 2 Size frequency of oocytes in C. auratus gibelio in different months

圖 3 銀鯽各月份的性成熟系數(shù)變化趨勢Fig. 3 Mean gonadosomatic index variation by month for C.auratus gibelio

圖 4 各月份銀鯽卵巢各發(fā)育期比例分布Fig. 4 Variation in maturity stages of ovaries from April to October in C. auratus gibelio

3 討論

3.1 性比

在本研究中, 額爾齊斯河銀鯽雌雄性比為10.84∶1,與雅魯藏布江鯽種群的雌雄性比(12.84∶1)相近[21],但明顯小于Anzali Lagoon (141.86/1)[22]。桂建芳和周莉[23]的研究指出, 額爾齊斯河銀鯽為三倍體, 具有獨(dú)特的雌核發(fā)育生殖方式, 而人工繁育試驗(yàn)和分子標(biāo)記分析又證實(shí)銀鯽存在有性生殖[24], 因此, 銀鯽雌性個體在種群中占比較高。李風(fēng)波等[25]的研究結(jié)果表明, 額爾齊斯河水系銀鯽群體中雄性個體可能占5%—10%。在本研究中, 額爾齊斯河銀鯽雄性個體占比8.45%, 在該范圍內(nèi)。從另一方面講, 雌性個體的數(shù)量關(guān)系到種群繁殖力的大小, 雌性個體數(shù)量上的優(yōu)勢使得種群具有較大的繁殖潛力, 同時特殊的繁殖方式使得銀鯽能更好的適應(yīng)環(huán)境變化,能夠更好的使種群得以生長繁衍, 并確保在采取適當(dāng)保護(hù)措施的情況下, 銀鯽種群資源量可在較短時間內(nèi)達(dá)到相對較高的水平。

圖 5 銀鯽性成熟體長(a)和年齡(b)比例Logistic回歸Fig. 5 Logistic functions fitted to proportion of sexually mature individuals in terms of length (a) and age (b) for C. auratus gibelio

圖 6 銀鯽絕對繁殖力與體長(a)、體重(b)、年齡(c)和卵巢重(d)的關(guān)系Fig. 6 Regressions between absolute fecundity and standard length (a), body weight (b), age (c), and ovary weight (d) in C. auratus gibelio

3.2 產(chǎn)卵類型分析

施瑔芳[26]根據(jù)卵巢中卵母細(xì)胞是否存在不同發(fā)育階段, 將魚類的產(chǎn)卵類型劃分為三種: 分別為完全同步型、分批同步型和分批非同步型。在銀鯽的Ⅳ期卵巢中, 有少量Ⅱ、Ⅲ時相與Ⅳ時相卵母細(xì)胞同時存在的現(xiàn)象(圖版Ⅱ-4), 而在Ⅴ期卵巢中,卵母細(xì)胞大部分形態(tài)相似, 發(fā)育階段基本同步(圖版Ⅱ-5)。此外, 分批產(chǎn)卵的魚類一般可發(fā)現(xiàn)其卵巢切片中產(chǎn)后濾泡和發(fā)育到Ⅳ期的卵母細(xì)胞會同時存在, 在銀鯽的Ⅵ期卵巢中可以同時觀察到產(chǎn)后濾泡和第Ⅲ、Ⅳ時相的卵母細(xì)胞(圖版Ⅱ-6), 但是觀察到Ⅳ時相的卵母細(xì)胞細(xì)胞膜破裂不規(guī)則, 處于產(chǎn)后退化狀態(tài), 無法產(chǎn)出; 第Ⅲ時相的卵母細(xì)胞到第Ⅳ時相和第Ⅴ時相需要積累大量的卵黃, 在短時間內(nèi)也無法產(chǎn)出。謝從新[17]研究指出, 不分批產(chǎn)卵的魚類性體指數(shù)(GSI)在產(chǎn)前達(dá)到最高峰, 產(chǎn)后迅速跌落, 而分批產(chǎn)卵的魚類其性體指數(shù)(GSI)不會出現(xiàn)劇烈變化。銀鯽性體指數(shù)(GSI)在5月達(dá)到高峰, 而在6—7月份又迅速跌落到最低值。不分批產(chǎn)卵魚類卵徑分布均勻, 呈單峰型, 而分批產(chǎn)卵魚類卵徑分布不均勻, 呈多峰型[27]。而在本研究結(jié)果中, 銀鯽卵徑頻率分布(圖 6)呈單峰型。因此, 綜上分析, 推測額爾齊斯河銀鯽為分批同步產(chǎn)卵類型。

3.3 繁殖時間

魚類繁殖時間需要適宜的水溫, 較低的水溫會使繁殖開始的時間推遲[28]。額爾齊斯河銀鯽繁殖季節(jié)要明顯晚于太湖[29]、草海[30]、洞庭湖及洪湖[31]四個水體的鯽(表 1), 主要原因是額爾齊斯河處于冰封期從11月延續(xù)到翌年4月, 4月水體解凍水溫上升, 導(dǎo)致額爾齊斯河銀鯽繁殖時期比其他四個水域要晚。同時在4月水溫開始上升, 水體中餌料豐度開始提高[6], 銀鯽選擇該季節(jié)(5—7月)進(jìn)行繁殖, 能夠使后代獲得充足的食物來源和適宜的生長水溫,從而提高后代的存活率。

3.4 不同種群初次性成熟年齡比較分析

估算的額爾齊斯河銀鯽雌魚和雄魚初次性成熟年齡分別為2.3齡和1.9齡, 雌、雄魚最小性成熟年齡為2齡, 與太湖[29]、草海[30]、洞庭湖、洪湖[31]、梁子湖[32]及衡水湖[33]的鯽種群相比性成熟較晚(表 1),分析其原因可能是額爾齊斯河流域緯度較高, 具有氣溫低、冬季漫長等氣候特點(diǎn), 適合魚類生長的時間短, 而其他幾個水體適合魚類生長的適溫時間長,因此比額爾齊斯河銀鯽達(dá)到性成熟的年齡相對較小; Grover[34]研究發(fā)現(xiàn), 野生群體中溫度和性別成正相關(guān)。同時, 延遲性成熟時間, 也可以看作是銀鯽對新疆惡劣環(huán)境適應(yīng)的一種表現(xiàn)。

表 1 不同水域鯽屬魚類繁殖特性比較Tab. 1 Comparison of the reproductive biology characteristics ofCarassius fish from different water bodies

3.5 不同種群繁殖力比較分析

種群密度、個體營養(yǎng)條件和環(huán)境因子等因素會對魚類繁殖力產(chǎn)生一定的影響[4]。對額爾齊斯河銀鯽種群繁殖力與個體生物學(xué)指標(biāo)相關(guān)性研究表明絕對繁殖力與個體的年齡相關(guān)性不顯著, 而與體長、體重呈顯著的正相關(guān), 同時研究發(fā)現(xiàn)相同年齡,不同體長、體重個體之間的繁殖力差異較大, 在相同的水域環(huán)境條件下, 個體之間營養(yǎng)積累程度的差異會對個體繁殖力大小產(chǎn)生一定的影響。與其他水域的鯽種群相對繁殖力進(jìn)行比較, 結(jié)果表明額爾齊斯河銀鯽相對繁殖力較小(表 1)。相對繁殖力體現(xiàn)了個體的繁殖策略, 相對繁殖力低意味著魚卵體積大, 卵黃積累的多, 從而使每個卵發(fā)育成為成體的機(jī)會增加[24]。額爾齊斯河銀鯽的絕對繁殖力除比梁子湖[32]和達(dá)里湖[35]的鯽種群小以外, 比其他水域的要大(表 1), 體現(xiàn)出較大的繁殖潛力, 這是銀鯽在額爾齊斯河寒溫帶氣候條件和高緯度條件下保證的物種的延續(xù)和繁衍所選擇的繁殖策略。

圖版 Ⅰ 額爾齊斯河銀鯽卵母細(xì)胞發(fā)育分期Plate Ⅰ Different developmental stages of oocytes in C. auratus gibelio from the Irtysh River

圖版 Ⅱ 額爾齊斯河銀鯽各時期卵巢Plate Ⅱ Different developmental stages of ovaries in C. auratus gibelio from the Irtysh River

圖版 Ⅲ 額爾齊斯河銀鯽各時期精巢Plate Ⅲ Different developmental stages of testes in C. auratus gibelio from the Irtysh River