郭亞亞，王樹(shù)林，車(chē)昭碧，曹佳敏，孫海榮，魯為華,2*

(1 石河子大學(xué)動(dòng)物科技學(xué)院，新疆 石河子 832003；2 省部共建綿羊遺傳改良與健康養(yǎng)殖 國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/新疆農(nóng)墾科學(xué)院，新疆 石河子 832000)

種子植物的出現(xiàn)是植物進(jìn)化史上的一次重大飛躍，作為種子植物生活史中一個(gè)不可或缺的關(guān)鍵階段，種子一直是生物學(xué)家關(guān)注和研究的重點(diǎn)對(duì)象[1]。種子大小是種子植物諸多性狀中的一個(gè)重要性狀，處于中心地位[2,3]，在自然選擇和進(jìn)化的雙重壓力下，植物為了延續(xù)后代，適應(yīng)性地產(chǎn)生了不同大小的種子。種子大小(seed size,文中以千粒重表示)包括體積和質(zhì)量2個(gè)方面，但由于種子體積大小相對(duì)于種子質(zhì)量難以測(cè)定或測(cè)定起來(lái)費(fèi)時(shí)費(fèi)力，目前對(duì)種子體積大小研究的文獻(xiàn)相對(duì)較少[4,5]。因此，種子大小一般指種子質(zhì)量大小，或種子重量(seed mass，SM)。種子大小存在變異是一個(gè)不爭(zhēng)的事實(shí)，植物產(chǎn)生不同大小的種子是其適應(yīng)環(huán)境和進(jìn)化的結(jié)果[6,7]。關(guān)于種子大小的變異應(yīng)從4個(gè)方面去理解：一是特定植被類(lèi)型中物種間的變化；二是同一物種不同種群間的變化；三是同一種群不同個(gè)體間的變化；四是同一個(gè)體所產(chǎn)生的種子之間的變化[3]。大量研究表明，種子大小與植物的散布類(lèi)型[8,9]、種子萌發(fā)[10-12]、幼苗存活[13-15]、植被動(dòng)態(tài)[16,17]關(guān)系密切。目前，種子大小的變異特征和機(jī)制是植物生物學(xué)和生態(tài)學(xué)研究關(guān)注的重點(diǎn)[3]。

有關(guān)種子大小與植物生活型相關(guān)性的研究起步較早，結(jié)論也較統(tǒng)一[18]。一般情況下，灌木類(lèi)植物比草本類(lèi)植物所產(chǎn)生的種子大，喬木類(lèi)植物和藤木類(lèi)植物比灌木類(lèi)植物產(chǎn)生的種子大[19]，即從草本、灌木到喬木，種子大小有不斷增大的趨勢(shì)[1]。另一方面，株高是植物生活型的重要體現(xiàn)，研究[20,21]表明，種子大小與植株高度呈正相關(guān)，即植株越高，其所產(chǎn)生的種子就越大。但當(dāng)植株高度增加到10 m后，種子大小隨植株高度增加反而減少[22]。此外，生活型對(duì)種子大小的影響也體現(xiàn)在不同生活型內(nèi)部種子大小和植物其他特征或生活史間關(guān)系的不同。生活型的差異可以解釋種子大小總體變異的17.6%，從植物生活型角度研究植物種子大小是種子生物學(xué)的一個(gè)重要方面[1]。

種子傳播是指種子以某種方式離開(kāi)母株、到達(dá)適宜生境、萌發(fā)成幼苗、實(shí)現(xiàn)定居的過(guò)程[23]，它影響植物種群的續(xù)存和群落物種多樣性的維系[24]。種子的傳播、擴(kuò)散和散布主要依靠風(fēng)力、水力、火力、動(dòng)物和人的攜帶以及通過(guò)種子(果實(shí))載體本身產(chǎn)生的機(jī)械力量[25]。研究[22]表明，種子大小與擴(kuò)散模式密切相關(guān)。大于100.00 mg的種子傾向于適應(yīng)依靠脊椎動(dòng)物傳播；小于0.10 mg的種子傾向于沒(méi)有媒介的無(wú)助力傳播；0.10～100.00 mg重量范圍內(nèi)的種子散布方式則是多種多樣的[2]。盡管由于研究目的及方法、范圍的不同，不同文獻(xiàn)對(duì)種子散布模式的分類(lèi)不盡相同，但一般來(lái)說(shuō)，動(dòng)物傳播(體內(nèi)傳播、體外傳播)、風(fēng)力傳播和無(wú)助力傳播是植物種子傳播的3種主要方式[26]。在所有有關(guān)動(dòng)物對(duì)植物種子的研究報(bào)道中，以食果類(lèi)動(dòng)物對(duì)植物種子消化道傳播的研究?jī)?nèi)容為多，如食果鳥(niǎo)類(lèi)[27]、嚙齒[28]、食果昆蟲(chóng)[29]等。對(duì)于大多數(shù)植物尤其是草本植物而言，其有性繁殖體在空間位置上和葉片等營(yíng)養(yǎng)器官接觸緊密，且距地面較近，很容易被草食動(dòng)物所采食，植株較高大的喬木在有性繁殖體成熟后通過(guò)重力作用掉落至地面，也能被食果動(dòng)物所取食，因此，許多非肉質(zhì)果類(lèi)植物的種子也要依靠動(dòng)物采食并經(jīng)過(guò)消化排泄到外界環(huán)境中而實(shí)現(xiàn)傳播[30]。此外，肉質(zhì)果的形體較大，對(duì)種子去向的跟蹤十分方便[31]，在研究方法的選擇上較為容易。因此草食動(dòng)物對(duì)植物種子的消化道傳播是植物種子傳播生物學(xué)的研究熱點(diǎn)，但目前有關(guān)草食動(dòng)物的體重與其所采食的植物種子大小的相關(guān)性研究較為匱乏。

研究種子大小有助于揭示種子的散布、休眠、萌發(fā)、幼苗定居、種群分布格局等深層次問(wèn)題，同時(shí)也能為種子生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生物學(xué)等國(guó)際前沿研究領(lǐng)域和熱點(diǎn)問(wèn)題提供理論素材。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)收集與整理

通過(guò)查閱文獻(xiàn)資料，本研究共收集了132種不同植物的數(shù)據(jù)，隸屬于26科32屬，且不同種類(lèi)植物種子大小各不相同；共有22種反芻動(dòng)物采食其種子，進(jìn)行消化道傳播，這些反芻動(dòng)物的體重也各不相同。將這132種植物種子按種子大小(SM)劃分成7個(gè)等級(jí)[32]，即A：SM<0.01 g；B：0.01≤SM<0.10 g;C：0.10≤M<1.00 g;D：1.00≤SM<10.00 g；E：10.00≤SM<100.00 g；F：100.00≤SM<1 000.00 g；G：SM≥1 000.00 g。另外，根據(jù)《中國(guó)植物志》(1959—2005)[33]將本研究植物類(lèi)群分為4種生活型，即草本(herb，H)、喬木(tree，T)、藤本(climber，C)、灌木(shrub，S)。根據(jù)傳播方式的不同，這132種植物種子的傳播方式分為7種類(lèi)型，即脊椎動(dòng)物消化道傳播(endozoochory，ENDO)、彈射性傳播(ballistic dispersal，B)、水力傳播(water dispersal，WA)、脊椎動(dòng)物體外攜帶傳播(exozoochory，EXO)、螞蟻傳播(ant dispersal，ANT)、風(fēng)力傳播(wind dispersal，WI)和無(wú)助力傳播(unassisted dispersal，NONE)[34]。在研究這132種植物的傳播方式時(shí)，重點(diǎn)關(guān)注22種反芻動(dòng)物對(duì)其進(jìn)行的消化道傳播；在研究種子大小與生活型和傳播方式的關(guān)系時(shí)，為了增加方差齊次性，統(tǒng)計(jì)分析前對(duì)種子大小數(shù)據(jù)進(jìn)行了對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換[1]。

1.2 數(shù)據(jù)分析

采用SPSS 13.0軟件進(jìn)行單因素方差分析，相關(guān)性分析采用Pearson相關(guān)系數(shù)法，所有數(shù)據(jù)均采用Excel進(jìn)行輸入并作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 種子大小變異性與分布頻度

通過(guò)對(duì)26科132種植物種子平均重量的統(tǒng)計(jì)分析，結(jié)果顯示，這132種植物種子大小變化范圍較大，種子重量的7個(gè)等級(jí)中，其中C級(jí)物種數(shù)最大，有60種，占總數(shù)的45%；D級(jí)物種數(shù)次之，有48種，占總物種數(shù)的36%；G級(jí)物種數(shù)最少，只有1種，占總數(shù)的0.7%。杜英科種子的平均重最大，為3497.65 g，景天科種子平均最小，為0.01 g，二者相差約35萬(wàn)倍(表1)。這132種植物種子千粒重大體呈現(xiàn)正態(tài)分布，物種數(shù)和種子大小存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲線方程(圖1)。對(duì)不同科間的植物種子平均大小進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果顯示，除杜英科、楝科、柿樹(shù)科和大戟科這4科植物種子大小差異顯著(P<0.05)外，其余22種植物種子大小差異不顯著(P>0.05)。

表1 26科植物種子大小(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤差)及重量分級(jí)

注：同列不同小寫(xiě)字母表示差異顯著(P<0.05)。

圖1 種子重量分級(jí)

2.2 種子大小與傳播方式和生活型的關(guān)系

不同植物的種子大小影響其傳播方式。本研究中132種植物其種子共包括7種傳播類(lèi)型，其中依靠NONE的植物有56種，依靠ENDO的植物有27種，依靠EXO的植物有27種，依靠WI的植物有11種，依靠B的植物有6種，依靠WA的植物有4種，依靠ANT的植物有1種。在這7種傳播方式中，依靠ENDO的植物平均種子大小最大，為150.00 g，依靠WI的植物平均種子大小最小，為0.09 g，二者相差1 600多倍。不同傳播方式的植物SM由大到小順序?yàn)椋篍NDO、B、WA、EXO、NONE、ANT、WI(圖2 A)。對(duì)不同傳播方式的植物平均種子大小進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果顯示，除ENDO外，其他6種傳播方式的植物種子大小差異不顯著(P>0.05)。

植物種子大小與其生活型之間關(guān)系密切。本研究中132種植物共分為4種不同的生活型，其中H類(lèi)植物108種，S類(lèi)植物13種，T類(lèi)植物10種，C類(lèi)植物1種，不同生活型的植物種子大小不同。T類(lèi)種子平均千粒重最大，為1 054.00 g；H植物種子平均千粒重最小，為1.00 g；二者相差1 000倍。種子平均重量由大到小依次為：T、S、C、H(圖2B)。對(duì)不同生活型的植物種子大小進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果顯示，除T類(lèi)植物外，其它3種生活型的植物平均種子大小差異不顯著(P>0.05)。

圖2 種子大小與傳播方式(A)和生活型(B)的關(guān)系

2.3 不同反芻動(dòng)物體重及其消化道傳播的種子大小

ENDO是植物種子傳播的一種重要方式。脊椎動(dòng)物能夠傳播較大的植物種子，種子在脊椎動(dòng)物消化道內(nèi)儲(chǔ)存至隨糞便排出，從而實(shí)現(xiàn)種子的遠(yuǎn)距離傳播。但脊椎動(dòng)物的體重大小與傳播的種子大小之間是否存在函數(shù)關(guān)系有待研究。本研究中共有22種反芻動(dòng)物攝食這132種植物種子，從而對(duì)這些植物種子進(jìn)行消化道傳播，其中家牛(Bostaurus)的體重最大，為800.00 kg，傳播種子大小為1.16 g，小麂(Muntiacusreevesi)的體重最輕，為13.50 kg，傳播種子大小為1.96 g，二者體重相差59倍，傳播的種子大小之間無(wú)顯著差異；赤鹿(Muntiacus)所傳播的植物種子平均重量最大，為3 500.00 g，白尾鹿(Odocoileus)所傳播的植物種子平均重量最小，為0.87 g，二者相差4 000倍,體重相差2倍多。通過(guò)對(duì)不同反芻動(dòng)物消化道傳播的植物種子平均大小進(jìn)行單因素方差分析，結(jié)果顯示，赤鹿、小羚羊(Muntiacus)、麂(Muntiacusmuntjak)和捻角羚(Tragelaphus)這4種反芻動(dòng)物所傳播的植物種子大小差異顯著(P<0.05)，其余18種反芻動(dòng)物所傳播的植物種子平均大小差異均不顯著(P>0.05)(表2)。且隨反芻動(dòng)物體重的增大，種子大小有減小的趨勢(shì)，且種子大小與反芻動(dòng)物體重之間具有形如y={(1.32+0.19)/[1+(x/22.77)3.49]}-0.19(R2=0.117)的函數(shù)關(guān)系(圖3)。相關(guān)分析結(jié)果顯示，不同種類(lèi)反芻動(dòng)物的體重與其消化道傳播的植物種子平均千粒重大小之間存在負(fù)相關(guān)性，但相關(guān)性不顯著(r=-0.078，P=0.23>0.05)。

表2 反芻動(dòng)物體重大小及其消化道傳播的種子大小

注：同列不同小寫(xiě)字母表示差異顯著(P<0.05)。

圖3 反芻動(dòng)物體重與其消化道傳播的種子大小的關(guān)系

3 討論

在植物諸多性狀中，種子大小是一個(gè)重要性狀，居于中心地位。一般認(rèn)為，種子大小在某一植物種內(nèi)是相對(duì)穩(wěn)定的，然而，與其他任何性狀一樣，種子大小無(wú)論是在種群之內(nèi)或種群之間，甚至是在同一個(gè)體所產(chǎn)生的種子之間都存在很大變異[34]。通過(guò)對(duì)132種植物種子大小變異的研究，發(fā)現(xiàn)這132種植物種子大小多集中在C級(jí)和D級(jí)之間，即以小種子居多，種子大小大體呈現(xiàn)正態(tài)分布[35]。這是由于在通常情況下，較小的種子能提高其后代在群落更新中的貢獻(xiàn)[36]。在植物繁殖過(guò)程中，植物會(huì)對(duì)種子大小做出選擇：產(chǎn)生小種子還是產(chǎn)生大種子。小種子擁有較多的數(shù)量和較遠(yuǎn)的傳播距離，大種子數(shù)目少，傳播距離短，但其萌發(fā)產(chǎn)生的幼苗競(jìng)爭(zhēng)力強(qiáng)[13]。由于植物繁殖投資相對(duì)有限，在環(huán)境脅迫下，植物的繁殖會(huì)受到種子大小數(shù)量權(quán)衡的影響，通過(guò)產(chǎn)生大而少的種子來(lái)增加子代的存活能力或者小而多的種子來(lái)分散脅迫傷害[37]。本研究發(fā)現(xiàn)這132種植物更傾向于后者，即產(chǎn)生數(shù)量較多的小種子，使子代拓展到更廣闊的生境中去。自然條件下，由于擴(kuò)散困難和自然選擇壓力的存在，使植物種子向著較小的方向進(jìn)化，相對(duì)于大種子而言，小種子更易擴(kuò)散，在種群繁衍過(guò)程中更具優(yōu)勢(shì)。此外，幼苗建植成功與否取決于種子能否在新生境中萌發(fā)和存活，小種子較強(qiáng)的擴(kuò)散能力使其在開(kāi)拓領(lǐng)地方面更具優(yōu)勢(shì)，并能充分利用環(huán)境中的資源[38]，這也是本研究中以小種子植物所占比例較高的原因。

種子大小與植物的生活型有顯著的相關(guān)性[39]，且比種子的散布特征和緯度等環(huán)境因子相關(guān)性要高[30]。一般認(rèn)為種子大小與植物的生活型呈正相關(guān)性，從H、S到T，種子大小有不斷增大的趨勢(shì)[39]。如有研究發(fā)現(xiàn)澳大利亞南威爾士半干旱植被中木本植物的種子比草本植物的種子要大[40]。本文通過(guò)對(duì)132種植物種子大小與生活型關(guān)系的研究發(fā)現(xiàn)，不同生活型的植物種子由大到小依次為：T、S、C、H，該結(jié)論與前面的研究結(jié)果一致。這一變化趨勢(shì)可以解釋為植株高度植物與植物生活型之間存在的關(guān)系密切[41]，即植物高度和植株生活型之間具有相當(dāng)大的重疊比例[38,40]，而草本類(lèi)植物一般比灌木類(lèi)植物矮小，所利用的資源不及喬木和灌木，產(chǎn)生的種子相對(duì)較小。這也是本研究中植物種子大小從喬木到草本逐漸減小的原因。

種子大小與種子傳播方式密切相關(guān)[43]。通過(guò)對(duì)132種植物的種子大小與其傳播方式的關(guān)系的研究發(fā)現(xiàn)，種子大小從依靠ENDO、B、WA、EXO、NONE、ANT到WI依次減小。一般而言，小種子具有較大的散布能力，在繁殖投資相同時(shí)小種子數(shù)量往往較多，且容易被生物或非生物等各種傳播媒介所攜帶和傳播[38]。脊椎動(dòng)物為媒介散布的物種種子比利用WI、EXO和NONE的物種種子重量要大。在澳大利亞干旱和半干旱生境中，ENDO的植物種子比EXO、NONE和WI的植物種子重量都要大[40,44]。Hammond通過(guò)對(duì)秘魯熱帶森林203種木本植物種子傳播方式的調(diào)查中發(fā)現(xiàn)哺乳動(dòng)物所傳播的植物種子重量最大，在其他熱帶叢林木本植物的研究中也得到類(lèi)似的結(jié)論[25]。這些研究結(jié)果與本研究結(jié)論一致。一般認(rèn)為，種子重量大于100.00 mg的種子依靠脊椎動(dòng)物的消化道傳播，種子重量小于0.10 mg的植物更傾向于無(wú)助力擴(kuò)散，重量介于二者之間的種子采用多種擴(kuò)散模式[45]。當(dāng)植物種子較大時(shí)，依靠風(fēng)或水等傳播媒介便顯得比較困難，由于Janzen-Connell效應(yīng)的存在，即母株的郁閉和母株附近存在大量的植物病原菌，使得母株附近種子和幼苗的死亡率特別高[46]，植物為了逃避母樹(shù)下的Janzen-Connell效應(yīng)，勢(shì)必要依賴食果動(dòng)物以獲得更遠(yuǎn)的傳播距離；再者，體型較大的動(dòng)物由于腸道平均滯留時(shí)間(mean retention time)較長(zhǎng)，能為種子提供更高的傳播效率[47,48]，這也是本研究發(fā)現(xiàn)依靠ENDO的植物所產(chǎn)生的種子較大的原因。

動(dòng)物在種子傳播過(guò)程中起到重要作用，ENDO是動(dòng)物傳播種子的一種重要方式。本研究中的132種植物中有27種依靠ENDO，占總物種數(shù)的20%。消化道傳播是指種子被食草(果)動(dòng)物所采食，經(jīng)過(guò)消化道作用以后，通過(guò)反芻或糞便排出體外的現(xiàn)象。尤其是后者，傳播距離較遠(yuǎn)，并且覆蓋種子的糞便能為種子提供天然保護(hù)層和萌發(fā)所需的各種營(yíng)養(yǎng)成分，對(duì)植物種群更新和植被恢復(fù)具有重要意義。ENDO的有效性是評(píng)估動(dòng)物對(duì)植物更新貢獻(xiàn)的關(guān)鍵指標(biāo)，包括傳播數(shù)量和傳播質(zhì)量2個(gè)方面[49]。種子大小是影響自身被草食動(dòng)物消化道作用后是否存在活力的關(guān)鍵因素。小種子比大種子在經(jīng)過(guò)消化道作用后更容易存活，一是因?yàn)樾》N子更容易在咀嚼過(guò)程中成功“逃逸”[50,51]，二是因?yàn)樾》N子通過(guò)消化道的速度快[52]，被反芻破壞的幾率小[53]。動(dòng)物體型大小是用來(lái)衡量其消化道傳播距離的主要因素之一[21]，體型較大的動(dòng)物擁有較長(zhǎng)的消化道和排泄系統(tǒng)，種子在腸道滯留時(shí)間較長(zhǎng)，故能為種子提供較長(zhǎng)的傳播距離，更利于種子逃避母樹(shù)下的Janzen-Connell效應(yīng)。如體型越大的新西蘭鳩(Hemiphaganovaeseelandiae)越能將植物種子傳播至更遠(yuǎn)的區(qū)域(約1.50 km)，使種子得到長(zhǎng)距離傳播[54]。相比而言，獸類(lèi)傳播質(zhì)量要高于鳥(niǎo)類(lèi)，這是因?yàn)轼B(niǎo)類(lèi)傾向于將種子排放在同種成樹(shù)下，而獸類(lèi)傾向于將種子定向排放在空曠地，因而更利于種子萌發(fā)[55]。但目前動(dòng)物體重與動(dòng)物所攝食的植物種子的大小之間的相關(guān)性尚不明確，本實(shí)驗(yàn)通過(guò)對(duì)22種不同體重的動(dòng)物以及它們所攝食的132種不同植物種子的大小之間進(jìn)行相關(guān)分析，結(jié)果表明動(dòng)物體重與其所攝食的種子大小之間存在不顯著的負(fù)相關(guān)性(r=-0.078，P=0.23>0.05)。這一結(jié)論有助于深入理解動(dòng)物對(duì)種子消化道傳播的機(jī)制，即動(dòng)物體重和種子大小之間并不存在一一對(duì)應(yīng)關(guān)系，不一定體型大的動(dòng)物就攝食大種子。

4 結(jié)論

通過(guò)對(duì)132種植物種子的大小與生活型、傳播方式及22種反芻動(dòng)物對(duì)其進(jìn)行消化道傳播的研究，主要結(jié)論如下：

(1)這132種植物其種子大小變化范圍較大，總體呈現(xiàn)正態(tài)分布的趨勢(shì)，種子大小多集中在0.10～10.00 g范圍之間，且種子大小和物種數(shù)之間存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲線方程。

(2)這132種植物可分為4種生活型，不同生活型的植物其種子大小不同，種子由大到小依次為：T、S、C、H。

(3)這132種植物種子共有7種傳播類(lèi)型，不同傳播方式的植物其種子大小不同，其中以消化道傳播的植物所產(chǎn)生的種子最大。通過(guò)對(duì)不同體重的反芻動(dòng)物與其消化道所傳播的種子大小之間的相關(guān)分析，結(jié)果表明動(dòng)物體重與種子大小之間存在顯著的負(fù)相關(guān)性，動(dòng)物體重和種子大小并不存在一一對(duì)應(yīng)的關(guān)系。