高 寒，陳 娟，王沛芳，王 超

農(nóng)藥污染土壤的生物強化修復(fù)技術(shù)研究進展①

高 寒，陳 娟*，王沛芳，王 超

(淺水湖泊綜合治理與資源開發(fā)教育部重點實驗室，河海大學，南京 210098)

生物強化作為一種新型、高效的生物修復(fù)技術(shù)在污染環(huán)境治理中具有獨特優(yōu)勢。針對目前土壤農(nóng)藥污染現(xiàn)狀，本文介紹了土壤微生物修復(fù)方法中的生物強化技術(shù)的概念及內(nèi)涵，探討了在污染土壤環(huán)境中影響生物強化修復(fù)效率的生物及非生物因素，重點闡述了生物強化技術(shù)在4大類農(nóng)藥(有機氯類、有機磷類、擬除蟲菊酯類殺蟲劑和三嗪類除草劑)污染土壤修復(fù)中的研究進展及應(yīng)用實例，并提出生物強化技術(shù)面臨的問題和未來研究方向。

農(nóng)田土壤；農(nóng)藥污染；生物強化；修復(fù)

自20世紀90年代開始，農(nóng)藥使用量在全球范圍內(nèi)呈快速上升趨勢。1991年，我國農(nóng)藥使用總量(商品量，下同)為76.53萬t，2013年迅速增長到180.19萬t，增長了135.5%，年均增長率高達7.4%。在農(nóng)藥使用量快速增長的同時，中國農(nóng)藥的施用強度也在不斷增加。截至2013年，我國單位面積農(nóng)藥施用量是世界平均水平的2.5倍[1]。據(jù)統(tǒng)計，農(nóng)田中施用的農(nóng)藥量僅有30% 左右附著在農(nóng)作物上，其余都擴散到土壤和大氣中，導(dǎo)致土壤中農(nóng)藥殘留量增加，造成嚴重的農(nóng)田土壤農(nóng)藥污染[2]。有機氯類農(nóng)藥是一種具有難降解性、高生物累積性、半揮發(fā)性和高毒性的持久性有機污染物。盡管有機氯類農(nóng)藥在大多數(shù)國家已禁止使用，但其高歷史殘留仍是亟待解決的環(huán)境問題。有機磷類、擬除蟲菊酯類農(nóng)藥應(yīng)用廣泛，且因與土壤有較強的結(jié)合能力而極易在土壤中殘留。有機磷類農(nóng)藥在土壤的結(jié)合殘留高達26% ~ 80%，而擬除蟲菊酯類農(nóng)藥的結(jié)合殘留量達36% ~ 54%。近年來，除草劑需求量增大，約占農(nóng)藥產(chǎn)量比重的1/3[3]。這些農(nóng)藥的大量生產(chǎn)、不合理施用和濫用所造成的土壤污染問題日益凸顯，進而影響農(nóng)產(chǎn)品品質(zhì)和人類健康[4]。隨著人們對農(nóng)產(chǎn)品安全和品質(zhì)需求的提升，土壤農(nóng)藥污染的治理與修復(fù)已受到廣泛重視，對經(jīng)濟型、高效型農(nóng)藥污染土壤修復(fù)技術(shù)的研究已成為環(huán)境科學領(lǐng)域的研究熱點。

目前，農(nóng)藥污染土壤的修復(fù)方法主要有物理法、化學法和生物法等[5-6]。盡管物理法和化學法具有周期短、修復(fù)效率高等優(yōu)點，但工程量較大、費用高、易產(chǎn)生二次污染，且對于低殘留的農(nóng)藥污染土壤適用性差，很難大規(guī)模應(yīng)用到實際污染土壤治理中[7]。而生物修復(fù)因具有經(jīng)濟低耗、適用范圍廣、無二次污染、對環(huán)境擾動性小等優(yōu)點在農(nóng)藥污染土壤治理中具有巨大應(yīng)用潛力[8]。其中，生物強化作為一種新興的生物修復(fù)技術(shù)在污染環(huán)境治理中具有改善環(huán)境修復(fù)能力、高效降解污染物、提高處理負荷等優(yōu)勢[9-10]。本文介紹生物強化技術(shù)的概念及內(nèi)涵，探討影響生物強化修復(fù)效率的環(huán)境因素，闡述生物強化技術(shù)在4大類農(nóng)藥(有機氯類、有機磷類、擬除蟲菊酯類殺蟲劑和三嗪類除草劑)污染土壤修復(fù)中的研究進展，并提出生物強化技術(shù)面臨的問題和進一步研究的方向。

1 生物強化技術(shù)的概念及內(nèi)涵

生物強化技術(shù)是向特定環(huán)境體系中(例如土壤、活性污泥、沉積物、水體等)投加功能微生物，用來去除有機污染物的一項新型生物修復(fù)技術(shù)。該技術(shù)基于微生物可利用有機污染物作為生長所需物質(zhì)，將具有特定功能的微生物投入傳統(tǒng)生物處理系統(tǒng)中，從而增加功能微生物的生物量、強化有機物降解能力、提高降解速率，最終達到去除某一特定環(huán)境中難降解有機污染物的目的[11]。一般適用于污染區(qū)域內(nèi)土著微生物群代謝能力不足以降解目標污染物或者土著微生物群無法降解目標污染物等情況[9-10]。針對如今農(nóng)田土壤的農(nóng)藥污染問題，生物強化技術(shù)可通過向土壤環(huán)境中投放經(jīng)過篩選的、對目標污染物具有高效降解能力的細菌、真菌或其菌群來增強土壤環(huán)境體系對污染物的代謝潛力[12]。

適合應(yīng)用于生物強化技術(shù)的菌種應(yīng)滿足以下條件：降解效率高、擴繁速度快、易培養(yǎng)、對高濃度污染物具有強耐受性并可以在多種環(huán)境條件下生存[10,13-14]。高效降解菌種主要有3種來源：土著菌種、外來菌種和基因工程菌種。土著菌種修復(fù)方法是從受污染的環(huán)境中分離得到對某種污染物具有降解能力的微生物，經(jīng)富集培養(yǎng)后重新投放入同一地域，相比原始土著微生物，此類菌種對污染物的降解能力顯著提高[15]。外來菌種修復(fù)方法是當土著菌群無法良好發(fā)揮作用時，將其他地域中的高效降解菌種引入到待修復(fù)區(qū)域并使其發(fā)揮作用[16]。基因工程菌修復(fù)方法主要是通過質(zhì)粒轉(zhuǎn)化、基因重組和原生質(zhì)體融合3種方法構(gòu)建具有特異性降解能力的功能菌種。相比普通菌種，此類菌種的污染修復(fù)能力、對污染環(huán)境的耐受能力均明顯提高[17]。

現(xiàn)有的農(nóng)藥高效降解菌大都是從受農(nóng)藥污染的土壤、污泥或是廢水中分離，再經(jīng)富集培養(yǎng)以后獲得的，分析菌種的降解性能后，將其引入待修復(fù)區(qū)域(圖1)。在降解菌實際應(yīng)用時，通常以菌劑形式投加到待修復(fù)環(huán)境中。這種降解菌劑是將多種降解菌按特定比例混合制成的粒狀或粉末狀固體，其中還含有無機營養(yǎng)物可供降解菌生長與增殖[18]。在降解菌劑施用后，所含的降解菌種可以將有機污染物降解、轉(zhuǎn)化、降低毒性，同時降解菌不斷增殖，進而提高其降解能力[19]。這種修復(fù)方法效率高、二次污染程度小，具有廣闊的應(yīng)用前景。近年來，基于高效降解菌的生物強化技術(shù)已被應(yīng)用于多種農(nóng)藥污染土壤的修復(fù)中，包括有機氯類農(nóng)藥、有機磷類農(nóng)藥、擬除蟲菊酯類農(nóng)藥、三嗪類除草劑等。

2 生物強化技術(shù)修復(fù)農(nóng)藥污染土壤的影響因素

在生物強化技術(shù)實際應(yīng)用于農(nóng)藥污染土壤修復(fù)時，多種因素可影響其修復(fù)效果。這些影響因素主要分為兩類：生物因素和非生物因素，具體包括降解菌接種量[20-22]、溫度[ 20,23]、土壤水分[24-25]、土壤pH[20, 26-27]、土壤有機物含量[20, 28]及初始農(nóng)藥含量[29]等。

圖1 農(nóng)藥污染地生物強化降解菌篩選應(yīng)用流程

在生物因素方面，降解菌的接種量是最重要的影響因素之一。將外源降解菌加入到待修復(fù)土壤中后，土著菌與其競爭營養(yǎng)物質(zhì)，導(dǎo)致土壤中降解菌數(shù)量下降[21]。接種量不足會降低降解菌的降解效率，而過量接種則造成菌株浪費和成本提高。因此，確定適宜的降解菌接種量是生物強化技術(shù)應(yīng)用的關(guān)鍵。已有研究發(fā)現(xiàn)，當降解菌接種量小于104cells/g土時，僅有少量降解菌在初始營養(yǎng)競爭中存活并在農(nóng)藥降解中發(fā)揮作用[29]。Singh等人[30]分離得到有機磷農(nóng)藥毒死蜱降解菌sp.，在毒死蜱初始含量為35 mg/kg土情況下，當該降解菌的接種量高于105cells/g土時，毒死蜱降解迅速、效果明顯；當接種量低于103cells/g土時并無降解效果。Karpouzas和Walker[20]在研究epI降解有機磷農(nóng)藥滅線磷時發(fā)現(xiàn)，在農(nóng)藥初始含量為10 mg/kg土情況下，當接種量為106cells/g土時，僅需4 d即可將滅線磷完全降解；當接種量為105或104cells/g土時，滅線磷的降解速率明顯下降；當接種量為103cells/g土時，降解菌并沒有發(fā)揮有效的降解作用。王光利等人[22]研究sp. strain D-2對新型殺蟲劑啶蟲脒污染土壤的修復(fù)效果時發(fā)現(xiàn)，在農(nóng)藥初始含量為50 mg/kg情況下，當接種量為2×105cfu/g或2×106cfu/g時，啶蟲脒的完全降解需要7 d時間；但接種量為2×108cfu/g時，僅需3 d啶蟲脒的降解率就可達97.8%。綜上，在考慮經(jīng)濟因素的基礎(chǔ)上，目前普遍認為實現(xiàn)農(nóng)藥污染物高效降解的最佳接種量為(106~1010)cells/g 土[20, 22, 30]。

在非生物因素方面，土壤pH不僅影響污染土壤中農(nóng)藥的穩(wěn)定性，還會影響降解菌的活性和降解效率[31-32]。洪源范等人[27]在研究甲氰菊酯降解菌sp. JQL4-5時發(fā)現(xiàn)，當初始農(nóng)藥含量為20 mg/kg土時，在酸性土壤中(pH 3.5 ~ 4.5)該菌株生長受到低pH抑制，其生物強化作用很弱；在中性土壤中(pH 6.5 ~ 7.5)生物強化效果最佳，如pH為7.5時甲氰菊酯在第12天時被完全降解；堿性環(huán)境下甲氰菊酯易分解，在pH 8.5、9.5的土壤中，由于其自身分解的影響，生物強化效果在6 d后開始下降。Li等人[33]研究了不同土壤pH條件下降解菌sp. Dsp-2的生物強化效果，發(fā)現(xiàn)降解菌在pH 4.8和 pH 8.7的土壤中對毒死蜱(初始含量100 mg/kg土)的7.0 d降解率分別為58.1% 和98.7%。在另一項關(guān)于毒死蜱降解的研究中，Yang等人[34]向毒死蜱初始含量為100 mg/kg的土壤中加入毒死蜱降解菌sp. YC-1，在pH從4.3增加到7.0的過程中毒死蜱的降解率逐漸提高；當pH 7.0 ~ 8.4時，毒死蜱降解率并無明顯變化。以上研究表明，相比低pH的酸性土壤，中性或弱堿性土壤更有利于農(nóng)藥降解菌發(fā)揮降解作用，這可能是因為偏酸性土壤環(huán)境會降低一些微生物(尤其是細菌)的活性[35]。

除土壤pH以外，土壤溫度、含水量、有機物含量等非生物因素也會影響污染土壤的生物強化效率。在溫度方面，Hong等人[21]發(fā)現(xiàn)有機磷農(nóng)藥殺螟松降解菌sp. FDS-1在30℃時其降解效果最佳，在20℃以及40℃時降解速率相對較低(初始農(nóng)藥含量為50 mg/kg土)。Karpouzas和Walker[20]對降解菌epI降解滅線磷的研究結(jié)果表明，初始農(nóng)藥含量10 mg/kg土情況下，相比溫度為5℃時，該降解菌在20℃或35℃時對滅線磷的降解速率顯著提高。一般認為利用降解菌進行的生物強化修復(fù)最佳溫度范圍為25 ~ 35 ℃，這是由于在此溫度范圍內(nèi)最適宜微生物活動，溫度過高或過低微生物活性均會下降，影響降解菌發(fā)揮作用[36]。在土壤含水量方面，Singh等人[30]研究降解菌sp. 降解毒死蜱時發(fā)現(xiàn)，在農(nóng)藥初始含量為35 mg/kg土情況下，當土壤含水量低于30% 時，農(nóng)藥降解速率緩慢；當土壤含水量高于40% 時，農(nóng)藥降解效果較好，此時若增加含水量，農(nóng)藥降解效果無顯著變化。石利利等人[25]選用含水量為50% 以及150% 的兩種土壤，研究sp. DLL-1對甲基對硫磷農(nóng)藥(初始含量為45 mg/kg土)的降解效果，結(jié)果發(fā)現(xiàn)24 h后兩種土壤中甲基對硫磷的降解率均高于95%，表明高含水量有利于提高生物強化效率。在土壤有機物含量方面，Karpouzas和Walker[20]研究發(fā)現(xiàn)，在初始農(nóng)藥含量為10 mg/kg土情況下，當土壤有機物含量較低時，降解菌epI對滅線磷的降解速率較快；而降解速率隨有機物含量增高而下降。這可能是由于低有機質(zhì)土壤對有機物的吸附能力較低，有利于提高農(nóng)藥的生物可利用性；反之，高有機質(zhì)土壤吸附能力較強，農(nóng)藥的生物可利用性低，降低了降解菌對農(nóng)藥的生物去除效率。

在實際應(yīng)用中，生物強化技術(shù)大多將農(nóng)藥降解菌制成降解菌劑，將其大面積噴灑于農(nóng)田土壤中。此方法既無法保證降解菌在原位修復(fù)中的生物活性，也無法將菌劑在待修復(fù)區(qū)域固定，對農(nóng)藥的去除效率具有一定影響。侯少鋒[37]研究溴氰菊酯降解菌劑原位修復(fù)效果時發(fā)現(xiàn)，溴氰菊酯的田間殘留雖比室內(nèi)試驗低，但噴灑菌劑后其降解率遠低于室內(nèi)試驗結(jié)果，推測為天氣等環(huán)境因素所致。因此菌劑固定裝置的設(shè)計與應(yīng)用在農(nóng)藥污染土壤的原位修復(fù)中顯得尤為重要。

此外，生物強化修復(fù)時所添加的降解菌有時僅能將農(nóng)藥降解成中間產(chǎn)物，并不能完全將其礦化，中間產(chǎn)物具有毒性且會抑制降解菌的生長，降低其降解效率，成為影響生物強化的另一重要因素[38]。為解決這一問題，一方面可采用連續(xù)生物強化的方法，即根據(jù)特定農(nóng)藥污染物的降解途徑，重復(fù)多次接種降解菌；另一方面可將高效降解菌固定于某些特定的載體材料上，以提高降解菌應(yīng)對變化環(huán)境的能力，提高引入降解菌的生存能力和降解活性[39-40]。

3 生物強化技術(shù)在農(nóng)藥污染土壤修復(fù)中的應(yīng)用

3.1 有機氯農(nóng)藥污染土壤的生物強化技術(shù)研究

有機氯農(nóng)藥是一種毒性高、殘留度高、對環(huán)境危害大的持久性有機污染物。雖然很多國家已經(jīng)禁用此類農(nóng)藥，但由于其化學性質(zhì)穩(wěn)定、半衰期較長，這類農(nóng)藥在土壤中被廣泛檢出，對自然環(huán)境、動植物乃至人類健康具有潛在威脅，因此其修復(fù)技術(shù)備受關(guān)注。

滴滴涕(DDT)是一種被禁用多年，但在環(huán)境中仍有高殘留度的有機氯農(nóng)藥，其化學名稱為雙對氯苯基三氯乙烷[41]。對DDT污染土壤的修復(fù)一直是研究熱點和難點，近年來人們嘗試利用生物強化修復(fù)方法來降低其環(huán)境殘留。Fang等人[23]將DDT降解菌sp. strain D-6接種于污染土壤中，60 d后土壤中o,p’-DDT和p,p’-DDT含量分別為0.014和0.007 mg/kg，明顯低于未接種土壤的o,p’-DDT (0.021 mg/kg土壤)和p,p’-DDT含量(0.009 mg/kg)。此外，Purnomo等人[42]研究了真菌對DDT的降解能力，發(fā)現(xiàn)3種褐腐真菌、和引入經(jīng)滅菌的DDT污染土壤后，DDT的降解率分別為41%、15% 和9%；而在未經(jīng)滅菌的另一實驗組中、和對于DDT的去除率分別為43%、32% 和29%，這說明引入的真菌與土著降解菌可協(xié)同增強生物強化的修復(fù)效果。潘淑穎等人[43]研究表明對DDT具高耐受性的sp.和白腐真菌在不加入有機質(zhì)時，21 d后對DDT的降解率均達到83%(DDT初始含量為220.3 mg/kg)；在向土壤中加入有機質(zhì)后，白腐真菌降解DDT的效果更加顯著并表現(xiàn)出較好的環(huán)境適應(yīng)性，說明土壤有機質(zhì)含量是影響白腐真菌對DDT降解效率的重要因素。

在基因工程菌方面，Gao等人[44]從土著DDT降解菌sp. D-6中提取調(diào)控降解效率的質(zhì)粒pDOD，轉(zhuǎn)化TG1，重組構(gòu)建特異性降解DDT的基因工程菌TG1 (pDOD)；將TG1 (pDOD)接種于污染土壤210 d后，DDT去除率達到50.7%(初始農(nóng)藥含量為0.6 mg/kg)，而在未接種的土壤中去除率僅為16.2%(初始農(nóng)藥含量為0.8 mg/kg)；同時，土壤中微生物豐度在接種基因工程菌第15天時為2×104cfu/g土，而在第210天后增長至4×107cfu/g土。這說明利用基因重組技術(shù)制備基因工程菌在修復(fù)DDT污染土壤中可發(fā)揮重要作用。

另一類環(huán)境殘留量較高的有機氯農(nóng)藥是六六六(HCH)及其異構(gòu)體，HCH的化學名稱為六氯環(huán)己烷。我國曾大規(guī)模使用HCH作為殺蟲劑，對農(nóng)田土壤環(huán)境造成大面積污染。雖然我國已于1983年禁止生產(chǎn)HCH，但由于其高毒性、化學性質(zhì)穩(wěn)定、難降解等特點，目前我國部分區(qū)域農(nóng)田土壤中的HCH殘留量依然很高，是土壤農(nóng)藥污染修復(fù)的重要方面。工業(yè)生產(chǎn)的HCH(t-HCH)中主要包含α、β、γ、δ四種異構(gòu)體，其中α-HCH占67% ~ 70%、β-HCH占5% ~ 6%、γ-HCH占13% ~ 15%、δ-HCH占6%[45]。Garg等人[46]馴化獲得可降解t-HCH的菌群，該菌群的優(yōu)勢菌種為sp. UM1、lucknowense F2、chinhatense IP26、sp. HDIPO4和indicum B90A。在將該降解菌群加入受t-HCH污染的滅菌土壤(初始含量為5 mg/g)30 d后，t-HCH的去除率達到65%；而在未滅菌的土壤中接種該菌群30 d后，t-HCH的去除率達到62%。

在HCH的4種異構(gòu)體中，γ-HCH是有機氯農(nóng)藥林丹的主要成分。與DDT和六六六相同，林丹作為毒性較高的持久性有機污染物，已被多個國家限制或禁止使用，但其環(huán)境殘留問題同樣非常嚴重[47]。Abhilash等人[48]從生長于受林丹污染土壤的植物根際分離得到、、、spp.，這4個菌株可以用來提高土壤微生物對林丹的分解代謝能力，用林丹含量為5、50、100 mg/kg的污染土壤來模擬低、中、高程度污染，發(fā)現(xiàn)spp.加入45 d后對林丹含量為5、50 mg/kg土壤的降解率分別達100% 和70%。Boltner等人[49]研究表明spp.可有效提高土壤中林丹降解率，這是由于該屬細菌可以生長于植物根部并參與植物的根際修復(fù)。植物根部所釋放的分泌物可促進細菌生長和代謝活性，從而提高農(nóng)藥污染修復(fù)效果。

除上述農(nóng)藥外，生物強化技術(shù)還應(yīng)用于有機氯農(nóng)藥硫丹的污染土壤修復(fù)中。Odukkathil和Vasudevan[50]利用可產(chǎn)生表面活性劑的3株細菌(I GV 34、II GV 36 和GV 47)組成的菌群修復(fù)受硫丹污染的土壤(α-硫丹和β-硫丹初始含量分別為0.6 ~ 3.4 mg/g和0.3 ~ 3.1 mg/g)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)污染土壤中α-硫丹和β-硫丹在25 d后被完全去除。另一研究中，Arshad等人[51]發(fā)現(xiàn)在土壤勻漿中接種硫丹降解菌可大大提高環(huán)境中硫丹的去除率。

3.2 有機磷農(nóng)藥污染土壤的生物強化技術(shù)研究

由于20世紀有機氯農(nóng)藥的使用在多個國家地區(qū)受到限制，隨著農(nóng)藥的不斷發(fā)展，有機磷農(nóng)藥逐步進入市場，并成為現(xiàn)今使用最廣泛的農(nóng)藥品種。

毒死蜱是使用較廣泛的有機磷農(nóng)藥。在利用生物強化技術(shù)修復(fù)毒死蜱污染土壤方面，Yang等人[52]發(fā)現(xiàn)菌株sp. YC-1可以毒死蜱作為唯一碳源和磷源，將毒死蜱水解為3,5,6-三氯吡啶-2-酚(TCP)；將該菌株接種于毒死蜱初始含量為100 mg/kg的土壤15 d后，毒死蜱去除率達到100%，然而在未接種降解菌的對照組土壤中降解率僅為24%。Li等人[33]研究了毒死蜱降解菌sp. Dsp-2的生物修復(fù)效果，發(fā)現(xiàn)在毒死蜱含量為100 mg/kg的土壤中接種該降解菌7 d后毒死蜱去除率達90%，30 d后達98%。Lakshmi等人[53]篩選獲得4株可降解毒死蜱的細菌(，，和)，將他們分別接種于毒死蜱含量為50 mg/kg的土壤中，30 d后毒死蜱去除率為85% ~ 92%，而在未接種的對照組土壤中，毒死蜱30 d去除率僅為34%；在這4株降解菌中，只有可以在20 d內(nèi)將部分毒死蜱分解為中間產(chǎn)物TCP，并且能夠在30 d內(nèi)將TCP完全降解。

甲基對硫磷作為另一種常用的有機磷農(nóng)藥，如何利用生物強化技術(shù)對其污染土壤進行修復(fù)也是目前關(guān)注的問題。Wang等人[54]研究發(fā)現(xiàn)相比未接種降解菌的對照組，將甲基對硫磷降解菌sp. strain WBC-3接種于污染土壤后(甲基對硫磷初始含量為0.536 mg/g)，甲基對硫磷僅用13 d即可完全降解，降解效率顯著提高，表明利用生物強化技術(shù)接種特異性降解菌對于去除甲基對硫磷具有重要作用。趙倩等人[55]研究生物強化技術(shù)在竹林土壤中對甲基對硫磷的應(yīng)用效果，土壤中甲基對硫磷初始含量為15 mg/kg，接種降解菌sp. DLL-1 5 d后表層土壤中甲基對硫磷的去除率為88.6%，而10 d后去除率達到98.8%；該結(jié)果表明sp. DLL-1可有效降解甲基對硫磷，但該菌株去除農(nóng)藥速率隨時間明顯減緩，這可能是由于在后期低含量農(nóng)藥殘留時，降解菌優(yōu)先利用土壤中其他有機物作為能源生長，進而導(dǎo)致農(nóng)藥去除速率降低。

針對有機磷農(nóng)藥殺螟硫磷，人們也對其污染土壤進行了生物強化修復(fù)效果的評估。Hong等人[21]將殺螟硫磷降解菌sp. FDS-1接種于受該農(nóng)藥污染的土壤中(農(nóng)藥初始含量為50 mg/kg)，發(fā)現(xiàn)降解菌接種量對土壤中殺螟硫磷的去除效果影響較大，確定較為合適的接種量為2×106cfu/g土，在此接種量下3 d內(nèi)可將97.6% 的殺螟硫磷轉(zhuǎn)化為其主要代謝產(chǎn)物3-甲基-4-硝基苯酚(MNP)，并在15 d內(nèi)將MNP降解完全；而未接種降解菌的對照組土壤在15 d內(nèi)僅有30.4% 的殺螟硫磷被去除，且其大部分被轉(zhuǎn)化為中間產(chǎn)物MNP。

此外，生物強化技術(shù)在實際應(yīng)用時經(jīng)常出現(xiàn)降解菌存活率低、降解活性差等情況，為解決這一問題，人們嘗試將將植物修復(fù)與微生物修復(fù)相結(jié)合，以提高降解菌的豐度和活性。例如，Yang等人[56]在修復(fù)毒死蜱污染土壤時發(fā)現(xiàn)，在接種毒死蜱降解菌DSP3的土壤中種植甘藍或黑麥草，可顯著加快毒死蜱降解；當在毒死蜱初始含量為50 mg/kg的污染土壤中種植甘藍時，接種降解菌DSP3，12 d后毒死蜱被完全降解，而未種植物土壤中僅有22% 的毒死蜱被降解。

3.3 擬除蟲菊酯類農(nóng)藥污染土壤的生物強化技術(shù)研究

擬除蟲菊酯類農(nóng)藥具有高度疏水性，可與土壤顆粒及有機物緊密結(jié)合，容易下滲對地下水造成污染[57]。氯氰菊酯、甲氰菊酯、溴氰菊酯、氰戊菊酯和聯(lián)苯菊酯都屬于擬除蟲菊酯類農(nóng)藥，對土壤中這幾種農(nóng)藥的生物強化去除技術(shù)研究進展做如下介紹。

Akbar等人[58]研究發(fā)現(xiàn)在氯氰菊酯含量為200 mg/kg的土壤中接種降解菌MCm5、FCm9或sp. RCm6，接種量為1×107cells/g土的情況下，在第42天土壤中氯氰菊酯總?cè)コ蕿?0% ~ 100%；而對于未接種降解菌的對照組土壤，第42天的去除率僅為44%。Akbar等人[59]的研究結(jié)果表明，JCm2、JCm1和sp. 3株細菌對土壤中氯氰菊酯也具有高效降解能力。

Chen等人[60]研究了降解菌sp. DG-02對受甲氰菊酯污染土壤的生物強化效果，發(fā)現(xiàn)該降解菌可顯著提高土壤中甲氰菊酯的去除率；當土壤中甲氰菊酯初始含量為50 mg/kg時，利用生物強化技術(shù)可將甲氰菊酯在土壤中的半衰期從37.1 d縮短至5.4 d。此外，Hong等人[61]將編碼甲基對硫磷水解酶的基因轉(zhuǎn)入甲氰菊酯降解菌sp. JQL4-5的染色體中，構(gòu)建基因工程菌，結(jié)果表明該工程菌對甲氰菊酯與甲基對硫磷均具有降解作用。

在溴氰菊酯的生物強化應(yīng)用方面，Cycoń等人[62]利用兩株(DeI-1和DEI-2)去除土壤中溴氰菊酯，發(fā)現(xiàn)在接種兩種降解菌的土壤中，農(nóng)藥降解率均大幅提升(溴氰菊酯初始含量為100 mg/kg)；試驗結(jié)束時，接種DeI-1和DEI-2的土壤中，溴氰菊酯的去除率分別為61% ~ 82% 和70% ~ 92%，而未接種降解菌的對照組中溴氰菊酯去除率為41.8% ~ 59.8%。這項研究表明在溴氰菊酯的生物強化去除中具有應(yīng)用潛力。

Chen等人[63]發(fā)現(xiàn)利用降解菌sp. ZS-S-01的生物強化技術(shù)是去除土壤中氰戊菊酯及其水解產(chǎn)物3-苯氧基苯甲酸的有效方法，其試驗結(jié)果表明，向污染土壤(初始含量為50 mg/kg)中接種該降解菌9 d后氰戊菊酯的去除率為93.4%，未接種的對照組中降解率僅為28.7%；同時，接種降解菌的土壤中氰戊菊酯的水解產(chǎn)物3-苯氧基苯甲酸在10 d內(nèi)去除率達81.4%，而對照組中只有9.7%。

在生物強化應(yīng)用中大都使用細菌作為降解菌，實際上，真菌對去除環(huán)境中農(nóng)藥殘留也具有一定的作用。研究表明，真菌對農(nóng)藥的去除能力主要來源于其木質(zhì)素降解酶，因此真菌可以對眾多農(nóng)藥或毒劑產(chǎn)生非常有效的降解作用[64]。Chen等人[65]對真菌ZS-02生物強化修復(fù)聯(lián)苯菊酯污染土壤的研究結(jié)果表明，在初始污染物含量為50 mg/kg的土壤中，接種該真菌10 d后聯(lián)苯菊酯的去除率達75%；而未接種該真菌的對照組土壤中，聯(lián)苯菊酯的降解率僅為8.4%，這充分說明某些真菌在生物強化去除農(nóng)藥中可發(fā)揮重要作用。

3.4 三嗪類除草劑污染土壤的生物強化技術(shù)研究

目前已有多項利用生物強化技術(shù)去除土壤中三嗪類除草劑的研究。Morgante等人[66]研究三嗪類除草劑西瑪津降解菌sp. strain MHP41的生物強化效果，結(jié)果表明，在未被污染的土壤中，加入10 mg/kg西瑪津并接種降解菌，28 d后西瑪津去除率達89%；而未接種降解菌的對照組土壤中西瑪津去除率僅為55%。對于長期污染土壤，降解菌的接種使土壤中所含西瑪津的去除速率顯著增加，同時改變了土壤中原有微生物的群落結(jié)構(gòu)。Wan等人[67]研究利用生物強化技術(shù)將西瑪津降解菌sp. SD1加入西瑪津初始含量為100 mg/kg的土壤后發(fā)現(xiàn)，降解菌SD1的加入顯著提高了6 d內(nèi)土壤中西瑪津的去除率，但這種生物強化去除效率受土壤營養(yǎng)水平的影響，如過高的無機氮水平會抑制降解菌對西瑪津的降解效果。Guo等人[68]利用sp. SD1研究尿素對生物強化去除西瑪津的影響時發(fā)現(xiàn)，低含量尿素(200 mg/kg)可提高西瑪津的降解率，但當尿素含量高達1 000 mg/kg時會抑制生物強化進程。

針對除草劑阿特拉津污染土壤的生物修復(fù)技術(shù)研究表明，生物強化技術(shù)與生物刺激技術(shù)相結(jié)合可以更好去除土壤中農(nóng)藥污染殘留。生物刺激是指向微生物生存環(huán)境中添加適合劑量的營養(yǎng)物質(zhì)，以為微生物創(chuàng)造良好環(huán)境條件，提高微生物的代謝能力，最終加快微生物對目標污染物的去除速率[69]。Lima等人[70]的研究表明，當土壤中添加的阿特拉津含量為其推薦施用劑量的200倍時，單獨利用生物強化技術(shù)可在8 d內(nèi)去除污染土壤中79% 的阿特拉津；而將生物強化與生物刺激技術(shù)結(jié)合，向土壤環(huán)境中額外添加4.8 mg/kg的檸檬酸鹽時，阿特拉津去除率提高到87%。這說明生物強化與生物刺激相結(jié)合可有效提高修復(fù)效率。Wang等人[71]研究發(fā)現(xiàn)降解菌sp. strain DAT1可高效去除農(nóng)田土壤中阿特拉津殘留，向初始污染含量400 mg/kg的土壤中接種該降解菌3 d后阿特拉津去除率達90%。此外，Wang等人[71]還利用末端限制性片段長度多態(tài)性分析技術(shù)(TRFLP)監(jiān)測阿特拉津污染土壤中接種菌的活性及代謝潛能，同時利用熒光定量PCR技術(shù)監(jiān)測降解基因、和的表達，結(jié)果表明降解基因豐度及降解菌sp. strain DAT1的相對豐度隨生物強化的處理時間延長呈連續(xù)增長趨勢。

除上述兩種三嗪類除草劑外，Silva等人[72]已將細菌TC1成功應(yīng)用于除草劑特丁津污染土壤的修復(fù)中，結(jié)果表明，將TC1接種于特丁津含量為3.8 mg/kg的土壤后，污染土壤中的特丁津可在3 d內(nèi)快速降解，其去除率達95%；而未接種降解菌的土壤中特丁津在第14天的殘留量仍高達70%。

4 結(jié)語

隨著農(nóng)業(yè)需求的快速增長，農(nóng)藥施用量大大增加，我國農(nóng)田土壤受農(nóng)藥污染也隨之日益加重，如不及時治理修復(fù)，殘留于土壤中的農(nóng)藥會隨土壤下滲水進入地下水，造成更為嚴重的水體污染，對生態(tài)系統(tǒng)和人類健康造成潛在危害。治理土壤農(nóng)藥污染在進行源頭控制、低毒性替代品研發(fā)以及常規(guī)物理化學法修復(fù)時，應(yīng)充分發(fā)揮生物強化技術(shù)在污染土壤修復(fù)中的優(yōu)勢，使生物強化技術(shù)與其他修復(fù)方法有效結(jié)合，提高生物強化對農(nóng)藥污染的去除效率，改善土壤環(huán)境質(zhì)量。綜合現(xiàn)有研究成果和不足，未來對生物強化修復(fù)技術(shù)的研究可在以下方面展開：①提高降解菌對農(nóng)藥的降解能力，馴化分離或利用基因工程構(gòu)建廣譜性降解菌，使其在多種農(nóng)藥污染的土壤環(huán)境中發(fā)揮修復(fù)作用。②目前降解菌向土壤中的投加方法多為直接噴灑法，此方法存在很多弊端，既不能準確控制降解菌投加位置也無法保證降解菌在土壤環(huán)境中的代謝活性。為解決這一技術(shù)弊端，可通過設(shè)計研究菌劑固定裝置，將降解菌有效固定于待修復(fù)區(qū)域，提高其環(huán)境適應(yīng)能力。③將生物強化技術(shù)與其他修復(fù)方法相結(jié)合以提高修復(fù)效率。例如，向土壤中添加適合的營養(yǎng)物質(zhì)或采用植物-微生物聯(lián)合修復(fù)方法，為微生物提供穩(wěn)定的生存條件，加強土著降解菌與外來降解菌種的代謝能力，激發(fā)微生物對農(nóng)藥的降解潛能，提高其對重污染區(qū)域的修復(fù)能力。④重點研究生物強化原位修復(fù)土壤污染的實際應(yīng)用方法，促使其大范圍推廣使用，并使其市場化、商品化等。

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Bioaugmentation Remediation of Pesticide-contaminated Soil: A Review

GAO Han, CHEN Juan*, WANG Peifang, WANG Chao

(Key Laboratory of Integrated Regulation and Resource Development on Shallow Lakes of Ministry of Education, Hohai University, Nanjing 210098, China)

Bioaugmentation, a new and efficient bioremediation technology, has unique advantages in the treatment of contaminated soils. In view of the current situation of pesticides-contaminated soils, this paper introduces the bioaugmentation and its application in degrading pesticides and analyzes the biotic and abiotic factors that influence bioaugmentation. Special attention is paid to research progresses and application of bioaugmentation in the remediation of the soils contaminated by organochlorinated, organophosphorus, pyrethroids and triazine pesticides. The countermeasures to the problems of bioaugmentation as well as the further research direction are put forward.

Farmland soil; Pesticide contamination; Bioaugmentation; Remediation

國家自然科學基金委創(chuàng)新群體項目(51421006)、國家自然科學基金重點項目(41430751)、國家自然科學基金面上項目(51779077)、國家自然科學基金重大研究計劃培育項目(91747104)、中央高?？蒲谢緲I(yè)務(wù)費項目(2016B04014)、湖泊與環(huán)境國家重點實驗室開放基金項目(2016SKL013)、國家重點研發(fā)計劃項目(2018YFC0407604)、江蘇省高等學校大學生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓(xùn)練計劃項目(201710294007Y)資助。

(chenjuanmn@hhu.edu.cn)

高寒(1996—)，男，天津人，碩士研究生，主要從事污染土壤修復(fù)研究。E-mail: 13622177209@163.com

X53

A

10.13758/j.cnki.tr.2019.03.002