楊桂連，王春鳳

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益生菌在抗腸道寄生蟲病感染中的作用

楊桂連，王春鳳

益生菌是一類對宿主有益的活性微生物，可以有效治療胃腸道、呼吸道感染和過敏性疾病。雖然目前主要用于治療細菌和病毒感染，但也有研究表明益生菌對寄生蟲感染有抑制作用。因此，以益生菌制成的微生態(tài)制劑將為寄生蟲防治提供一種新的途徑。

益生菌；腸道；寄生蟲；抑制

寄生蟲病是全球分布的嚴重危害人和動物健康的一類傳染性疾病，雖然該類疾病在發(fā)達國家和地區(qū)已經(jīng)得到有效控制，但是在不發(fā)達國家和部分發(fā)展中國家仍是危害最為嚴重的疾病。目前，寄生蟲病防控主要是以抗生素等化學(xué)藥物為主，長期應(yīng)用導(dǎo)致耐藥蟲株不斷產(chǎn)生，新藥研發(fā)費用巨大。免疫預(yù)防已經(jīng)成為該類疾病防控的首選途徑，但不得不承認由于寄生蟲抗原復(fù)雜、免疫機制不明，有效疫苗的研制進展緩慢。益生菌是一類定植于人和動物腸道、生殖系統(tǒng)內(nèi)一類能改善宿主微生態(tài)平衡、發(fā)揮有益作用的活性有益微生物的總稱。在維持機體腸道微環(huán)境平衡、免疫調(diào)節(jié)、抵抗外源微生物感染等方面發(fā)揮重要作用。目前發(fā)現(xiàn)的主要種類包括：乳桿菌、雙歧桿菌、酵母菌等。目前，已有研究結(jié)果證實益生菌在呼吸道和消化道感染、濕疹、炎癥、腸易激綜合征及過敏等預(yù)防和治療中具有應(yīng)用價值[1]。同時，有關(guān)益生菌在寄生蟲感染中作用研究也表明該類有益菌可以影響寄生蟲侵入宿主和寄生生活的建立，在寄生蟲防治方面有潛在的應(yīng)用價值[2-3]。本文將針對益生菌在某些腸道寄生蟲感染中的作用進行闡述，旨在為益生菌在寄生蟲病防治中的應(yīng)用提供理論依據(jù)和指導(dǎo)。

1 益生菌在控制腸道原蟲感染中的作用

不同株益生菌可以通過分泌特殊效應(yīng)分子(lactacin、reuterin和nisin等細菌素、reuterin，3-羥基丙醛、過氧化氫、游離脂肪酸等抗菌素)和誘導(dǎo)的免疫殺傷效應(yīng)等特定機制降低、抑制或殺死腸道及其他部位的真核和原核病原微生物。更重要的是，產(chǎn)生的乳酸可以降低腸道所在部位pH值直接影響對酸敏感微生物增殖。目前，有關(guān)益生菌對于腸道寄生蟲的干預(yù)作用已經(jīng)在一些單株或復(fù)合益生菌制劑的實驗中得到證實，具體見表1。

表1 益生菌對腸道原蟲的保護效果
Tab.1 Protective effect of probiotics on intestinal protozoa

寄生蟲種類Parasitespecies益生菌種類Probioticsspecies感染宿主Infectedhost處理方式Treatment保護效率Protectiveefficiency參考文獻ReferenceC.parvumLactobacillus(L.)acidophilusNCFM/L.reuteriATCC23272培養(yǎng)細胞感染力降低25%～50%[11-12]L.acidophilusNCFM或L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量減少50%～75%[27]L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量減少75%～100%[7]L.reuteri4000,4020小鼠感染前7～15d卵囊排出量減少50%～75%[8]L.caseishirotaandL.rhamnosusGG人感染后有臨床治療效果[9]P.alcaligenes,B.brevis,E.faecium犢牛日常攝入效果不明顯[28]B.brevis,E.Faecium,P.alcaligenes培養(yǎng)細胞感染力降低75%～100%[13]B.longumATCC15707或B.breveATCC15698培養(yǎng)細胞感染力降低75%～100%[13]Actimel/VSL#3新生大鼠感染前0～3d效果不明顯[10]G.lambliaE.faeciumSF68小鼠感染前3～7d卵囊排出量減少75%[19]L.caseiMTCC1423小鼠感染前3～7d卵囊排出量減少75%[18]L.JohnsoniiLA1沙鼠感染前3～7d卵囊排出量減少50%～75%[17]L.JohnsoniiLA1培養(yǎng)細胞感染力降低75%～100%[16]E.tenella/E.acervulinaL.acidophilusLb33ac,L.salivariusLb14c7Lb16c6培養(yǎng)細胞感染力降低50%～75%[29]Mitogrow雞感染前至少15d卵囊排出量減少25%～50%[26]Mitomax雞感染前至少15d卵囊排出量減少25%～50%[26]Primalac雞感染前至少15d卵囊排出量減少50%～75%[24]

1.1 益生菌在抗隱孢子蟲感染中的作用 隱孢子蟲病是一種全球分布的人獸共患寄生蟲病，往往造成嚴重腹瀉，嚴重危害畜牧業(yè)生產(chǎn)和人類健康。目前該病沒有有效藥物，常用藥物如巴龍霉素，阿奇霉素，硝唑尼特，也只有與免疫修復(fù)因子結(jié)合使用才有效[4]。該病發(fā)生與機體免疫功能狀況密切相關(guān)，免疫功能正常成年小鼠能夠控制感染，而IFN-γ基因敲除嚴重聯(lián)合免疫缺陷小鼠(SCID)則易受感染[5]。除此之外，腸道菌群也會影響隱孢子蟲感染，免疫功能正常無菌成年小鼠比體內(nèi)有明確種類厭氧菌的SCID小鼠更易感[6]。目前，有關(guān)益生菌對隱孢子蟲感染的影響已經(jīng)得到證明，經(jīng)LP-BM株白血病病毒感染的3～4周齡成年雌性C57BL/6小鼠每天喂給羅伊氏乳桿菌(Lactobacillusreuteri)4000和4020、嗜酸乳桿菌(Lactobacillusacidophilus)NCFM可顯著減少卵囊排出量，但這種保護并沒有伴隨宿主的免疫恢復(fù)[7]。TCR-α缺陷無菌小鼠每日攝入羅伊氏乳桿菌也能有效防止微小隱孢子蟲(Cryptosporidiumparvum)在腸道定植和組織病變，可能與該菌分泌的某種未知抗菌分子有關(guān)[8]。有關(guān)用益生菌治療人感染隱孢子蟲的病例也有報道[9]。另一方面，益生菌似乎對新生動物效果有限，新生小鼠口服Actimel或VSL#3益生菌混合物雖然有縮短感染時間的趨勢但是卻沒有看到確實有用的效果，同樣，在延長口服時間和具有成熟腸道菌群和免疫系統(tǒng)功能的替代動物模型上也得到類似結(jié)果[10]。在對呈地方性流行新生奶牛隱孢子蟲病實驗中給出生10 d后的新生荷斯坦犢牛飼喂益生菌復(fù)合制劑，發(fā)現(xiàn)與對照組相比，發(fā)病率和癥狀并沒有顯著差別，可能原因主要是在牛場中新生犢牛從出生開始同時接觸益生菌和寄生蟲導(dǎo)致益生菌作用有限所致。

另有體外實驗證明嗜酸乳桿菌NCFM和羅伊氏乳桿菌23272的培養(yǎng)上清可以降低微小隱孢子蟲和人隱孢子蟲(Cryptosporidiumhominis)的活力和感染力[11-12]。此外，短芽孢桿菌(Bacillusbrevis),糞腸球菌(Enterococcusfaecium)和產(chǎn)堿假單胞桿菌(Pseudomonasalcaligenes)的培養(yǎng)上清也可以使微小隱孢子蟲提前脫囊，其具體作用機制還需深入探究[13]。

1.2 益生菌在抗賈第蟲感染中的作用 賈第蟲是雙滴蟲目的一種腸道致病性原蟲，每年可引起2.8億人感染[14]。該病癥狀主要表現(xiàn)為腹痛、惡心、嘔吐、水樣腹瀉，在攝入卵囊6～15 d后體重下降。目前治療藥物主要為甲硝唑、硝基咪唑。有趣的是，小鼠對于賈第蟲的抗感染能力可傳給同群的其他小鼠，但是經(jīng)新霉素破壞菌群后小鼠的抗感染能力也被破壞。改變基因純合小鼠腸道菌群可以影響機體對賈第蟲的易感性，由此推斷益生菌可用于該病防治[15]。以上都說明正常菌群在抗賈第蟲感染中的重要性。

約氏乳桿菌(Lactobacillusjohnsonii)La1培養(yǎng)上清液在體外實驗中能夠抑制藍氏賈第蟲(Giardialamblia)的發(fā)育，培養(yǎng)上清雖然沒有影響藍氏賈第蟲粘附于上皮細胞卻使其發(fā)育停留在G1期，進一步驗證了益生菌預(yù)防賈第蟲病的可行性[16]。在感染前七天連續(xù)在飲水中添加約氏乳桿菌La1的沙鼠糞中卵囊數(shù)量減少、潛伏期縮短，整個試驗期健康狀況良好，通過攝入約氏乳桿菌減輕了藍氏賈第蟲對營養(yǎng)物質(zhì)吸收的破壞和腸粘膜的病理損傷，同時，提高了脾細胞對T細胞和B細胞有絲分裂原和藍氏賈第蟲的反應(yīng)性， 以上結(jié)果充分說明了約氏乳桿菌La1通過增強了宿主機體免疫應(yīng)答抵抗藍氏賈第蟲感染[17]。干酪乳桿菌(Lactobacilluscasei)MTCC 1423和糞腸球菌SF68在對抗賈第蟲感染小鼠中同樣有效，研究發(fā)現(xiàn)益生菌降低了小鼠絨毛萎縮程度和浸潤細胞數(shù)量，同時通過提高腸道中特異性IgA和IgG水平而增強小鼠機體免疫力[18-19]。最近，又有研究發(fā)現(xiàn)給營養(yǎng)不良的小鼠喂服干酪乳桿菌MTCC1423可有效降低了賈第蟲感染的癥狀并縮短發(fā)病周期[20]。有關(guān)對人賈第蟲病例治療也體現(xiàn)了益生菌在該病防治中的價值，給賈第蟲感染病人喂服布拉酵母菌(Saccharomycesboulardii)雖然沒有發(fā)現(xiàn)直接的保護作用，但卻對感染引起的腸易激綜合征恢復(fù)大有幫助。另外，口服布拉酵母菌和該菌與甲硝唑聯(lián)合治療的病人糞便中卵囊數(shù)量遠遠低于僅用甲硝唑治療的病人[21]。目前，有關(guān)研究僅限于對不同種類益生菌在賈第蟲病治療中的作用，其具體作用機制還有待進一步探索。

1.3 益生菌在抗球蟲感染中的作用 球蟲病是一種全球性的原蟲病，可感然多種動物和人，往往造成巨大的經(jīng)濟損失。目前，該病的防治主要依賴于氨丙啉、常山酮、離子載體類藥物(如莫能菌素和拉沙里菌素)和活疫苗。由于球蟲抗藥性不斷出現(xiàn)以及活疫苗存在毒力返強和散毒的風(fēng)險，因此急需其他有效的防治方法。益生菌能維持腸道菌群平衡，改善食物消化和吸收，誘導(dǎo)免疫反應(yīng)，在養(yǎng)禽業(yè)中得到廣泛應(yīng)用[22]，但是關(guān)于應(yīng)用益生菌防治雞球蟲病研究還有限。將嗜酸乳桿菌和干酪乳桿菌混合制品Primalac從出生到3周飼喂雛雞，能有效刺激腸上皮淋巴細胞并降低堆形艾美耳球蟲(Eimeriaacervulina)卵囊排出數(shù)量(減少75%)[23]。若將上述實驗中飼料換成缺乏維生素A飼料，Primalac仍能提高試驗雞免疫水平，卵囊減少率比上述實驗降低了26%[24]。將球蟲感染劑量增加一倍，Primalac仍然能有效提高IFN-γ和IL-2，減少卵囊減少數(shù)量，但抗體水平?jīng)]有影響。由此推斷益生菌的保護效果與球蟲感染劑量無關(guān)，是由免疫刺激提高細胞因子水平介導(dǎo)的[25]。用其它益生菌制品Mitomax(乳酸片球菌和布拉酵母菌組成)和Mitogrow(乳酸片球菌)飼喂雛雞研究益生菌在柔嫩艾美耳球蟲(Eimeriatenella)和堆形艾美耳球蟲感染中的作用，Mitomax能有效減少卵囊排出數(shù)量(減少10%～38%)，同時伴隨抗體水平升高，而Mitogrow雖然能提高抗體水平，但卵囊排出數(shù)量卻并未減少[26]。

以上研究已經(jīng)證明益生菌在控制腸道原蟲感染中的作用，這種作用往往具有株特異性。然而，有關(guān)其具體的分子機制還不清楚。在隱孢子蟲、賈第蟲和球蟲中的研究已經(jīng)表明益生菌通過其分泌的活性物質(zhì)發(fā)揮抗蟲作用，但這些分子物質(zhì)的成分卻仍未知。益生菌也可通過影響腸道菌群和機體免疫影響寄生蟲的感染和寄生，涉及到免疫系統(tǒng)細胞的不同亞群產(chǎn)生細胞因子，細胞因子反過來誘導(dǎo)和調(diào)節(jié)免疫反應(yīng)，進而增強腸道IgA免疫反應(yīng)并增加腸黏液分泌。約氏乳桿菌LA1,乳酸菌GG和乳酸雙歧桿菌(Bifidobacteriumlactis)Bb12 均已被證實可調(diào)節(jié)IgA 免疫反應(yīng)，而鼠李糖乳桿菌(Lactobacillusrhamnosus)GG可增加腸黏液分泌，以上都是促進益生菌清除賈第蟲等寄生蟲的機制之一。另外，一些益生菌可通過促進IL-10和IgA分泌而發(fā)揮抗隱孢子蟲作用。即使目前有關(guān)攝入益生菌、免疫誘導(dǎo)和寄生蟲清除之間的直接聯(lián)系尚未明確，但很有可能這種聯(lián)系正是益生菌抗寄生蟲作用機制之一。

2 益生菌在控制腸道蠕蟲感染中的作用

由蠕蟲引起的腸道寄生蟲病也是一大類嚴重影響人和動物健康的疾病，有關(guān)益生菌對腸道蠕蟲感染影響研究已經(jīng)開展，研究結(jié)果顯示益生菌在該類疾病防治中有一定的應(yīng)用價值，見表2。

表2 益生菌對腸道蠕蟲的保護效果
Tab.2 Effect of probiotics on intestinal helminth

寄生蟲種類Parasitespecies益生菌種類Probioticspecies感染宿主Infectedhost處理方式Treatment保護效率Protectiveefficiency參考文獻ReferenceTrichinellaspir-alisL.caseiATCC7469小鼠感染前3～7d蟲體數(shù)量降低25%～50%[31]A.suumL.caseiATCC7469小鼠感染前7～15d蟲體數(shù)量降低25%～50%[33]T.canisE.faecalisCECT7121小鼠感染前3～7d蟲體數(shù)量降低75%～100%[32]S.mansoniL.caseiATCC7469小鼠感染前3～7d60%[34]L.acidophilusLb33ac,L.salivariusLb14c7和Lb16c6培養(yǎng)細胞60%[35]

旋毛形線蟲(Trichinellaspiralis)簡稱旋毛蟲，由其引起的旋毛蟲病對人體危害性很大，嚴重感染常致人死亡，是重要的人獸共患寄生蟲病之一[30]。目前的治療主要依靠甲苯咪唑和阿苯達唑。Bautista-Garfias等研究發(fā)現(xiàn)免疫激活劑誘導(dǎo)非特異性免疫能對抗寄生蟲寄生，根據(jù)這一發(fā)現(xiàn)，將活的和滅活的干酪乳桿菌ATCC7469經(jīng)口服喂給NIH小鼠，發(fā)現(xiàn)二者均可誘導(dǎo)對旋毛蟲的保護作用，成蟲分別減少了58%和44%，肌幼蟲荷蟲量最多降低了70%,培養(yǎng)上清雖然效果稍差，但仍能使成蟲減少32%。在降低荷蟲量同時提高了小鼠體內(nèi)IL-2、IFN-γ和一氧化氮水平[31]。

犬弓首蛔蟲(Toxocaracanis)是一種主要感染犬的腸道蛔蟲，人類和嚙齒類動物是轉(zhuǎn)續(xù)宿主，通過食入污染蟲卵的食物和土而感染，蟲卵孵化為幼蟲后在內(nèi)臟移行造成嚴重的人蛔蟲病。Basualdo 等研究發(fā)現(xiàn)糞腸球菌CECT 7121顯著降低N:NIH-Swiss小鼠肺臟和肝臟中幼蟲數(shù)量(減少90%)[32]。同樣，益生菌在豬蛔蟲防治中也顯示出了應(yīng)用價值，乳酸雙歧桿菌可有效減輕懷孕母豬和初生仔豬由于豬蛔蟲感染而引起的小腸葡萄糖吸收抑制并促進豬蛔蟲從腸道排出[33]。

曼氏血吸蟲(Schistosomamansoni)是一種可引起血吸蟲病的血液寄生蟲，人通過接觸含有尾蚴疫水而感染。運動發(fā)酵單胞菌(Zymomonasmobilis)是一種從酒精飲料中分離的能產(chǎn)生生物乙醇的細菌，感染尾蚴后7天口服該菌可有效治療發(fā)病，對感染小鼠保護率達到60%。在感染后60天再次評估保護情況，通過灌注小鼠肝臟發(fā)現(xiàn)蟲體數(shù)量得到恢復(fù)，在組織病理學(xué)方面,治療小鼠與未經(jīng)治療小鼠肝臟和腸道內(nèi)都出現(xiàn)大量肉芽腫損傷，腸腔特別是空腸和回腸部分有大量蟲卵，說明該菌對曼氏血吸蟲保護作用有限[34]。

另外，用鼠鞭蟲(Trichuris muris)感染小鼠模型研究鼠李糖乳桿菌JB-1對線蟲感染宿主的保護作用，發(fā)現(xiàn)JB-1通過IL-10通路加速鞭蟲排出并上調(diào)了杯狀細胞增生反應(yīng)，甚至在AKR敏感品系小鼠中也發(fā)現(xiàn)類似情況，但這種現(xiàn)象在經(jīng)γ射線照射JB-1處理的小鼠和IL-10基因敲除小鼠中卻沒有發(fā)現(xiàn)。另外發(fā)現(xiàn)IL-10本身可以促進杯狀細胞增生，以上結(jié)果表明益生菌可促進先天免疫防御而發(fā)揮抗蟲作用[35]。

3 結(jié) 語

益生菌在抗腸道寄生蟲感染中的作用已經(jīng)得到證實，同時，在非腸道寄生蟲(如：瘧原蟲[36]、巴貝斯蟲[37]、錐蟲[38]及弓形蟲[39])感染中也得到相同結(jié)論。因此，益生菌在寄生蟲病防治中有應(yīng)用前景。益生菌不僅能夠分泌各種代謝產(chǎn)物抑制隱孢子蟲、賈第蟲和球蟲等寄生蟲發(fā)育,還能夠維持腸道微生態(tài)平衡,刺激腸道免疫器官發(fā)揮更強的免疫功能，但益生菌的益生作用、機體免疫應(yīng)答和寄生蟲清除三者之間可能存在某種直接聯(lián)系，其具體抗蟲作用分子機制仍需深入探索。益生菌作為傳統(tǒng)療法和藥物(如：藥物和疫苗)等替代途徑還為時過早，但作為傳統(tǒng)療法一個補充治療方法似乎更為實際。目前，有關(guān)益生菌等抗寄生蟲作用研究還處于初期，還有很多重要問題值得進一步深入探究，例如：標準化的使用程序，包括使用途徑、使用劑量、使用時間和作用機制等。要結(jié)合恰當?shù)膶嶒瀯游锬Ｐ蛯Σ煌N類的益生菌或益生菌混合物進行研究，為將來益生菌治療提供更多、更合理方案，同時全面深入了解益生菌抗蟲作用分子機制也勢在必行。因此，益生菌在寄生蟲病防治方面已經(jīng)顯示了很好的應(yīng)用潛能，但仍需要全面深入系統(tǒng)的科學(xué)研究。

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Role of probiotics against the infection of parasites in the intestine

YANG Gui-lian,WANG Chun-feng

(CollegeofAnimalScienceandTechnology,JilinProvincialEngineeringResearchCenterofAnimalProbiotics,JilinAgriculturalUniversity,Changchun130118,China)

Probiotics have been defined as living microorganisms exert beneficial effects on the health of the host,which can be effective in the treatment of gastrointestinal tract,respiratory tract infections and allergic diseases. Although it is currently mainly used for the treatment of bacterial and viral infections,there are also studies have shown that probiotics have inhibitory effects on parasites infection. Therefore,probiotics will provide a new way for the prevention and treatment of parasites.

probiotics; intestinal tract; parasites; inhibition

Wang Chun-feng,Email: wangchunfeng@jlau.edu.cn

10.3969/j.issn.1002-2694.2017.05.014

國家“863”計劃項目(2013AA102806)；國家自然科學(xué)基金項目(31272552，31272541，31672528)；吉林省科技發(fā)展計劃項目(20160519011JH)和吉林省產(chǎn)業(yè)創(chuàng)新專項資金項目(2016C063)。

王春鳳，Email: wangchunfeng@jlau.edu.cn

吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)技術(shù)學(xué)院/吉林省動物微生態(tài)制劑工程研究中心，長春 130118

R53

A

1002-2694(2017)05-0459-06

2016-12-21 編輯：劉岱偉

Supported by the National High-Tech R&D Program of China (863 program) (No. 2013AA102806),the National Natural Science Foundation of China (Nos. 31272552,31272541,31672528),the Science and Technology Development Program of Jilin Province (No. 20160519011JH) and the Special Funds for Industrial Innovation of Jilin Province (No. 2016C063)