涂文睿 蔡昱萌 顏婧 盧江 張雅麗

（中國農業(yè)大學食品科學與營養(yǎng)工程學院，北京 100083）

植物蔗糖轉運蛋白及其生理功能的研究進展

涂文睿 蔡昱萌 顏婧 盧江 張雅麗

（中國農業(yè)大學食品科學與營養(yǎng)工程學院，北京 100083）

高等植物通過光合作用產生蔗糖，并以蔗糖形式將同化碳源分配到植物各組織器官中，蔗糖的跨膜轉運需要蔗糖轉運蛋白的參與。目前，已有研究表明蔗糖轉運蛋白廣泛存在于高等植物體內，主要在種子、花器、葉肉細胞、韌皮部和根等器官中發(fā)揮作用，而通過亞細胞定位可以發(fā)現，蔗糖轉運蛋白主要定位在細胞的液泡膜及細胞質膜上。綜述了國內外對蔗糖轉運蛋白的發(fā)現、結構、分類、生理功能、功能驗證及定位等方面的研究內容，分析了研究蔗糖轉運蛋白的意義及目前存在的一些問題，旨為更好地理解蔗糖轉運蛋白在植物體內的作用機制做鋪墊。

蔗糖轉運蛋白；結構；分類；功能；定位

植物作為協調統(tǒng)一的有機體，其體內各組織和器官有著不同的分工。其中能將成熟葉片等合成有機物的器官稱為“源”（source），而未成熟的葉片、莖尖、根和生殖器官等接受有機物的器官稱為“庫”（sink）。高等植物中，糖類物質在代謝反應、提供營養(yǎng)、維持滲透壓及信號傳遞等多方面都不可或缺。蔗糖是源端固碳作用的主產物，也是韌皮部的長距離運輸中的主要介質。蔗糖從“源”到“庫”的長距離運輸過程是由韌皮部完成的。韌皮部內伴胞（companion cell）和篩管分子（sieve element）是完成有機物輸送的主要細胞結構。

蔗糖進入篩管分子是一個逆濃度梯度進行的過程［1］。而這種逆濃度梯度的運輸主要有兩種方式：一種稱為共質體轉運（symplasmic transport），源端葉肉細胞與篩管分子之間通過胞間連絲組成共質體，庫端篩管分子又與庫細胞經胞間連絲連接，從而蔗糖從源至庫的轉運可以不離開共質體空間，不穿越細胞質膜；另一種模式稱為質外體轉運（apoplasmic transport），同化作用產生蔗糖離開共質體空間，需借助膜上特異的載體完成細胞間的運輸，從而完成源端到庫端的運輸。在此途徑中，蔗糖的跨膜轉運需要多種膜上特異的載體（蔗糖轉運蛋白）介導和能量驅動。

大多數植物體內同時存在著共質體與質外體途徑這兩種不同的蔗糖轉運途徑，但是在不同植物、或同種植物的不同生長時期這兩種途徑所占的比重不同［2］。雖然胞間連絲存在于蔗糖運輸途徑的全過程，但蔗糖通過胞間連絲的運輸，僅僅發(fā)生在根尖后區(qū)等有限的區(qū)域。用共質體熒光染料示蹤方法證實，馬鈴薯在塊莖形成期光合產物卸載途徑會從質外體途徑轉變成共質體途徑［3］。在番茄果實發(fā)育早期，光合產物的卸載以共質體途徑為主，到了果實發(fā)育后期卸載方式則轉變成質外體途徑［4］?？梢姡趨f調統(tǒng)一的植物體內，質外體途徑在蔗糖運輸過程中具有重要作用。因此，蔗糖轉運蛋白在蔗糖分配到各庫組織或器官以及其他小分子轉運等多種生理過程中起著至關重要的作用［5］，因而對蔗糖轉運蛋白的研究不僅具有理論意義，而且對于指導生產實踐更具有現實意義。為此本文對蔗糖轉運蛋白的發(fā)現、結構、分類、生理功能、功能驗證及定位等方面進行了較為詳盡的綜述，旨為更好地理解蔗糖轉運蛋白在植物體內的作用機制做鋪墊。

1 蔗糖轉運蛋白的發(fā)現

通常，將這類廣泛存在于高等植物體內，依賴能量和質子傳遞的膜結合蛋白稱為SUC（sucrose carrier，SUC）或SUT（sucrose transporter，SUT）。

有研究者發(fā)現，許多植物韌皮部汁液中的蔗糖濃度均遠高于其周圍細胞中的濃度，推測蔗糖可能借助質膜上的特異性載體，以主動運輸的方式逆濃度梯度由質外體進入篩管-伴胞復合體中。1992年，Frommer等［6］為證實這一推論，使用了一種不能轉運蔗糖且不具轉化酶活性的酵母品系。該酵母不能在以蔗糖作為單一碳源的培養(yǎng)基上生長，若向這個酵母品系中引入轉化酶或蔗糖合成酶，其在細胞內有蔗糖的情況下能水解蔗糖進行生長。由于這種酵母缺乏蔗糖轉運蛋白而不能有效地從周圍介質中吸收蔗糖，故仍不能正常生長，它是一個蔗糖轉運蛋白虧缺的突變體。將從菠菜中獲得的cDNA文庫導入到該突變株中，成功地篩選分離出了能在以蔗糖為唯一碳源的選擇性培養(yǎng)基上生長的菌株，并從中獲得了一種高疏水的跨膜結構蛋白，從而首次證實了植物體內蔗糖轉運蛋白的存在。

目前研究發(fā)現，大多數植物體內，都含有不止一種蔗糖轉運蛋白基因。這是由于在植物不同的生長階段和不同的環(huán)境條件下，都需要不同的蔗糖轉運蛋白來協調不同組織中糖的轉運。例如，通過酵母異源表達已在擬南芥中篩選并鑒定出了5個SUC基因。此外，也通過公共數據庫比對鑒定出另外4個假定的SUC基因［7］。其中AtSUT2、AtSUT4基因與擬南芥表型密切相關。研究者將T-DNA插入AtSUC2 基因中發(fā)現，突變體植株形態(tài)矮小，且營養(yǎng)組織內有大量蔗糖和淀粉沉積。之后，將AtSUC2基因重新導入突變體植株發(fā)現，植株形態(tài)，營養(yǎng)組織內蔗糖與淀粉的轉運均恢復正常［8］。之后有研究者用類似的方法發(fā)現T-DNA 插入突變體有植株矮化、葉片卷曲等特征［9］。

此外，在水稻中發(fā)現5種蔗糖轉運蛋白基因［10］；在橡膠樹中發(fā)現了6 種蔗糖轉運蛋白基因［11］；在胡蘿卜和芹菜中各發(fā)現3種蔗糖轉運蛋白基因［12，13］。這些不斷被發(fā)現的SUT基因，為后續(xù)對于蔗糖轉運蛋白的分子結構研究、生理作用分析及蛋白調控等方面的研究提供了原始素材。

2 蔗糖轉運蛋白的結構

蔗糖轉運蛋白是一類典型的跨膜結合蛋白，也是相對分子量約為55 kD的高疏水性蛋白，屬于易化擴散載體家族（major facilitator superfamily，MFS），該家族形成的跨膜結構域常含有12個α-螺旋結構，且蛋白中部的一段肽鏈在胞質內形成一個大的親水胞質環(huán)（hydrophilic cytoplasmic loop），它將整個蛋白分為1-6跨膜區(qū)和7-12跨膜區(qū)兩部分，且這種6-環(huán)結構在植物中高度保守［14，15］。車前草的蔗糖轉運蛋白PmSUC2拓撲結構，如圖1所示。

圖1 車前草拓撲結構模型［16］

3 植物中蔗糖轉運蛋白分類

植物蔗糖轉運蛋白基因按照不同的分類標準可以進行不同的分類，在此主要列出兩種使用廣泛的分類標準：第一種是根據其對底物蔗糖的親和性及轉運能力，可將Km為0.3-2.0 mmol/L的蔗糖轉運蛋白定為高親和-低轉運能力蛋白（high-affinity/lowcapacity，HALC）而將Km為6-11.7 mmol/L的定為低親和高轉運能力蛋白（low-affinity/high-capacity，LAHC）。目前研究發(fā)現的大多蔗糖轉運蛋白均屬于高親和低轉運能力蛋白，它們主要參與韌皮部的裝載以及源端到庫端長距離運輸途徑中泄漏蔗糖的回收。而數量較少的低親和高轉運能力蛋白，主要協助高濃度蔗糖的轉運，使得在高濃度蔗糖條件下，仍然有大量蔗糖供應到庫組織，保證庫端的能量供給以維持其正常生理活動。此外，它還可決定庫容大小、調控蔗糖的吸收效率［17］。

第二種是根據蔗糖所跨膜的類型及其運輸方向將其分為3類［15，18］。將定位于細胞質膜的載體依據運輸方向分為：（1）流入載體，占大多數，是負責將質膜外的蔗糖運輸到細胞內，因期間伴隨H+的同向轉運，故也稱其質子/蔗糖共轉運載體；（2）流出載體，僅占小部分，如番茄的蔗糖轉運蛋白LeSUT2［19］，是負責將胞內蔗糖輸送到細胞外，因期間伴隨H+的逆向轉運，故其也屬于逆向轉運載體/易化轉運載體。（3）液泡載體，即定位于液泡膜的載體，目前只發(fā)現幾種。例如：擬南芥AtSUT4和大麥HvSUT2［20］，是負責蔗糖在胞內和液泡內的轉運，屬于質子/蔗糖逆向轉運載體。

4 蔗糖轉運蛋白的生理功能

4.1 與韌皮部相關的蔗糖轉運蛋白

在韌皮部裝載過程中，位于韌皮部細胞質膜上的蔗糖轉運蛋白，主要負責篩管到伴胞長距離運輸中，蔗糖的大量積累。蔗糖轉運蛋白在一些植物中，有的被定位于篩管，而有的則定位于伴胞中［21，22］。茄科植物中，SUT1基因的反義表達證明了其在韌皮部裝載和長距離運輸中的重要作用［23，24］，馬鈴薯植株中StSUT1基因的抑制，導致馬鈴薯塊莖（大小和數量）產量降低，并且由于輸出受損導致成熟葉片中糖分的積累［23，24］。同樣情況也在煙草中得到了驗證，煙草植株經反義表達蔗糖轉運蛋白后出現矮化現象，同時葉片中蔗糖大量積累［25］。在野生型植株中，長時間的暗培養(yǎng)使葉片中的淀粉發(fā)生降解，而后續(xù)會以蔗糖的形式運送到庫器官中。然而，在反義表達的植株中，由于蔗糖的輸出途徑受損，使得淀粉仍留在葉片中。位于韌皮部的SUT1同源物，不僅能回收長距離運輸中篩管處泄漏的蔗糖，而且有助于蔗糖從韌皮部向庫組織轉運［26］。此外，這些蔗糖轉運蛋白的作用也不僅僅局限于韌皮部，研究發(fā)現，它們在葉肉細胞也有少量的表達，有助于葉肉細胞中蔗糖的回收［24，27］。

4.2 根中的蔗糖轉運蛋白

根是具有代表性的異養(yǎng)型庫器官，可將其劃分為細胞分裂區(qū)、伸長區(qū)和成熟區(qū)。在根部的特定區(qū)域已檢測到蔗糖轉運蛋白，如在胡蘿卜主根的貯藏薄壁細胞中檢測到的DcSUT2，有助于蔗糖在薄壁細胞中的貯藏［12］。另外，擬南芥的AtSUT2在根尖中高表達，推測它們可能有助于蔗糖到韌皮部的回收，亦或是促進韌皮部蔗糖的輸出［28］。

4.3 種子生長和發(fā)芽中的蔗糖轉運蛋白

正在發(fā)育的胚胎，其共質體是獨立于母體組織的，因此其糖分的攝入更是依賴于周邊的質外體空間。糖分及其存儲不僅對于胚胎發(fā)育至關重要，而且對于種子發(fā)芽來說更是必不可少。在蠶豆屬植物中，VfSUT1在具有傳遞能力的表皮細胞中大量表達并將糖分儲存在薄壁組織下方，表明該編碼蛋白為化合物的合成和存儲提供底物［29］。當然種子在胚乳發(fā)育過程中積累存儲儲備，并在發(fā)芽過程中，將包括糖在內的水解產物釋放到質外體空間。在發(fā)芽蓖麻的種子中，RcSUT1就在毗鄰胚乳的子葉表皮細胞和韌皮部中大量表達［30］，這表明表皮細胞最初從質外體積累蔗糖并轉運到韌皮部區(qū)域，RcSUT1在韌皮部中的高表達就意味著蔗糖在被轉運蛋白裝載前就被釋放到質外體。

4.4 花器中的蔗糖轉運蛋白

花粉需要質外體為其成熟、發(fā)芽和生長過程提供碳源，研究表明 AtSUT1、NtSUT3分別在擬南芥和煙草的花粉管中表達［31，32］，其中，擬南芥AtSUT1突變體植株中，花粉的萌芽率降低且原花色苷的累積受阻［33］。但是，值得注意的是，AtSUT1基因的mRNA在花粉的發(fā)育過程中就檢測到了，但其蛋白僅在花粉的萌發(fā)期就被檢測到表達，表明在萌發(fā)期間，蔗糖轉運蛋白的翻譯可能受某些因子調控［31］。

4.5 植物與微生物相互作用中的蔗糖轉運蛋白

一些蔗糖轉運蛋白在植物與微生物相互作用中擔任著重要角色。根瘤菌是與豆科植物共生，形成根瘤并固定空氣中的氮氣供植物營養(yǎng)的一類革蘭氏染色陰性需氧桿菌。根瘤菌的生長、繁殖和固氮作用都屬于耗能過程，而提供這些能量的主要來源就是植物體。研究發(fā)現百脈根（lotus japonicus）LjSUT4-GFP融合蛋白主要在液泡膜上表達，且LjSUT4在根和根瘤處均大量分布，這暗示了LjSUT4參與根瘤繁育時蔗糖的供給，具有將液泡內蔗糖轉運到胞液的功能［34］。

4.6 糖傳感中的蔗糖轉運蛋白

糖可以作為影響基因表達和調節(jié)植物生長的信號物。這種感知能力與資源分配相關，通過調節(jié)植物庫組織的代謝從而調節(jié)糖的濃度以適應庫組織的需求。人們對于剖析與糖傳感相關的信號處理及其反應途徑有著濃厚興趣，其中就有蔗糖轉運蛋白相關的傳感器［35］。在酵母中，蔗糖轉運蛋白被認為是細胞膜上的感受器，不僅能感受胞外蔗糖濃度，而且可以通過信號通路調節(jié)轉運蛋白的表達量。此外，已有證據表明，蔗糖轉運蛋白的表達量也受到蔗糖的調控，如大米中的OsSUT1［36］、甜菜中的BvSUT1［5，37，38］。胞內蔗糖的轉運是一個動態(tài)的過程，由于蔗糖與葡萄糖和果糖相互轉化的靈活性，故難以單獨闡明蔗糖特有的信號效應。但有研究表明，大麥葉片中的蔗糖對果糖聚合作用的關鍵酶6-SFT（sucrose fructaxr-6-fructosy l transferase）的活性和基因表達量具有調控作用［39］。

5 蔗糖轉運蛋白的功能驗證

研究者們通常先用卵母細胞或酵母的蔗糖吸收實驗來驗證蔗糖轉運蛋白的糖轉運功能，進而再用基因過表達或反義沉默的方法研究其在植物中的生理功能。

馬鈴薯、煙草和番茄中蔗糖轉運蛋白的反義表達，均使得植株葉片碳水化合物發(fā)生大量積累，同時也造成了根的損傷。馬鈴薯品系中，SUT1基因的反義表達導致了葉片光合作用減弱，韌皮部裝載受到損害。通過交互嫁接實驗進一步研究該基因反義表達對源和庫器官的影響發(fā)現，不僅導致葉的萎黃病，而且塊莖產量顯著降低［24，27，40］。煙草品系中，NtSUT1基因的反義表達不僅使萎黃病和黑斑病的患病率大大增加，而且表現為開花延遲甚至不開花［25，41］。在番茄品系中，SlSUT2基因的反義表達表現為植株的菌根侵染率大為增加［42］。此外，2006年，Hackel等［19］所獲得的番茄SUT基因（LeSUT1和LeSUT2）的反義植株均不結果實。植物中蔗糖轉運蛋白基因的沉默實驗結果表明：該基因的沉默嚴重損害了植物的生長。蔗糖轉運蛋白的基因沉默實驗同時也清楚的闡明了，蔗糖轉運蛋白對于植物（至少是在煙草、馬鈴薯、番茄等茄科植物）韌皮部中蔗糖的轉運起著至關重要的作用。

研究者也通過將蔗糖轉運蛋白過表達的方法來研究其功能。有研究者將大麥中HvSUT1基因在胚乳特異性大麥醇溶蛋白B1啟動子（HO）的作用下過表達發(fā)現，不僅增加了谷物蛋白質的含量，而且還加強了小麥谷物的代謝［43］。在35S啟動子作用下將菠菜的SoSUT1基因轉到馬鈴薯植株中發(fā)現，葉片中蔗糖含量降低，同時塊莖形狀也發(fā)生了改變［44］，菌根化加?。?0］。馬鈴薯蔗糖轉運蛋白StSUT1在豌豆子葉存儲的薄壁組織細胞中過表達發(fā)現，子葉的蔗糖的吸收能力及子葉的增長率都有所增強［45］，但該實驗僅僅是一個器官實驗，而并非涉及整棵植株。

6 蔗糖轉運蛋白的亞細胞定位

GFP 融合表達定位來研究蔗糖轉運蛋白在細胞中的位置，其中GFP融合表達定位主要有以下幾種方法。

煙草葉片瞬時表達：煙草材料生長周期短且易獲取，轉基因過程簡單易操作，故常被用做實驗材料進行外源功能基因的亞細胞定位。常采用農桿菌介導的煙草葉片瞬時轉化法，將構建好的GFP融合載體轉化到農桿菌內，采用注射法在煙草表皮細胞實現蛋白的亞細胞定位［46-48］。當葉肉細胞間隙充滿農桿菌菌液，借助農桿菌的生物活力即可將T-DNA高效地導入植物細胞核內，達到外源基因瞬時表達并分析其在生物體內功能的目的［49］。有研究者構建了小麥TaSUT1基因的植物亞細胞定位載體，采用綠色熒光蛋白（GFP）標記亞細胞定位技術，通過根癌農桿菌EH105侵染煙草，顯微鏡觀察發(fā)現TaSUT1基因表達的蛋白定位在細胞膜上［50］。煙草葉片較厚，觀察熒光時層數較多。為減小干擾，也有研究者進行了方法改良，將綠竹BoSUT2基因置于35S啟動子之下，構建了含GFP的融合表達載體，并轉化煙草懸浮細胞，得出BoSUT2主要定位到細胞質膜上［51］。

原生質體定位瞬時表達：該方法廣泛應用于蛋白定位、蛋白互作及啟動子研究等方面。研究者將蘋果的蔗糖轉運蛋白MdSUT1 -GFP的融合基因導入擬南芥原生質體中，觀察其在質膜上表達［52］。

洋蔥表皮細胞瞬時表達：洋蔥表皮細胞為洋蔥提供一個抵抗病毒、真菌的保護層?；谄浣Y構簡單，透明度高的特點，常用于顯微觀察、質壁分離等研究。由于洋蔥果體（鱗莖）屬于庫器官，不進行光合作用。因此表皮細胞不含葉綠體，而是由細胞壁、細胞膜、細胞質、細胞核及大液泡組成，其中液泡十分明顯，位于細胞的正中心，被胞質所包圍。常用農桿菌介導法、基因槍轟擊法實現外源基因在洋蔥表皮的瞬時表達。利用AtSUC9-GFP融合蛋白在洋蔥表皮細胞瞬時表達，觀察出該蛋白在細胞質膜表達［53］。融合蛋白HvSUT2-GFP、AtSUT4-GFP、AtSUC1-GFP通過在洋蔥表皮細胞和擬南芥葉表皮細胞中瞬時表達，共同確定得出：HvSUT2、AtSUT4蛋白在液泡中表達，而AtSUC1則在質膜上表達［20］。

7 展望

蔗糖轉運蛋白作為一類典型的跨膜結合蛋白，在蔗糖分配到各庫組織或器官以及其他小分子轉運等多種生理過程中起著至關重要的作用。盡管目前在亞細胞定位、結構、功能驗證方面研究較為全面，但是仍有許多領域的研究存在空白，在如下幾個方面仍需深入研究：（1）一些高等植物中的組織定位，目前對其報道較少。（2）蔗糖轉運蛋白與其互作的因子的研究。（3）植物中蔗糖轉運蛋白間的相互作用關系。（4）蔗糖轉運蛋白與激素調節(jié)的關系。

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（責任編輯 狄艷紅）

Research Progresses on Plant Sucrose Transporters and Physiological Functions

TU Wen-rui CAI Yu-meng YAN Jing LU Jiang ZHANG Ya-li
（College of Food Science and Nutritional Engineering，China Agricultural University，Beijing 100083）

Sucrose is the primary product of photosynthetic CO2fixation which is used for the distribution of assimilated carbon within higher plants. The transmembrane transport of sucrose requires the participation of sucrose transporters. Currently，studies have shown that sucrose transporter are widely present in higher plants and played main role in seed，flower，leaf cells，phloem，root and other organs. By the way of subcellular localization，sucrose transporters have been found mostly to be located in the cell membrane and vacuole membrane. In this paper，we review the progresses on different aspects of SUTs，such as the protein structure，classification，physiological functions，functional verification and subcellular localization；then we discussed the research significance and remained problems in studying sucrose transporter for better understanding the action mechanism of sucrose transporter proteins in plants.

sucrose transporter；structure；classification；function；localization

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017.04.001

2016-07-12

國家自然科學基金項目（30900969），現代農業(yè)產業(yè)技術體系專項資金（CARS-30-yz-2）

涂文睿，女，碩士研究生，研究方向：葡萄蔗糖轉運蛋白；E-mail：twr6637@163.com

張雅麗，女，博士，副教授，研究方向：葡萄功能基因組與分子育種；E-mail：zhangyali@cau.edu.cn