胡麗萍張峰徐惠劉光敏王亞欽何洪巨

（1. 北京市農林科學院蔬菜研究中心，北京 100097；2. 農業(yè)部華北地區(qū)園藝作物生物學與種質創(chuàng)制重點實驗室，北京 100097）

植物SWEET基因家族結構、功能及調控研究進展

胡麗萍1，2張峰1徐惠1劉光敏1王亞欽1何洪巨1，2

（1. 北京市農林科學院蔬菜研究中心，北京 100097；2. 農業(yè)部華北地區(qū)園藝作物生物學與種質創(chuàng)制重點實驗室，北京 100097）

SWEET（sugars will eventually be exported transporter）基因家族是一類新型的糖轉運蛋白，可順濃度梯度對糖分進行雙向跨膜運輸。SWEET在植物光合同化物韌皮部裝載、蜜腺花蜜分泌、種子灌漿、花粉發(fā)育、病原菌互作、逆境調控等過程中起著關鍵作用，近年來受到廣泛關注。盡管SWEET廣泛存在于植物中，但目前對其功能研究主要集中在水稻和擬南芥上。介紹了SWEET基因家族的發(fā)現、蛋白結構特征、生理功能及逆境調控的最新研究進展，有助于將來對SWEET基因家族進行更深入和全面的研究。

糖轉運蛋白；SWEET；功能；調控；研究進展

糖類化合物如蔗糖、葡萄糖、果糖是高等植物光合作用的主要產物。這些糖具有多種功能，或為蛋白質、核酸等大分子提供碳骨架，或為滲透調節(jié)物質，或為信號分子，或暫時貯藏在植物液泡中為細胞生命活動提供能量，或通過韌皮部從葉片向根、莖、嫩葉、花、果實、種子等庫器官運輸，為新生細胞生長發(fā)育提供營養(yǎng)物質［1-3］。糖類化合物不能獨立跨植物生物膜系統(tǒng)進行運輸，而需要相應糖轉運蛋白的協(xié)助，如單糖轉運蛋白（monosaccharide transporters，MSTs）［4］、蔗糖轉運蛋白（sucrose transporters，SUTs）［2，3］和糖外排轉運蛋白（sugars will eventually be exported transporters，SWEETs）［5］。SWEET是近年來才發(fā)現的一類新型的糖轉運蛋白基因家族，目前對其功能研究主要集中在擬南芥（Arabidopsis thaliana）和水稻（Oryza sativa）上。盡管對SWEET基因家族開展研究的時間不長，但現有的結果已經表明它們通過調控植物體內糖類化合物的運輸、分配和貯藏，參與了植物生長發(fā)育的重要生理過程［6，7］。本文就SWEET基因家族的發(fā)現、結構特征、生理功能及逆境調控研究進展做介紹，對SWEET基因家族的進一步研究具有重要意義。

1 新型糖轉運蛋白SWEET基因家族的發(fā)現

熒光共振能量轉移（fluorescence resonance energy transfer，FRET）傳感器是一種新型的熒光信號標簽，將其在動植物體內表達，并將熒光信號的變化強度量化可實時監(jiān)測底物（如糖、氨基酸、離子等）在活體組織細胞水平及亞細胞水平的濃度變化，是研究動植物生理代謝過程的有效方法［8，9］。Chen等［5］首次利用葡萄糖FRET傳感器在哺乳動物細胞HEK293T中篩選，從擬南芥中鑒定出一類新型的糖轉運蛋白基因家族SWEET。SWEET蛋白利用細胞內外糖濃度梯度進行跨膜運轉，而不是依靠質子梯度，因此其轉運糖的活性不依賴于環(huán)境pH值［5，10］。更為重要的是，SWEET蛋白可在溶質勢驅動下順濃度梯度對糖分進行跨膜雙向運輸［5，10］，即順糖分濃度梯度從胞內向胞外運輸糖分（efflux）或者將糖分從胞外運輸到胞內（uptake），而其他已知的MSTs和SUTs均與H+偶聯(lián)，利用細胞內外H+濃度梯度對糖分進行跨膜單向運輸［2-4］。研究者們很早就意識到，在植物許多重要生理過程如韌皮部裝載、花粉發(fā)育、花蜜產生中，可能存在糖外流載體（sugar efflux transporter）的參與［3］，但是在SWEET基因家族發(fā)現之前并沒有分離克隆到這樣的糖載體，因此對植物這些重要生理過程的分子生理機制的了解并不全面。糖外流載體SWEET基因家族的發(fā)現對于全面了解植物這些重要生理過程的分子生理機制具有舉足輕重的作用。

隨后研究人員發(fā)現，SWEET其實是一個在原核生物、動物和植物中廣泛存在的基因家族，但原核生物和動物中SWEET基因家族成員較少，高等維管束植物中數目較多，如關節(jié)炎支原體（Mycoplasma arthritidis）、原綠球藻（Prochlorococcus marinus）、死亡梭桿菌（Fusobacterium mortiferum）等原核生物以及人類（Homo sapiens）、狒狒（Papio anubis）、小鼠（Mus musculus）等哺乳動物中均只含有1個SWEET基因［11，12］，維管束植物擬南芥、水稻、玉米（Zea mays）、番茄（Solanum lycopersicum）、葡萄（Vitis vinifera）、大豆（Glycine max）分別含有17、21、23、29、17和52個SWEET基 因［5，12-15］。 另 外，同一植物不同SWEET家族成員可能運轉不同的糖，如擬南芥17個SWEET基因家族成員大多數具有轉運蔗糖或葡萄糖的功能［5，10］，AtSWEET2轉運2-脫氧葡萄糖［16］，AtSWEET17轉運果糖［17］，而AtSWEET11、12和16同時具備轉運蔗糖、葡萄糖和果糖的功能［18，19］。其次，同一物種不同SWEET基因家族成員具有不同的組織表達特征［5，10］。這些結果暗示SWEET基因家族在植物中可能具有多種重要的生理功能。

2 植物SWEET蛋白結構特征

在SWEET基因家族蛋白發(fā)現之前，植物中鑒定到的MSTs和SUTs均屬于MFS超家族（major facilitator superfamily），其N末端和C末端都位于胞內一側，一般含有12個跨膜α-螺旋（α-helical transmembrane domains，TMs），中間面向細胞質的部分有1個大的胞質環(huán)，將蛋白分為各含6個TMs的N端和C端兩個結構域［20，21］。這兩個結構域的拓撲結構非常相似，以一種假二次軸對稱的方式存在，而形成每個結構域的6個TMs可拆分為兩組由3個TMs組成的以反向平行方式對稱的重復單元［20-22］。這種獨特的折疊方式被稱為MFS折疊方式（MFS fold）［23］。

植 物SWEET蛋 白 屬 于MtN3/saliva家 族（PF03083），N末端和C末端分別在細胞胞質的外側和內側，一般含有7個TMs，第4個TM保守性較低主要起鏈接作用，將蛋白分為各含3個TMs的兩個MtN3/saliva結構域，形成3-1-3的結構［5］。進一步研究發(fā)現，形成每個MtN3/saliva結構域的3個TMs以TM1-TM3-TM2的形式排列形成三螺旋束（triple-helix bundles，THB）（圖1-A）。從這些結果可以看出，SWEET蛋白的拓撲結構與MSTs、SUTs明顯不同，這可能是SWEET具有從胞內向胞外運輸糖分的重要原因。另外，原核生物的SWEET同源蛋白序列只含有1個由3個TMs組成的MtN3/saliva結構域（圖1-B），因此它們被命名為SemiSWEET［24］?？梢酝茰y在進化過程中，原核生物的1個MtN3/saliva結構域發(fā)生了復制融合或橫向基因轉移（horizontal gene transfer）融合，導致真核生物中具有2個MtN3/saliva結構域的SWEET蛋白的產生。

Xuan等［24］利用分裂泛素和分裂GFP系統(tǒng)對SWEET進行截短互補實驗，結果表明SWEET蛋白必須發(fā)生寡聚化形成同源或異源多聚體才能行使糖運轉的功能，而最可能的情形是真核生物 SWEET蛋白形成二聚體，而原核生物SemiSWEET形成四聚體。緊接著，SemiSWEET蛋白的三維結構解析取得突破性進展。截至目前，總共有4個來自細菌的SemiSWEET家族成員蛋白的高分辨率三維結構被解析（表1），結果表明兩個SemiSWEET蛋白單體通過形成對稱的（symmetrical）同源二聚體構成基本運輸孔隙（translocation pore）單元，并且來自TM2的色氨酸和來自TM3的天冬酰胺殘基是SemiSWEET蛋白行使糖運轉功能的關鍵位點［25-28］。最近，水稻OsSWEET2b蛋白的三維結構被解析，這是截至目前唯一一個三維結構被解析的真核生物SWEET蛋白［29］（表1）。Tao等［29］的研究結果表明，一個OsSWEET2b蛋白單體即可形成基本運輸孔隙單元，TM4和THB1緊密聯(lián)系構成N端區(qū)域，THB2構成C端區(qū)域（圖1-A）。這解釋了Xuan等［24］將AtSWEET1蛋白截短為THB1+TM4和THB2后共表達具有運輸葡萄糖的能力，而截短為THB1和TM4+THB2則不具備運輸葡萄糖的能力的原因。同時，由于TM4與THB1、THB2緊密程度不一致，導致THB1和THB2結構上的差異，兩者不對稱排列（asymmetrical），這與原核生物SemiSWEET同源二聚體兩個THBs的對稱排列明顯不同［29］。另外，來自TM2的半胱氨酸、TM3和TM7的天冬酰胺以及TM6的苯丙氨酸是OsSWEET2行使葡萄糖運轉功能的關鍵位點［29］。截至目前，研究者們發(fā)現SemiSWEET或SWEET蛋白具有朝細胞外開口（outward open conformation）、朝細胞內開口（inward open conformation）和閉合（occluded conformation）3種構象（表1）。盡管到目前為止未能在生物體內觀察到同一SemiSWEET或SWEET蛋白的3種構象（表1），但是已有的研究結果已為闡明其底物結合和糖轉運機理奠定了一定的結構基礎，研究者們根據這些結果提出了搖桿運動（rocking-type motion）理論［25］。在OsWEET2b中，TM1、TM2、TM5和TM6上的脯氨酸可能是促使其在不同構象間轉變的關鍵因素［29］。

圖1 SWEET和SemiSWEET蛋白拓撲結構［24，25，28］

3 SWEET基因家族在植物中的生理功能

3.1 參與韌皮部裝載

光合產物在葉片中合成后，通過韌皮部裝載、長距離運輸和庫器官的韌皮部卸載，實現光合產物在源、庫器官間的轉運和分配。以蔗糖為光合產物主要運輸形式的植物，其韌皮部裝載多以質外體途徑為主，該途徑涉及蔗糖的跨膜運輸，需要在相應蔗糖轉運蛋白的協(xié)助下完成［30］。在SWEET蛋白發(fā)現之前，對于蔗糖在何種轉運蛋白的協(xié)助下從韌皮部薄壁細胞外運至篩分子/伴胞復合體附近的質外體這一過程并不清楚，而這正是質外體途徑中實施韌皮部蔗糖裝載的先決條件。2012年，Chen等［10］發(fā)現定位在葉片韌皮部薄壁細胞質膜上的AtSWEET11和AtSWEET12 負責該過程，首次證明了植物SWEET蛋白作為糖外流載體在蔗糖韌皮部質外體輸出中起關鍵作用，為H+/蔗糖共向轉運蛋白SUT1/SUC2將蔗糖從質外體運輸至篩分子/伴胞復合體細胞內提供了前提準備，從而揭示了韌皮部質外體裝載的整個過程［31，32］。

表1 SemiSWEET和SWEET蛋白的晶體結構

水稻OsSWEET11（又稱為Os8N3/Xa13）是擬南芥AtSWEET11 和 AtSWEET12的同源基因，也是蔗糖低親和運輸的載體［10］。OsSWEET11定位在質膜上，且主要在水稻葉片組織的韌皮部中表達，雖然已有的研究結果不能確認OsSWEET11是在韌皮部的薄壁細胞中表達，但足以推測OsSWEET11可能也參與了蔗糖在水稻韌皮部裝載的過程［6，10，33］。

3.2 參與果實發(fā)育

可溶性糖含量（主要指蔗糖、葡萄糖和果糖）是決定果實品質的重要指標。植物中SWEET基因家族具有糖運輸功能，可以預料它們可能在果實發(fā)育過程中起著關鍵作用。甜橙（Citrus sinensis）基因組含有16個SWEET基因家族成員，其中Cs2g28300、Cs3g14550、Cs7g02970 、Cs3g14500、Cs3g20720、Cs2g04140和orange1.1t02627這7個SWEET基 因在果實中高度表達［34］。葡萄中有6個SWEET基因（VvSWEET4、7、10、11、15和17d） 隨 著 漿果發(fā)育表達量增加［13］。蘋果（Malus domestica）基因組含有29個SWEET基因家族成員，其中MdSWEET1.1/2、MdSWEET2.4和 MdSWEET3.5在幼果中表達量較高，而MdSWEET3.6/7在大果中表達量較為豐富［35］。栽培番茄品種‘Heinz 1706’中SlSWEET1b、SlSWEET1c、SlSWEET2a、SlSWEET7a和SlSWEET14在1-3 cm的幼果中具有較高的表達量，隨著果實的成熟這5個基因的表達量逐漸降低；SlSWEET12c在1-3 cm的幼果中的表達量較低，在果實綠熟期表達量急劇增加達到最大值，之后又有所回落［14］。野生番茄‘LA1598’中SlSWEET12c和SlSWEET14在花后33天的果實中表達量最高，而SlSWEET10a和SlNEC1在花后20 d的果實中表達量達到最高值［14］。盡管到目前為止尚未有SWEET基因在果實發(fā)育過程中具體功能的詳細報道，但是以上數據表明SWEET可能參與了果實中可溶性糖的運輸和分配，對果實產量和品質具有重大影響。

3.3 參與蜜腺分泌

蜜腺能分泌花蜜，引誘昆蟲前來采蜜完成傳粉過程，從而保證植物獲取異源基因、保證種群繁衍和進化。盡管人們早已了解花蜜的功能及組成，但是在SWEET基因家族被發(fā)現之前人們對花蜜分泌的機制尚不清楚。矮牽牛（Petunia hybrida）中存在一個主要在蜜腺薄壁細胞中表達的NEC1（AtSWEET9的同系物）基因，其表達量與花蜜分泌量成正相關［36］。沉默NEC1的表達導致雄性不育，但沒有與花蜜表型相關的報道［37］。Lin等［38］發(fā)現具有蔗糖運輸功能的擬南芥AtSWEET9定位于質膜，在蜜腺薄壁細胞中特異表達，該基因突變體atsweet9花蜜分泌量減少，明確了AtSWEET9在蜜腺花蜜分泌中具有重要作用。蕪菁（Brassica rapa）和煙草（Nicotiana attenuata）中均發(fā)現了AtSWEET9的同系物，抑制BrSWEET9或NaSWEET9的表達也導致突變體植株花蜜分泌量的減少［38］，說明這2個基因可能也在蜜腺花蜜分泌中起著關鍵作用。

3.4 參與種子發(fā)育

可溶性糖往發(fā)育中種子的轉運能力影響了種子的大小和重量，進而決定了玉米、水稻和小麥等農作物的產量［39］。作物在長期馴化過程中，種子粒型變大，這種選擇必然與可溶性糖的代謝和運輸相關，但有關種子灌漿（seed filling）過程中可溶性糖的轉運機制所知甚少。Sosso等［15］通過比較和篩選不同類型玉米的基因表達數據庫發(fā)現，在種子中高豐度表達的ZmSWEET4c在玉米和蜀黍（Zea mays L. ssp. parviglumis）（玉米的祖先）中存在較大的差異，推測該基因可能是玉米馴化過程中一個與糖轉運調控相關的位點。進一步研究發(fā)現，ZmSWEET4c定位于基底胚乳轉移層（basal endosperm transfer layer）細胞膜上，該基因T-DNA插入突變體的胚乳變小，種子淀粉含量和重量均顯著低于野生型對照，出現“空種皮”的表型，明確了ZmSWEET4c在玉米種子灌漿中具有關鍵作用［15］。研究人員將此項研究延伸到水稻中發(fā)現，水稻中存在一個ZmSWEET4c的同源基因OsSWEET4，該基因表達、底物運輸等特性及突變體植株表型與玉米ZmSWEET4c類似，推測該基因可以調控水稻種子的灌漿過程，是水稻馴化過程中的一個與糖轉運調控相關的位點［15］。

在擬南芥種子發(fā)育過程中，位于質膜上的蔗糖外流載體AtSWEET11、AtSWEET12和AtSWEET15（也稱為SAG29）在種子中展示出特定的時空表達特性；atsweet11；12；15三突變體種子的胚發(fā)育遲緩，種子重量、淀粉含量和油脂含量均顯著低于野生型對照，種子皺縮、干癟［40］。這些結果說明，SWEET可以將由韌皮部運輸而來的蔗糖從母體組織外運出來，從而為種子胚發(fā)育提供碳素營養(yǎng)［40］。大豆基因組含有52個SWEET基因家族成員，其中大部分成員在種子中表達，且在種子灌漿期表達量逐漸增加，之后隨著種子的成熟表達量降低，這說明GmSWEET可能在大豆種子發(fā)育過程中起著關鍵作用［12］。

3.5 參與花粉發(fā)育

植物中的SWEET基因家族通常還參與花粉的發(fā)育，與植株育性相關。矮牽牛NEC1除了在蜜腺中表達還在雄蕊中表達，尤其是在花藥裂口細胞（anther stomium cell）和花絲上部表達；抑制NEC1的表達導致花藥早裂，而此時花粉尚未成熟，最終導致雄性不育［36，37］。在擬南芥中，AtSWEET1、AtSWEET5、AtSWEET7、AtSWEET8（又稱為RPG1）、AtSWEET13（又稱為RPG2）等在花粉發(fā)育中都有表達，可能參與了擬南芥的生殖發(fā)育。在這些擬南芥花粉發(fā)育相關基因中，對AtSWEET8的功能研究比較完整。AtSWEET8在小孢子母細胞和絨氈層中高度表達，atsweet8突變體植株四分體時期小孢子質膜不能形成規(guī)則的波浪狀結構，引起孢粉素不能正常沉積，導致花粉外壁發(fā)育受到影響和花粉的降解，atsweet8突變體植株雄性育性顯著降低［41，42］。AtSWEET13也在花藥中表達，盡管atsweet13突變體植株花粉外壁的網狀結構有輕微缺陷，但atsweet13突變體育性與野生型沒有明顯差異［42］。研究進一步證實，AtSWEET13可部分回補atsweet8突變體育性，atsweet8；atsweet13雙突變體與atsweet8單突變相比育性顯著降低，這說明AtSWEET8和AtSWEET13在植株育性方面存在部分冗余［42］。AtSWEET8主要影響早期花序的育性，而AtSWEET13主要影響花序發(fā)育后期的育性［41，42］。 AtSWEET1在花原端和雄蕊原基中具有較高的表達，表明AtSWEET1可能為發(fā)育中的配子體提供營養(yǎng)［5，43］。AtSWEET5（又稱為VEX1）在花粉營養(yǎng)細胞中表達［44］，AtSWEET7在花粉發(fā)育時優(yōu)先表達［45］。

與擬南芥類似，水稻中也存在著調控植株育性的SWEET基因。定位在質膜上的OsSWEET11在小穗和花粉中高度表達，RNAi轉基因植株中OsSWEET11的表達受到抑制，花粉發(fā)育停留在單核花粉期或二核花粉期，花粉的淀粉含量降低，花粉發(fā)育不良，導致植株不育或者半不育［33，46，47］。除了OsSWEET11、OsSWEET1a、OsSWEET2a、OsSWEET3a、OsSWEET5和OsSWEET15在不同發(fā)育階段的花或圓錐花序中具有較高的表達水平，表明它們可能在水稻生殖發(fā)育中起著重要作用［11］。

除了矮牽牛、擬南芥和水稻，其他植物中可能也存在著與花粉發(fā)育相關的SWEET基因。甜橙中有5個SWEET基因家族成員（Cs7g02970、Cs3g14550、Cs3g20720、Cs9g04180和Cs2g28270）在花中的表達量較為豐富［34］。番茄SlSWEET5b（也稱為LeSTD1）在花中表達量最高［14］，且特異的在成熟花粉粒中表達［48］。葡萄中有7個SWEET基因家族成員（VvSWEET3、4、5a、5b、7、10和11）在花中表達量較高［13］。大豆中有超過20個GmSWEET基因在花中高度表達［12］，煙草TOBC023B06基因特異的在雄花柱頭表達［49］。

3.6 參與葉片衰老

植物中的SWEET基因家族也參與衰老過程的調控。水稻OsSWEET5具有半乳糖運輸活性，在衰老葉片中表達，超量表達該基因后引起植株葉片中可溶性糖含量和IAA含量的顯著變化，導致植株在幼苗階段表現出生長延遲和早衰，說明OsSWEET5介導的半乳糖轉運在植物體內具有重要作用［50］。但是，敲除OsSWEET5基因的植株并沒有引起表型的變化，這說明水稻中可能還存在其他具有半乳糖運輸功能的與OsSWEET5功能冗余的SWEET基因［50］。與OsSWEET5類似，擬南芥AtSWEET15在葉片衰老過程中表達量逐漸增加，轉基因過表達植株表現出生長延遲和葉片衰老速度加快的表型，但AtSWEET15的T-DNA插入突變體與野生型植株相比沒有明顯差異［51，52］。從這些研究結果來看，過量表達某些SWEET基因可能破壞可溶性糖正確的分配流向或引起可溶性糖外滲，從而對植株生長產生負面影響。

3.7 參與離子運輸

植物中的SWEET基因家族對于離子的轉運也起著重要作用。擬南芥根系用25 μmol/L鋁離子處理后AtSWEET13表達量上調了近160倍，說明該基因可能在維持根系鋁離子含量中起重要作用［53］。大豆幼苗進行缺鐵處理，1 h后發(fā)現葉片中Glyma05g38351（AtSWEET12的同源基因）表達量增加了大約3倍，而Glyma05g38340和Glyma08g01310（兩個均是AtSWEET13的同源基因）的表達量降低，表明這3個SWEET基因可能參與了鐵元素在大豆體內的運輸分配［54］。大麥（Hordeum vulgare）幼苗分別用銨態(tài)氮（NH4+）和硝態(tài)氮（NO3-）處理后檢測基因的表達發(fā)現，1個SWEET基因（與AtSWEET11同源性最高）在銨態(tài)氮處理植株中的表達量是硝態(tài)氮處理植株的2倍，這說明該基因可能在調控氮元素細胞間的運輸中有重要作用［55］。在苜蓿（Medicago truncatula）共生根瘤形成過程中，缺硼將導致SWEET基因家族表達水平降低，但當向其提供鈣離子時這些下調SWEET基因的表達水平迅速恢復，說明SWEET基因家族在鈣/硼離子平衡中可能發(fā)揮重要作用［56］。

SWEET基因家族在銅離子運輸中的功能研究比較完整。在水稻中，Yuan等［47］通過酵母雙雜系統(tǒng)，用OsSWEET11的保守結構域做誘餌篩選到2個定位在質膜上的銅離子轉運蛋白（copper transporter）COPT1和COPT5。在酵母銅離子載體功能缺失突變體菌株MPY17中只有同時表達OsSWEET11、COPT1和COPT5才能恢復酵母運輸銅的功能，表明三者相互作用在細胞膜上形成一個銅離子轉運蛋白復合體，發(fā)揮其將銅離子從細胞外攝入細胞內的功能［47］。在水稻中超量表達OsSWEET11、COPT1和COPT5，發(fā)現地上組織和根中銅離子含量增加，而木質部液流中銅離子含量降低［47］。從這些結果來看，可以確定OsSWEET11能影響水稻中銅離子的再分配，調控銅離子的運輸［47］，但是COPT1和COPT5為什么必須和OsSWEET11同時表達才能恢復MPY17的銅離子運輸功能尚不得而知。

3.8 參與宿主與病原菌之間的互作

SWEET基因家族在植物-病原菌的互作中也起著關鍵作用。當細菌或真菌病原菌入侵植物后，引起植物中SWEET基因表達量上調，從而有助于病原菌從植物中獲取糖類供其生長繁殖。在水稻21個SWEET基因家族成員中，有5個（OsSWEET11-15）已經被證明能夠為水稻白葉枯病菌（Xanthomonas oryzae pv. oryzae）提供營養(yǎng)［46，57-64］。白葉枯病菌侵染水稻植株后分泌特定的轉錄激活（transcription activator-like，TAL）效應因子，該效應因子與目標OsSWEET基因的啟動子特異元件結合，誘導該OsSWEET基因上調表達，導致更多糖類外流，病原菌因獲得營養(yǎng)而繁殖，植株感病。目前，OsSWEET11［46］、OsSWEET12［62］、OsSWEET13［60，64］和OsSWEET15各 發(fā) 現1個TAL效 應 因 子［63］，OsSWEET14［57-59，61，63］發(fā)現了4個TAL效應因子。

病原菌誘導SWEET基因家族上調表達并不是水稻特有的。木薯（Manihot esculenta）MeSWEET10a可被細菌性枯萎?。╔anthomonas axonopodis pv. manihotis）的TAL20效應因子誘導表達［65］，甜橙CsSWEET1可被細菌性潰瘍?。╔anthomonas citri ssp. citri）的PthA4和PthAw效應因子誘導［66］，葡萄VvSWEET4能夠與灰霉病菌（Botrytis cinerea）相互作用［13］。葡萄VvSWEET4在擬南芥上的同源基因是AtSWEET4，灰霉病菌侵染后AtSWEET4表達量上調［5］，但atsweet4突變體對灰霉病菌不敏感［13］。最近有研究表明，腐霉菌（Pythium irregulare）侵染擬南芥根系后，AtSWEET2表達量急劇增加，而atsweet2突變體對腐霉菌不敏感，推測定位于液泡膜的AtSWEET2可為腐霉菌提供葡萄糖供其生長繁殖［16］。除了灰霉病菌和腐霉病菌，擬南芥中還有多個AtSWEET基因受到如番茄細菌性葉斑病菌（Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000）、白粉菌（Golovinomyces cichoracearum）和根腫病菌（Plasmodiophora brassicae）的誘導［5，67］。辣椒（Capsicum annuum）中SWEET基因（UPA16）受細菌性瘡痂病菌（Xanthomonas campestris pv. vesicatoria）誘導表達量增加［68］。小麥（Triticum aestivum）SWEET基因的表達受條銹病菌（Puccinia striiformis）的誘導［69］。

上述結果說明SWEET基因家族確實參與了宿主-病原菌之間的互作，但僅有少數SWEET基因與病原菌互作的機理得到闡釋，而某種病原菌是如何特異的識別SWEET基因的尚不得而知，闡明這些機制有助于人們通過分子生物學手段改造病原菌的結合位點，從而獲得對病原菌具有抗性的作物。最近的研究表明，SWEET家族基因不僅能為病原菌提供碳水化合物，也能為有益微生物提供營養(yǎng)，如苜蓿MtSWEET11可被根瘤菌誘導表達，為共生根瘤的形成提供糖類化合物［70］。

4 逆境對SWEET基因家族表達的影響

可溶性糖是細胞中重要的能量和物質來源，在植物生長發(fā)育和逆境脅迫響應調控中具有重要作用。在逆境脅迫下，植物通過調節(jié)體內可溶性糖的再分配，維持細胞滲透勢的平衡，以利于植物在逆境脅迫下維持正常生長［71］。糖轉運蛋白是調控可溶性糖再分配的關鍵因子，能夠響應多種逆境脅迫，與植物抗逆響應密切相關。在茶樹（Camellia sinensis）自然冷馴化過程中，CsSWEET2、CsSWEET3和CsSWEET16的表達被顯著抑制，而CsSWEET1和CsSWEET17的表達量急劇增加［72］。Feng等［14］在番茄SlSWEET基因家族成員的上游啟動子區(qū)域發(fā)現多個與逆境和激素響應相關的順式作用元件，并發(fā)現在高糖、高鹽、高溫和低溫條件下葉片、根、綠熟期果實和紅熟期果實中多個SlSWEET基因表達量發(fā)生明顯改變。

目前對擬南芥中AtSWEET基因響應非生物脅迫的研究較為深入。AtSWEET16和AtSWEET17是同系物，二者均與非生物脅迫有關。在低氮和冷脅迫條件下，atsweet17突變體植株葉片中果糖含量顯著增加，根生長量顯著減少；在冷脅迫條件下，過表達AtSWEET17植株葉片中果糖含量降低了80%，但根生長量明顯增加［17，73］。這些結果說明，AtSWEET17負責果糖的雙向運輸來維持擬南芥葉片和根部胞質中果糖的平衡，以提高植株對低氮、冷脅迫等非生物脅迫的耐受性。冷害、滲透壓脅迫和低氮均能引起AtSWEET16表達量的下降；過表達AtSWEET16造成植株中可溶性糖含量與野生型植株迥異，種子發(fā)芽率和耐寒性提高；在供氮充足的情況下過表達AtSWEET16植株生長效率和氮肥利用率高于野生型，但在低氮脅迫下野生型氮肥利用率高于過表達植株［18］。這些結果說明，AtSWEET16參與了多種非生物脅迫，且其在這些非生物脅迫中的功能可能是相對獨立的［18］。

擬南芥AtSWEET15在葉片自然衰老過程中表達量逐漸增加，而低溫、干旱和高鹽脅迫均可誘導AtSWEET15表達，這種滲透脅迫下的誘導表達依賴于脫落酸途徑［51，52，74］。過表達AtSWEET15 不僅造成植株葉片衰老速度加快，且對鹽脅迫敏感，而atsweet15突變體植株對高鹽脅迫的耐受性明顯高于野生型植株，這可能是由于過表達AtSWEET15導致轉基因植株根部細胞活力降低造成的［52］。

最近的研究表明，AtSWEET11和AtSWEET12不僅存在于葉片中具有蔗糖運輸功能，二者還存在于花莖木質部導管中，同時具備蔗糖、葡萄糖和果糖運輸能力［19］。在低溫脅迫下，atsweet11；12雙突變體植株莖的直徑、莖韌皮部和木質部面積均顯著降低，但雙突變體植株的低溫耐受性明顯提高［19］。這些結果說明，AtSWEET11和AtSWEET12除了具有韌皮部裝載功能［10］，還可以向次生木質部運輸糖分滿足次生細胞壁形成所需營養(yǎng)，從而調控擬南芥植株對低溫逆境的耐受性［19］。AtSWEET11和AtSWEET12的表達量還受水分脅迫的調節(jié)。在水分虧缺條件下，擬南芥植株葉片中與蔗糖韌皮部裝載相關的3個基因AtSWEET11、AtSWEET12和AtSUC2表達量增加，蔗糖從葉片向根系運輸的能力增強；同時，根中AtSUC2、AtSWEET11-15的表達量增加，說明這些基因在根中可能具有蔗糖韌皮部卸載的功能［75］。這些結果說明，在水分虧缺逆境下植株通過調控蔗糖載體蛋白的表達量調節(jié)體內碳水化合物的再分配，即將葉片中合成的碳水化合物更多的分配到根系中去，從而減少水分虧缺對植株生長帶來的不利影響。

5 結語

目前，對于SWEET基因家族的研究才剛開始，仍有許多問題需要解決。例如，植物SWEET基因家族的功能與其結構緊密相關，但目前只有1個具有葡萄糖轉運功能的真核生物SWEET蛋白的三維結構得到解析，且只觀察到朝細胞內開口一種構象，尚未能在同一物種中觀察到同一SWEET蛋白的三種構象，這些研究結果還不足以全面了解SWEET蛋白的糖轉運機理。因此，進一步加強不同糖分轉運功能SWEET蛋白的晶體結構解析，有助于闡明植物中多個SWEET基因家族成員是如何區(qū)分識別各自的底物以及促使其在不同構象間轉變的關鍵因素。大多數高等植物中含有多個SWEET基因家族成員，這些基因是如何協(xié)同運作的；如何被調控的；是在轉錄水平還是翻譯水平被調控。SWEET基因家族成員上存在蛋白磷酸化位點［14］，這些磷酸化位點是否為調控SWEET表達的關鍵位點。另外，同一SWEET基因可能同時參與植物多種重要生理過程，如AtSWEET11和AtSWEET12不僅具有韌皮部裝載功能［10］，還參與種子和木質部發(fā)育［19，40］。植物中的 SWEET基因是如何實現功能多樣化的？轉錄組學、蛋白組學、代謝組學等的綜合運用，將有助于多層次地全面揭示SWEET基因家族的功能。此外，雖然已經在大多數高等植物中發(fā)現SWEET基因家族成員的存在，但是目前對于其功能研究主要集中在擬南芥和水稻上，而在其他作物上的功能研究亟待加強，以利于全面揭示SWEET基因家族的功能。如甜橙、葡萄、蘋果、番茄、草莓、木瓜等重要園藝作物中發(fā)現了可能與果實發(fā)育相關的SWEET基因家族成員［12-14，34，35］，加強其在這些植物中的功能研究將填補SWEET基因家族在果實發(fā)育中生理功能的空白。

盡管對SWEET基因家族開展研究的時間不長，但現有的結果已經表明它參與了植物韌皮部裝載、花粉發(fā)育、蜜腺分泌、種子灌漿、葉片衰老、果實發(fā)育等重要生理過程，并在宿主-病原菌互作、各種逆境響應中起關鍵作用。這些研究結果說明，通過分子手段和技術調控SWEET基因的表達，人為控制植物碳水化合物的流向，在提高作物產量、品質以及培育抗病抗逆品種方面具有非常重大的潛在價值，對于應對全球糧食危機具有重要意義。

［1］Neuhaus HE. Transport of primary metabolites across the plant vacuolar membrane［J］. FEBS Lett, 2007, 581（12）：2223-2226.

［2］Kühn C, Grof CP. Sucrose transporters of higher plants［J］. Curr Opin Plant Biol, 2010, 13（3）：288-298.

［3］Ayre BG. Membrane-transport systems for sucrose in relation to whole-plant carbon partitioning［J］. Mol Plant, 2011, 4（3）：377-394.

［4］Slewinski TL. Diverse functional roles of monosaccharide transporters and their homologs in vascular plants：a physiological perspective［J］. Mol Plant, 2011, 4（4）：641-662.

［5］Chen LQ, Hou BH, Lalonde S, et al. Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens［J］. Nature, 2010, 468（7323）：527-532.

［6］Chen LQ. SWEET sugar transporters for phloem transport andpathogen nutrition［J］. New Phytol, 2014, 201（4）：1150-1155.

［7］Chandran D. Co-option of developmentally regulated plant SWEET transporters for pathogen nutrition and abiotic stress tolerance［J］. IUBMB Life, 2015, 67（7）：461-471.

［8］Looger LL, Lalonde S, Frommer WB. Genetically encoded FRET sensors for visualizing metabolites with subcellular resolution in living cells［J］. Plant Physiol, 2005, 138（2）：555-557.

［9］Bermejo C, Haerizadeh F, Takanaga H, et al. Optical sensors for measuring dynamic changes of cytosolic metabolite levels in yeast［J］. Nat Protoc, 2011, 6（11）：1806-1817.

［10］Chen LQ, Qu XQ, Hou BH, et al. Sucrose efflux mediated by SWEET proteins as a key step for phloem transport［J］. Science, 2012, 335（6065）：207-211.

［11］Yuan M, Wang S. Rice MtN3/saliva/SWEET family genes and their homologs in cellular organisms［J］. Mol Plant, 2013, 6（3）：665-674.

［12］Patil G, Valliyodan B, Deshmukh R, et al. Soybean（Glycine max）SWEET gene family：insights through comparative genomics, transcriptome profiling and whole genome re-sequence analysis［J］. BMC Genomics, 2015, 16：520.

［13］Chong J, Piron MC, Meyer S, et al. The SWEET family of sugar transporters in grapevine：VvSWEET4 is involved in the interaction with Botrytis cinerea［J］. J Exp Bot, 2014, 65（22）：6589-6601.

［14］Feng CY, Han JX, Han XX, et al. Genome-wide identification, phylogeny, and expression analysis of the SWEET gene family in tomato［J］. Gene, 2015, 573（2）：261-272.

［15］Sosso D, Luo D, Li QB, et al. Seed filling in domesticated maize and rice depends on SWEET-mediated hexose transport［J］. Nat Genet, 2015, 47（12）：1489-1493.

［16］Chen HY, Huh JH, Yu YC, et al. The Arabidopsis vacuolar sugar transporter SWEET2 limits carbon sequestration from roots and restricts Pythium infection［J］. Plant J, 2015, 83（6）：1046-1058.

［17］Guo WJ, Nagy R, Chen HY, et al. SWEET17, a facilitative transporter, mediates fructose transport across the tonoplast of Arabidopsis roots and leaves［J］. Plant Physiol, 2014, 164（2）：777-789.

［18］Klemens PA, Patzke K, Deitmer J, et al. Overexpression of the vacuolar sugar carrier AtSWEET16 modifies germination, growth, and stress tolerance in Arabidopsis［J］. Plant Physiol, 2013, 163（3）：1338-1352.

［19］Le Hir R, Spinner L, Klemens PA, et al. Disruption of the sugar transporters AtSWEET11 and AtSWEET12 affects vascular development and freezing tolerance in Arabidopsis［J］. Mol Plant, 2015, 8（11）：1687-1690.

［20］Büttner M, Sauer N. Monosaccharide transporters in plants：structure, function and physiology［J］. BBA-Biomembranes, 2000, 1465（1-2）：263-274.

［21］Sauer N. Molecular physiology of higher plant sucrose transporters［J］. FEBS Lett, 2007, 581（12）：2309-2317.

［22］Hirai T, Heymann JAW, Maloney PC, et al. Structural model for 12-helix transporters belonging to the major facilitator superfamily［J］. J Bacteriol, 2003, 185（5）：1712-1718.

［23］Forrest LR, Kr mer R, Ziegler C. The structural basis of secondary active transport mechanisms［J］. BBA-Bioenergetics, 2011, 1807（2）：167-188.

［24］Xuan YH, Hu YB, Chen LQ, et al. Functional role of oligomerization for bacterial and plant SWEET sugar transporter family［J］. PNAS, 2013, 110（39）：E3685-E3694.

［25］Xu Y, Tao Y, Cheung LS, et al. Structures of bacterial homologues of SWEET transporters in two distinct conformations［J］. Nature, 2014, 515（7527）：448-452.

［26］Wang J, Yan C, Li Y, et al. Crystal structure of a bacterial homologue of SWEET transporters［J］. Cell Res, 2014, 24（12）：1486-1489.

［27］Lee Y, Nishizawa T, Yamashita K, et al. Structural basis for the facilitative diffusion mechanism by SemiSWEET transporter［J］. Nat Commun, 2015, 6：6112.

［28］Feng L, Frommer WB. Structure and function of SemiSWEET and SWEET sugar transporters［J］. Trends Biochem Sci, 2015, 40（8）：480-486.

［29］Tao Y, Cheung LS, Li S, et al. Structure of a eukaryotic SWEET transporter in a homotrimeric complex［J］. Nature, 2015, 527（7577）：259-263.

［30］Rennie EA, Turgeon R. A comprehensive picture of phloem loading strategies［J］. PNAS, 2009, 106（33）：14162-14167.

［31］Frank Baker R, Leach KA, Braun DM. SWEET as Sugar：new sucrose effluxers in plants［J］. Mol Plant, 2012, 5（4）：766-768.

［32］Braun DM. SWEET! The pathway is complete［J］. Science, 2012, 335（6065）：173-174.

［33］Chu Z, Yuan M, Yao J, et al. Promoter mutations of an essential gene for pollen development result in disease resistance in rice［J］. Gene Dev, 2006, 20（10）：1250-1255.

［34］Zheng QM, Tang Z, Xu Q, et al. Isolation, phylogenetic relationship and expression profiling of sugar transporter genes in sweet orange（Citrus sinensis）［J］. Plant Cell Tiss Org, 2014, 119（3）：609-624.

［35］Wei X, Liu F, Chen C, et al. The Malus domestica sugar transporter gene family：identifications based on genome and expression profiling related to the accumulation of fruit sugars［J］. Front Plant Sci, 2014, 5：569.

［36］Ge YX, Angenent GC, Wittich PE, et al. NEC1, a novel gene, highly expressed in nectary tissue of Petunia hybrida［J］. Plant J, 2000, 24（6）：725-734.

［37］Ge Y, Angenent G, Dahlhaus E, et al. Partial silencing of the NEC1 gene results in early opening of anthers in Petunia hybrida［J］. Mol Genet Genomics, 2001, 265（3）：414-423.

［38］Lin IW, Sosso D, Chen LQ, et al. Nectar secretion requires sucrose phosphate synthases and the sugar transporter SWEET9［J］. Nature, 2014, 508（7497）：546-549.

［39］Wang E, Wang J, Zhu X, et al. Control of rice grain-filling and yield by a gene with a potential signature of domestication［J］. Nat Genet, 2008, 40（11）：1370-1374.

［40］Chen LQ, Lin IW, Qu XQ, et al. A cascade of sequentially expressed sucrose transporters in the seed coat and endosperm provides nutrition for the Arabidopsis embryo［J］. Plant Cell, 2015, 27（3）：607-619.

［41］Guan YF, Huang XY, Zhu J, et al. RUPTURED POLLEN GRAIN1, a member of the MtN3/saliva gene family, is crucial for exine pattern formation and cell integrity of microspores in Arabidopsis［J］. Plant Physiol, 2008, 147（2）：852-863.

［42］Sun MX, Huang XY, Yang J, et al. Arabidopsis RPG1 is important for primexine deposition and functions redundantly with RPG2 for plant fertility at the late reproductive stage［J］. Plant Reprod, 2013, 26（2）：83-91.

［43］Wellmer F, Alves-Ferreira M, Dubois A, et al. Genome-wide analysis of gene expression during early Arabidopsis flower development［J］. PLoS Genet, 2006, 2（7）：1012-1024.

［44］Engel ML, Holmes-Davis R, McCormick S. Green sperm. Identification of male gamete promoters in Arabidopsis［J］. Plant Physiol, 2005, 138（4）：2124-2133.

［45］Bock KW, Honys D, Ward JM, et al. Integrating membrane transport with male gametophyte development and function through transcriptomics［J］. Plant Physiol, 2006, 140（4）：1151-1168.

［46］Yang B, Sugio A, White FF. Os8N3 is a host disease-susceptibility gene for bacterial blight of rice［J］. PNAS, 2006, 103（27）：10503-10508.

［47］Yuan M, Chu Z, Li X, et al. The bacterial pathogen Xanthomonas oryzae overcomes rice defenses by regulating host copper redistribution［J］. Plant Cell, 2010, 22（9）：3164-3176.

［48］Salts Y, Sobolev I, Chmelnitsky I, et al. Genomic structure and expression of Lestd1, a seven-transmembrane-domain proteonencoding gene specically expressed in tomato pollen［J］. Isr J Plant Sci, 2005, 53（2）：79-88.

［49］Quiapim AC, Brito MS, Bernardes LA, et al. Analysis of the Nicotiana tabacum stigma/style transcriptome reveals gene expression differences between wet and dry stigma species［J］. Plant Physiol, 2009, 149（3）：1211-1230.

［50］Zhou Y, Liu L, Huang W, et al. Overexpression of OsSWEET5 in rice causes growth retardation and precocious senescence［J］. PLoS One, 2014, 9（4）：e94210.

［51］Quirino BF, Normanly J, Amasino RM. Diverse range of gene activity during Arabidopsis thaliana leaf senescence includes pathogen-independent induction of defense-related genes［J］. Plant Mol Biol, 1999, 40（2）：267-278.

［52］Seo PJ, Park JM, Kang SK, et al. An Arabidopsis senescenceassociated protein SAG29 regulates cell viability under high salinity［J］. Planta, 2011, 233（1）：189-200.

［53］Zhao CR, Ikka T, Sawaki Y, et al. Comparative transcriptomic characterization of aluminum, sodium chloride, cadmium and copper rhizotoxicities in Arabidopsis thaliana［J］. BMC Plant Biol, 2009, 9：32.

［54］Lauter ANM, Peiffer GA, Yin T, et al. Identification of candidate genes involved in early iron deficiency chlorosis signaling in soybean（Glycine max）roots and leaves［J］. BMC Genomics, 2014, 15（1）：702.

［55］Lopes MS, Araus JL. Comparative genomic and physiological analysis of nutrient response to NH4+, NH4+：NO3-and NO3-inbarley seedlings［J］. Physiol Plantarum, 2008, 134（1）：134-150.

［56］Redondo-Nieto M, Maunoury N, Mergaert P, et al. Boron and calcium induce major changes in gene expression during legume nodule organogenesis. Does boron have a role in signalling?［J］New Phytol, 2012, 195（1）：14-19.

［57］Yang B, White FF. Diverse members of the AvrBs3/PthA family of type III effectors are major virulence determinants in bacterial blight disease of rice［J］. Mol Plant Microbe In, 2004, 17（11）：1192-1200.

［58］Antony G, Zhou J, Huang S, et al. Rice xa13 recessive resistance to bacterial blight is defeated by induction of the disease susceptibility gene Os-11N3［J］. Plant Cell, 2010, 22（11）：3864-3876.

［59］R?mer P, Recht S, Strauβ T, et al. Promoter elements of rice susceptibility genes are bound and activated by specific TAL effectors from the bacterial blight pathogen, Xanthomonas oryzae pv. oryzae［J］. New Phytol, 2010, 187（4）：1048-1057.

［60］Liu Q, Yuan M, Zhou Y, et al. A paralog of the MtN3/saliva family recessively confers race-specific resistance to Xanthomonas oryzae in rice［J］. Plant Cell Environ, 2011, 34（11）：1958-1969.

［61］Yu Y, Streubel J, Balzergue S, et al. Colonization of rice leaf blades by an African strain of Xanthomonas oryzae pv. oryzae depends on a new TAL effector that induces the rice nodulin-3 Os11N3 gene［J］. Mol Plant Microbe In, 2011, 24（9）：1102-1113.

［62］Li T, Huang S, Zhou J, et al. Designer TAL effectors induce disease susceptibility and resistance to Xanthomonas oryzae pv. oryzae in rice［J］. Mol Plant, 2013, 6（3）：781-789.

［63］Streubel J, Pesce C, Hutin M, et al. Five phylogenetically close rice SWEET genes confer TAL effector-mediated susceptibility to Xanthomonas oryzae pv. oryzae［J］. New Phytol, 2013, 200（3）：808-819.

［64］Zhou J, Peng Z, Long J, et al. Gene targeting by the TAL effector PthXo2 reveals cryptic resistance gene for bacterial blight of rice［J］. Plant J, 2015, 82（4）：632-643.

［65］Cohn M, Bart RS, Shybut M, et al. Xanthomonas axonopodis virulence is promoted by a transcription activator-like effectormediated induction of a SWEET sugar transporter in cassava［J］. Mol Plant Microbe In, 2014, 27（11）：1186-1198.

［66］Hu Y, Zhang J, Jia H, et al. Lateral organ boundaries 1 is a disease susceptibility gene for citrus bacterial canker disease［J］. PNAS, 2014, 111（4）：E521-E529.

［67］Siemens J, Keller IJ, Sarx J, et al. Transcriptome analysis of Arabidopsis clubroots indicate a key role for cytokinins in disease development［J］. Mol Plant Microbe In, 2006, 19（5）：480-494.

［68］Kay S, Hahn S, Marois E, et al. Detailed analysis of the DNA recognition motifs of the Xanthomonas type III effectors AvrBs3 and AvrBs3Δrep16［J］. Plant J, 2009, 59（6）：859-871.

［69］Yu X, Wang X, Wang C, et al. Wheat defense genes in fungal（Puccinia striiformis）infection［J］. Funct Integr Genomic, 2010, 10（2）：227-239.

［70］Kryvoruchko IS, Sinharoy S, Torres-Jerez I, et al. MtSWEET11, a nodule-specific sucrose transporter of Medicago truncatula［J］. Plant Physiol, 2016, 171（1）：554-565.

［71］Yamada K, Osakabe Y, Mizoi J, et al. Functional analysis of an Arabidopsis thaliana abiotic stress-inducible facilitated diffusion transporter for monosaccharides［J］. J Biol Chem, 2010, 285（2）：1138-1146.

［72］Yue C, Cao HL, Wang L, et al. Effects of cold acclimation on sugar metabolism and sugar-related gene expression in tea plant during the winter season［J］. Plant Mol Biol, 2015, 88（6）：591-608.

［73］Chardon F, Bedu M, Calenge F, et al. Leaf fructose content is controlled by the vacuolar transporter SWEET17 in Arabidopsis［J］. Curr Biol, 2013, 23（8）：697-702.

［74］He F, Kang J, Zhou X, et al. Variation at the transcriptional level among Chinese natural populations of Arabidopsis thaliana in response to cold stress［J］. Chinese Sci Bull, 2008, 53（19）：2989-2999.

［75］Durand M, Porcheron B, Hennion N, et al. Water deficit enhances C export to the roots in Arabidopsis thaliana plants with contribution of sucrose transporters in both shoot and roots［J］. Plant Physiol, 2016, 170（3）：1460-1479.

（責任編輯 狄艷紅）

Research Advances in the Structure，Function and Regulation of SWEET Gene Family in Plants

HU Li-ping1，2ZHANG Feng1XU Hui1LIU Guang-min1WANG Ya-qin1HE Hong-ju1，2
（1. Beijing Vegetable Research Center，Beijing Academy of Agriculture and Forestry Sciences，Beijing 100097；2. Key Laboratory of Biology and Genetic Improvement of Horticultural Crops（North China），Ministry of Agriculture，Beijing 100097）

SWEETs（sugars will eventually be exported transporters）are a novel class of recently identified sugar transporters. SWEETs appear to function as a bidirectional uniporter/facilitator，facilitating diffusion of sugars across cell membranes along a concentration gradient. SWEETs play central roles in a number of biochemical processes，such as phloem loading for long-distance sugar transport，nectar secretion，seed filling，pollen nutrition，plant-pathogen interaction and stress regulation，so they had attracted much attention in recent years. SWEETs are widely found in plants. However，only a few species，such as Arabidopsis and rice，of the SWEETs have been functionally identified. This article focuses on the advances of the SWEET gene family，including details about their discovering，characteristics of protein structure，physiological functions and regulation in plants. It will help to elucidate the molecular bases of their function in plants more in-depth and comprehensive in the future.

sugar transporter；SWEET；function；regulation；research advance

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017.04.004

2016-09-18

國家自然科學基金項目（31301792），北京市自然科學基金（6142010），北京市農林科學院青年科研基金（QNJJ201401）

胡麗萍，女，博士，研究方向：蔬菜營養(yǎng)與品質；E-mail：huliping1124@163.com

何洪巨，男，博士，研究方向：蔬菜營養(yǎng)與品質；E-mail：hehongju@nercv.org