王海江　葛磊

?專家論壇?

精準醫(yī)療時代低位直腸癌選擇性側方淋巴結清掃價值與策略

王海江葛磊

王海江主任醫(yī)師、博士生導師，新疆醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院胃腸外科主任，胃腸診療中心首席專家。從事胃腸腫瘤外科臨床與基礎研究近30年，對胃腸腫瘤外科手術治療，消化道重建技術，腹腔鏡技術應用，術前新輔助治療有較高的造詣。主要學術兼職：中國醫(yī)師協(xié)會外科分會MDT專家指導委員會副組委、中國醫(yī)師協(xié)會外科分會結直腸癌專業(yè)委員會常委、中國醫(yī)師協(xié)會外科分會腫瘤外科專業(yè)委員會委員、中國抗癌協(xié)會大腸癌專業(yè)委員會常委、中國抗癌協(xié)會大腸癌專業(yè)委員會肝轉移學組成員、中國抗癌協(xié)會大腸癌專業(yè)委員會微創(chuàng)學組成員、中國抗癌協(xié)會胃癌專業(yè)委員會委員、新疆醫(yī)學會普外專業(yè)委員會副組委、胃腸專業(yè)組組長、新疆醫(yī)學會腫瘤分會常委、新疆老年學會腫瘤專業(yè)委員會副組委。《中華胃腸外科雜志》編委、《實用癌癥雜志》編委、《腹腔鏡外科雜志》編委、中華結直腸疾病電子雜志編委。

隨著生物分析技術、基因測序以及大數據分析工具的出現，醫(yī)學進入了精準醫(yī)療時代。臨床影像等技術的進步和發(fā)展，腫瘤患者術前精準臨床分期判斷及分子生物學信息的獲得使得個體化的精準醫(yī)療成為可能，精準醫(yī)療時代對直腸癌的診治提出了新的要求，不同部位的直腸癌治療方案亦有所差異。手術治療仍然是當今治療直腸癌的主要方式，對于側方淋巴結清掃問題一直存有爭議，究其原因側方淋巴結轉移（lateral pelvic lymph node metastasis，LPLM）是全身系統(tǒng)性轉移還是局部轉移。筆者認為，低位直腸癌診治應在充分推廣診療規(guī)范的基礎上，通過對數據的分析，篩選行側方淋巴結手術治療的獲益人群，根據精確的診斷分期控制手術指征與范圍，減少不必要的創(chuàng)傷及過度治療從而真正實現精準醫(yī)療。

直腸腫瘤； 外科手術； 側方淋巴結清掃； 精準醫(yī)療

目前，以全直腸系膜切除術（total mesorectal excision，TME）為原則的直腸癌根治術使患者術后局部復發(fā)率得到了明顯改善，被公認為進展期中低位直腸癌的標準手術方式，淋巴結清掃程度范圍是根治手術的關鍵，與患者的預后緊密相關。眾多研究發(fā)現直腸癌的淋巴結轉移途徑包括除上方淋巴結轉移外，側方轉移是另一條重要的淋巴轉移途徑，盆腔復發(fā)的最主要原因是側方淋巴結的轉移所致，由于該組淋巴結所處的解剖位置深、空間狹窄，血管分布復雜，周圍毗鄰血管神經束，對其行徹底的清掃具有一定的難度和風險，容易引起泌尿、性功能障礙或大出血等嚴重并發(fā)癥。因此，對于低位直腸癌根治術清掃范圍，是否進行側方淋巴結清掃，如何合理地選擇側方淋巴結的清掃策略，成為了諸多外科學者一直爭議的問題。本文筆者從側方淋巴結清掃的演變、轉移規(guī)律、清掃的爭議和必要性、選擇性個體化清掃策略四方面對相關問題進行探討。

一、直腸癌側方淋巴結清掃的歷史演變

1895年Gerota通過注入染色劑的方法率先發(fā)現直腸上方和側方淋巴結引流現象［1］。1927年Senba等通過對胎兒尸體內注射染色劑發(fā)現直腸淋巴引流區(qū)域沿著髂內動脈及閉孔內側空間范圍內分布，一旦發(fā)生轉移會向上方、側方及下方進行擴散，其中上方為全部直腸和肛管引流途徑，下方為肛管引流途徑，而側方為腹膜反折以下直腸和肛管引流途徑［2］。20世紀50年代Sauer等［3］最早報道關于直腸癌會發(fā)生側方淋巴結轉移，發(fā)生淋巴結轉移的患者因局部復發(fā)率高而致其預后差，術中淋巴結清掃不徹底會引起局部復發(fā)甚至影響病人的生存期，故開始嘗試側方淋巴結清掃。1959年Stearns等［4］報道了122例側方淋巴結清掃對患者生存無益，術后并發(fā)癥增多?；诖舜尾焕难芯拷Y果，西方逐漸放棄了側方淋巴結清掃術直至今日。20世紀80年代，許多日本研究學者提出了側方淋巴結清掃術（lateral pelvic lymph node dissection，LPLD）的必要性，LPLD能去除無法用常規(guī)檢查方法檢出的隱匿性轉移病灶，減少局部復發(fā)率，并使直腸癌病人的存活率明顯提高。此后，LPLD逐漸成為低位進展期直腸癌治療的標準手術。由于該手術引起自主神經系統(tǒng)受損，導致排尿困難和性功能障礙并發(fā)癥增多，于是在80年代后日本外科專家開始致力于保留自主神經功能、控制局部復發(fā)的同時改善患者生活質量的研究，研究結果表明LPLD降低局部復發(fā)率達到50%，提高5年總生存率達到8%，LPLD被認定為治療進展期低位直腸癌的標準術式。

二、側方淋巴結轉移規(guī)律

Senba等發(fā)現側方淋巴結引流存在前中后3個方向：（1）向前外側沿膀胱上動脈、膀胱下動脈、閉孔動脈到髂外動脈內側緣的淋巴結；（2）向外側沿直腸中動脈至髂內淋巴結，然后經髂總淋巴結上行至腹主動脈旁淋巴結；（3）向后沿骶中動脈入骶淋巴結，再向上入腹主動脈分叉處淋巴結。至今，學術界普遍認為對于大多數低位直腸癌而言，淋巴結轉移通過脈管侵犯滲透入直腸系膜外，并通過直腸側韌帶向上轉移至髂內動脈，這些區(qū)域的淋巴結稱之為側方淋巴結。根據日本的相關文獻報道，直腸癌側方淋巴結的轉移率為13.3%～20.1%［5-7］。據日本大腸癌協(xié)會報道：直腸癌側方淋巴結平均轉移發(fā)生率為10.0%，T3期為13.5%，T4期為29.0%，而且常規(guī)檢查無側方轉移者仍會有4%的隱匿轉移灶。有研究報道，在所有危險因素中，直腸系膜內淋巴結與直腸側方的轉移相關性最強，其中，約30%的患者伴有直腸系膜淋巴結轉移的同時伴有側方淋巴結轉移［5，8］。Nagayoshi等［9］回顧分析90例進展期直腸癌病例的數據顯示，側方淋巴結轉移率為15.6%；其中未分化癌、脈管侵犯陽性、腫瘤生長周徑大于50%及直腸系膜內淋巴結轉移與直腸側方淋巴結轉移相關，多因素分析發(fā)現直腸系膜內淋巴結轉移是側方淋巴結轉移的獨立危險因素。我國學者也對側方淋巴結做了較多研究，他們發(fā)現腹膜返折以上直腸癌較少發(fā)生側方轉移，側方淋巴結轉移85.7%見于病灶同側，病灶浸潤直腸全周或后壁2/3周可發(fā)生雙側轉移。另外，我中心研究發(fā)現側方淋巴結轉移與病理類型有關，低分化腺癌及黏液腺癌發(fā)生側方淋巴結轉移率高于高、中分化腺癌［10］。

三、側方淋巴結轉移的術前精準診斷

盡管側方淋巴結轉移有一定的規(guī)律可循，但是目前仍然缺乏有效的技術手段在術前或術中精確診斷淋巴結的轉移情況，這就導致術中對淋巴結出現了盲目過度清掃和清掃不到位兩種極端現象。因此，術前精確診斷十分必要，MRI作為主要的檢查手段被用于直腸癌的檢查并為選擇合適的治療策略提供依據。有研究數據表明，MRI診斷淋巴結轉移的準確率約在47%～89.8%［11-12］，但這些包括了已經有直腸系膜內淋巴結轉移及接受新輔助放化療的患者。目前MRI診斷淋巴結轉移主要依據淋巴結的大小、內部信號特征以及邊界，Matsuoka等［13］MRI橫斷軸徑大于或等于5 mm的卵圓形淋巴結可以認定為轉移淋巴結。在Brown G等［14］的研究中發(fā)現側方淋巴結的大小不能作為判斷其良惡性的預測指標，因為手術標本中23%的淋巴結MRI沒有發(fā)現，在102個3 mm以下的淋巴結中，只有2個是轉移；從另一方面講，這一標準正確的判斷了許多2～5 mm的淋巴結。Ogawa等［15］將160例直腸癌患者側方淋巴結按照最大直徑分為＜5 mm組和≥5 mm組，研究發(fā)現由于較低的陽性預測值及較高的陰性預測值MRI很難從中選擇出行LPLD的獲益人群，該研究發(fā)現LPLD不能夠使LPLN（-）的患者獲益。除了研究淋巴結的直徑參考值外，有學者對淋巴結的部位及伴隨征象進行了研究。Inshibe等［16］研究認為無論淋巴結的大小，只要任何可識別的淋巴結位于盆壁時即可診斷陽性。Engelen等［17］通過研究發(fā)現側方淋巴結轉移通常發(fā)生在直腸系膜的背外側，與腫瘤相同水平部位及腫瘤的上方，遠處淋巴結轉移少見，一旦發(fā)現則淋巴結轉移陽性率極高，同時，他們認為特異性造影劑USPIO的應用，可以檢出直腸系膜內很小的轉移淋巴結，提高了對淋巴結轉移判斷的能力，轉移淋巴結在T2加權圖像中具有特殊的信號特征，這與正常及反應性淋巴結有明顯區(qū)別。盡管CT檢查的直腸癌淋巴結轉移的敏感度約為45%～73%，但是多排CT檢查能夠提高檢出率。Kanemoto等［18］認為淋巴結短徑值比較適合于預測淋巴結轉移。同樣，Kobayashi等［19］進一步研究發(fā)現淋巴結橫斷面短徑為6 mm是預測直腸癌側方淋巴結轉移的最佳截斷值。

四、進展期低位直腸癌側方淋巴結清掃的東西方之爭及必要性

目前東西方對于側方淋巴結清掃問題尚存爭議，究其原因就是側方淋巴結轉移是全身轉移還是局部轉移，TME手術不包含側方淋巴結清掃。歐美學者認為側方淋巴結是第3站淋巴結，其受累已屬晚期，是全身轉移的一部分，即使清掃預后仍然很差，可能增加術中及術后副損傷（血管、神經損傷）。Georgiou等［20］薈萃分析過去30年間文獻后發(fā)現1272例低位直腸癌患者行擴大切除術與傳統(tǒng)切除術病人5年存活率、5年無瘤存活率、局部復發(fā)率和遠處轉移率均差異無統(tǒng)計學意義，故認為擴大清掃術并不能取代傳統(tǒng)切除術。因此，歐洲學者認為側方淋巴結轉移是全身系統(tǒng)性轉移而非局部疾病，應采用輔助性放化療治療。然而，日本學者［5］非常重視側方淋巴結的清掃，認為TME具有局限性，側方淋巴結雖為第三站但尚屬局部病灶，TME只清掃了直腸固有筋膜區(qū)而沒對盆腔神經叢和髂內血管之間區(qū)域及髂內血管與閉孔內肌之間區(qū)域進行清掃，故不能取代擴大根治術。Akiyoshi等［21］通過對日本多中心注冊的11567例低位直腸癌研究認為盡管淋巴結轉移超出髂內區(qū)域預后差，但是側方淋巴結仍被視為局部淋巴結轉移，并發(fā)現行側方淋巴結清掃是有益于直腸癌患者，這項研究也是目前分析低位直腸癌淋巴結轉移預后的最大研究。Yokoyama等［22］進一步研究發(fā)現伴有髂總、閉孔區(qū)域淋巴結轉移的患者預后差，該區(qū)域伴有1個淋巴結轉移的患者預后要好于多個淋巴結轉移。在日本LPLD被認為是減少局部復發(fā)提高生存率的重要手段，低位直腸癌的患者無明顯遠處轉移針對T3以上的或直腸系膜內伴有淋巴結轉移的側方淋巴結清掃已成為目前的標準治療。

在荷蘭，Kusters等［23］對379例行術前短程放療聯(lián)合行TME手術的低位直腸癌患者數據進行了分析，發(fā)現僅有3例（0.8%）的患者在側方淋巴結區(qū)域發(fā)生了局部復發(fā)。雖然其納入的病人多數為I期的患者，但是這個結果提示可以通過新輔助放化療（neoadjuvant chemoradiotherapy，NCRT）來代替行側方淋巴結清掃。Watanabe等［24］認為術前化療聯(lián)合TME手術可以達到LPLD手術的同樣效果。但是，沒有資料能夠說明上述研究的影像學淋巴結具體的大小，因此，還不能認為進行TME手術是足夠的。與之相比，Kim等［25］分析了366例T3/T4期直腸癌患者，他們發(fā)現側方淋巴結轉移陽性及大小是引起低位直腸癌局部復發(fā)的主要影響因素，對比了側方淋巴結短徑5～9.9 mm與10 mm組的局部復發(fā)率（12.5% vs 68.8%），發(fā)現兩組差異有統(tǒng)計學意義；而最近Akiyoshi教授的研究同樣對比了側方淋巴結短徑5～9.9 mm與10 mm組的局部復發(fā)率（0% vs 3.4%）與上述結果一致［21］。

鑒于目前尚無法得出側方淋巴結清掃術（LPLD）優(yōu)于NCRT+TME手術治療的結論，Watanabe及Otowa等［24，26］教授對于NCRT后影像學診斷淋巴結轉移的直腸癌患者行側方淋巴結清掃與僅行側方淋巴結清掃相比發(fā)現兩組在總生存率及無病生存率上均無明顯差異；而對于側方淋巴結轉移的患者僅行NCRT而不進行LPLD能否使患者獲益的問題尚沒有答案。Liang等［27］研究發(fā)現45例患者行NCRT后復查發(fā)現仍有71.1%的患者伴有側方淋巴結轉移。Kim等［25］報道盆腔復發(fā)是行NCRT+TME手術后最常見的形式，并且與放化療前影像學表現的淋巴結大小有關。這些研究表明對于行NCRT后的患者同樣能夠在LPLD手術中獲益。Akiyoshi等［21］通過分析127例行NCRT的進展期直腸癌患者發(fā)現側方淋巴結轉移率為66%，其中89例未行側方淋巴結的患者局部復發(fā)達3.4%，行側方淋巴結清掃者未見復發(fā)，他們提出LPLN可能成為低位直腸癌的前哨淋巴結，NCRT不能完全徹底的消除LPLN轉移，對于可疑的側方淋巴結轉移的患者行術前放化療和LPLD的相結合的方法是一種較為合適的選擇。另外，國內學者董新舒、劉寶善等［28-29］認為側方淋巴結清掃具有積極意義，低位進展期直腸癌應該行側方淋巴結清掃，降低局部復發(fā)率，了解具體轉移范圍，指導臨床治療，改善患者的預后，同時，注意保護下腹下神經及盆腔植物神經可以避免術后引起的排尿困難及性功能障礙等并發(fā)癥。這些結果表明對于進展期直腸癌而言LPLN可做為前哨淋巴結，側方淋巴結清掃能夠有利于淋巴結轉移范圍的界定，其本質是精確預測腫瘤引流的第1站淋巴結的癌轉移情況，從而確定淋巴結清掃范圍。

五、側方淋巴結清掃的策略

日本大腸癌診治規(guī)約上指明腫瘤位于腹膜返折以下及腫瘤超過深肌層時需要行擴大淋巴結清掃術。低位直腸癌最易發(fā)生側方轉移的是髂內淋巴結和閉孔淋巴結，在清掃時要特別注意髂內、閉孔淋巴結及其周圍的脂肪組織，強調整塊切除。我們的側方清掃順序體會是：以腹膜外間隙入路進行閉孔淋巴結清掃不容易發(fā)生遺漏，清掃時應遵從“自上而下、由外向內、先右后左”原則，以盆筋膜臟層為標準游離層面，從十二指腸水平部下緣的高度開始向下游離腹主動脈前的結締組織，依次清掃腹主動脈、下腔靜脈、骶前動脈、髂總動脈、髂外動脈、髂內動脈以及閉孔區(qū)域的全部淋巴和脂肪組織，達到相應區(qū)域的“骨骼化”標準，操作時沿髂內動脈按由近及遠的方向依次清掃，清掃的范圍是盆叢的外側，沿著髂總血管及分支，在閉孔的內側，血管骨骼化是徹底清掃的關鍵。側方淋巴結清掃入路選擇從膀胱下筋膜外側開始，沿著膀胱輸尿管表面?zhèn)确较蜷]孔及肛提肌表面進行分離。在此過程中首先分離出輸尿管，尋找出正確的“Holy plane”間隙將下腹下神經和盆腔神經叢從血管神經束中分離出，避免損傷，注意辨認腹下神經及盆叢，與輸尿管一起推向內側以避免損傷，保留雙側或單側盆腔自主神經（一側受累時）。閉孔淋巴結清掃的解剖標示如下，側方：髂總動脈分支、髂外、髂內血管，恥骨及閉孔內肌。背側：腰大肌、閉孔內肌和髂內靜脈分支及骶叢。顯露髂內動靜脈及其上部分支血管，如膀胱上動脈并完整保留。在切除的過程中需要分離并保留閉孔神經，閉孔淋巴結能夠完整的進行切除。髂內淋巴結清掃的解剖標示：髂內血管及其分支、腹下神經、盆叢及骶椎，膀胱下動脈和陰部內動脈通常需要進行保留，如果有受累則需連同這些動脈進行切除。術中對所清掃的淋巴、脂肪進行分組送檢。

綜上所述，側方淋巴清掃不應盲目開展，避免過度手術給病人帶來相應手術并發(fā)癥，增加患者的痛苦；應選擇性、個體化的進行，側方淋巴清掃需要更精確的影像學診斷作為基礎，選擇能在LPLD或術前NCRT治療中獲益人群，通常在這種情況下，僅行LPLD可能存在不足，單獨行NCRT無法保證完全將其治愈。此外，尚需要進行前瞻性隨機對照研究對比術前NCRT+TME手術和TME+ LPLD手術療效。對于明確有側方盆腔淋巴結轉移的病例，①術前影像診斷直徑10 mm；②術中探查發(fā)現直腸系膜側后方、髂總、閉孔區(qū)域的淋巴結明顯腫大；③直腸系膜內淋巴結轉移；④腫瘤的侵犯高度與淋巴結轉移高度相同，超出腫瘤上部大于14 mm的距離；⑤盆腔淋巴結短徑大于6 mm；需積極進行保留植物神經功能的側方淋巴結的清掃術。盡管目前側方淋巴結選擇性清掃策略仍缺乏大樣本隨機對照研究的高級別循證醫(yī)學證據支持，選擇性、個體化的LPLD策略仍是一種值得探索的低位直腸癌根治手術，它使得標準手術更加精細化、個體化。

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Strategies and value of the treatment of lateral lymphnode dissection for low rectal cancer in the era of precision medicine

Wang Haijiang， Ge Lei.
Department of Gastrointestinal Surgery， Xinjiang Medical University Affiliated Tumor Hospital. Xinjiang 830011， China

Wang Haijiang， Email: wanghaijiang@medmail.com.cn

With the emergency of biological technology， gene sequencing and big data analysis tools， medical treatment entered the era of precision medical. As a result of the progress and development of clinical imaging techniques， the acquisition of clinical and personal biological data has made personalized treatment possible. The era of precision medicine has brought new horizon for diagnosis and treatment of rectal cancer. Different treatment should be taken into account in a different location in rectal cancer. Surgery is still considered as the principal treatment for rectal cancer， however， there is long-standing controversyas to whether LPN metastases represent systemic or localized disease. Based on the promotion of standard treatment for rectal cancer， we must share following views that the different subjects should join forces to improve selection criteria for LPND， avoid unnecessary injury， prevent over treatment， and ultimately aim to propose the precision medicine program in the future for patients with low rectal cancer.

Rectal neoplasms: Surgical procedures， operative: Lateral lymph node dissection: Precision medicine

2016-03-21）

（本文編輯：楊明）

10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2016.04.003

國家自然科學基金資助項目（No.81560385）

830011 新疆醫(yī)科大學附屬腫瘤醫(yī)院胃腸外科

王海江，Email：wanghaijiang@medmail.com.cn

王海江， 葛磊. 精準醫(yī)療時代低位直腸癌選擇性側方淋巴結清掃價值與策略［J/CD］. 中華結直腸疾病電子雜志， 2016，5（4）: 292-296.