楊柳依，趙榮秋，劉樂承

(長江大學(xué)園藝園林學(xué)院，湖北 荊州 434025)

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高等植物春化作用的分子基礎(chǔ)及調(diào)控機(jī)制

楊柳依，趙榮秋，劉樂承

(長江大學(xué)園藝園林學(xué)院，湖北 荊州 434025)

春化作用對控制高等植物開花具有重要的作用，它是一個由多基因相互作用并受環(huán)境因素(溫度、光周期等)影響的復(fù)雜過程。雙子葉植物擬南芥與單子葉植物谷物中春化關(guān)鍵基因是不同的。春化狀態(tài)在有絲分裂中傳遞，在有性生殖的下一代中重建。綜述了春化作用促進(jìn)途徑中春化相關(guān)基因的功能以及開花的表觀遺傳調(diào)控。

春化作用；擬南芥；谷物；開花途徑；表觀遺傳調(diào)控

高等植物開花的誘導(dǎo)，即由營養(yǎng)生長向生殖生長轉(zhuǎn)變的過程，決定著開花期的早晚，是高等植物個體發(fā)育中最關(guān)鍵的步驟。植物的開花過程極其復(fù)雜，不僅由多個基因調(diào)控，而且還受多變的環(huán)境因素影響[1]。在高等植物的開花途徑中，低溫誘導(dǎo)或促進(jìn)植物成花的效應(yīng)稱為春化作用，它是一些二年生植物和一年生冬性植物成花所必需的，因而一直備受關(guān)注。研究表明，植物感受低溫的部位是有絲分裂旺盛的莖尖分生組織[2]。研究發(fā)現(xiàn)，春化過程具有多步驟性，而且存在碳水化合物代謝、蛋白質(zhì)及核酸代謝、酶代謝、內(nèi)源激素代謝4個方面的生理生化代謝[3]。隨著對春化作用機(jī)理的研究從生理水平上升到分子水平，許多與春化作用相關(guān)的突變體從模式植物擬南芥(Arabidopsisthaliana)和冬小麥(Triticumaestivum)中分離鑒定出來，一些相應(yīng)的基因也已經(jīng)被克隆。春化相關(guān)基因的功能分析及調(diào)控機(jī)制研究表明，一段時間的低溫誘導(dǎo)，即春化過程中，植物的生殖生長受表觀遺傳調(diào)控，進(jìn)而促進(jìn)開花[4]。筆者綜述了春化相關(guān)基因的功能及開花的表觀遺傳調(diào)控，以期加深人們對春化作用分子作用機(jī)理及調(diào)控機(jī)制的認(rèn)識。

1 植物開花的春化促進(jìn)途徑

現(xiàn)有的研究已確定高等植物中至少存在4條調(diào)控開花的途徑，即光周期促進(jìn)途徑、春化促進(jìn)途徑、自主促進(jìn)途徑和赤霉素促進(jìn)途徑[5]。Levy等[4]利用擬南芥突變體鑒別了80多個影響開花時間(包括促進(jìn)開花和抑制開花)的基因，這些基因存在于不同的開花途徑中[6～12]。春化促進(jìn)途徑是指植株的營養(yǎng)生長階段必須經(jīng)過一定時期的低溫才能獲得向生殖生長轉(zhuǎn)變的潛能，并在適宜條件下開花。該途徑在植物體內(nèi)同時存在直接誘導(dǎo)開花和去抑制作用2種方式，調(diào)控機(jī)制比較復(fù)雜。谷物中，VRN1被春化作用誘導(dǎo)，促進(jìn)莖端向生殖生長轉(zhuǎn)換[12]。而擬南芥中，F(xiàn)LC是編碼一種MADS盒蛋白的開花抑制基因，春化作用抑制了FLC的表達(dá)，從而促進(jìn)開花[13]。

2 春化作用相關(guān)基因

2.1 擬南芥中春化相關(guān)基因

2.1.1 FRI與FLC

擬南芥自然群體中，冬性一年生類型開花遲，需春化作用促進(jìn)其開花；而夏性一年生類型植株開花早，無春化需求；Napp-Zinn[14]將這2種擬南芥雜交，發(fā)現(xiàn)一年生冬性植株的晚花特性(冬性特征)受單顯性基因FRI的控制；并且，顯性基因FLC對FRI控制冬性特征是必需的[15]。這表明，顯性基因FLC與FRI的協(xié)同作用控制擬南芥植株冬性特征。

隨著FLC基因的克隆，擬南芥中春化作用的分子基礎(chǔ)也被揭示。FLC為擬南芥中春化反應(yīng)的關(guān)鍵基因，編碼一種 MADS盒結(jié)合蛋白，并且能抑制開花促進(jìn)基因FT和SOC1的表達(dá)，從而維持植株頂端營養(yǎng)生長狀態(tài)[16]。在春化反應(yīng)的基因型中，F(xiàn)LC的mRNA和蛋白質(zhì)的水平下降，并且開花時間與低溫處理的時間緊密相關(guān)[17]。低溫處理的時間越長，F(xiàn)LC的表達(dá)越弱。FLC是開花的關(guān)鍵抑制因子，而FRI上調(diào)FLC的表達(dá)，從而強(qiáng)烈地抑制開花。關(guān)于FRI上調(diào)FLC表達(dá)的分子機(jī)制有2種假設(shè)：一是FRI調(diào)控FLC染色質(zhì)的組蛋白甲基化，二是FRI對FLCmRNA的加工有重要作用[16]。研究表明，SUF4對FRI控制晚花是必需的[18,19]，同時，F(xiàn)ES1和FRL1可能也是FRI上調(diào)FLC必需的[20,21]。春化作用通過抑制FLC的表達(dá)、阻礙FRI的作用而促進(jìn)開花。此外，在擬南芥基因組中還存在與FLC緊密相關(guān)的5個MADS盒基因，分別為FLM、MAF2、MAF3、MAF4以及MAF5，它們也能抑制營養(yǎng)生長向生殖生長的轉(zhuǎn)變[22]。

2.1.2 VRN1、VRN2和VIN3

正向遺傳篩選獲得的冬性一年生突變體，春化作用不能促進(jìn)它開花，由此鑒別出了3個春化相關(guān)基因：VRN1、VRN2和VIN3[23～25]。

VIN3編碼1種PHD-finger蛋白，經(jīng)常作為染色質(zhì)重塑復(fù)合物的組分[26]。VIN3具有感受低溫時程的特性，它的表達(dá)對春化作用很特殊，只有在低溫處理達(dá)到一定時間后才表達(dá)，隨后FLC的表達(dá)也被抑制，而轉(zhuǎn)到溫暖條件下它的mRNA水平迅速降低[23]。但是，在vin3突變體中，即使長時間的低溫誘導(dǎo)，也不會抑制FLC的表達(dá)。因此，VIN3的作用是通過識別春化過程中低溫處理的時間而抑制春化關(guān)鍵基因FLC的表達(dá)。

VRN1和VRN2的表達(dá)不受春化作用的誘導(dǎo)，是組成型表達(dá)。VRN1編碼1種含有341個氨基酸殘基的DNA結(jié)合蛋白[25]，而VRN2編碼1種含有445個氨基酸殘基的鋅指蛋白[27]。對vrn1和vrn2突變體的研究表明：春化反應(yīng)中FLC的表達(dá)被抑制，當(dāng)植株返回到溫暖條件下時，F(xiàn)LC的抑制狀態(tài)被解除[24,25]。但是，在野生型中，即使返回到溫暖條件下，F(xiàn)LC的表達(dá)被春化作用抑制的狀態(tài)仍維持穩(wěn)定。由此說明，在VIN3抑制FLC的表達(dá)后，VRN1和VRN2才會起作用，通過持續(xù)抑制FLC的表達(dá)而維持春化狀態(tài)的穩(wěn)定。

2.1.3 其他調(diào)控FLC表達(dá)的基因

酵母中，PAF1復(fù)合物(RNA聚合酶Ⅱ的結(jié)合因子)對于許多基因的完全表達(dá)是必需的，并且它還與轉(zhuǎn)錄的起始和延伸有關(guān)[28]。擬南芥中單拷貝基因ELF7、ELF8和VIP4編碼的蛋白質(zhì)分別與酵母PAF1復(fù)合物成分PAF1、CTR9和LEO1同源，它們對于FLC的轉(zhuǎn)錄激活是必需的[29,30]。因此認(rèn)為，ELF7、ELF8和VIP4 對FLC表達(dá)的促進(jìn)作用是通過形成PAF1復(fù)合物實現(xiàn)的。研究表明：EFS是一個晚花控制基因，與酵母PAF1復(fù)合物的結(jié)合因子SET1同源。故EFS與PAF1復(fù)合物協(xié)同作用，共同維持未春化的冬性一年生擬南芥FLC的高活性， 維持植株對春化作用的需求[31]。

在植物中，與動物多梳蛋白抑制復(fù)合體2(PRC2)相似的復(fù)合物必須與植物同源域(PHD)鋅指蛋白結(jié)合才能抑制基因的轉(zhuǎn)錄[32]。研究表明，擬南芥中PRC2復(fù)合物的亞單元包括CLF、FIE、SWN和EMF2；它們在正常條件(非春化條件)下抑制FLC的表達(dá)，具有維持春化狀態(tài)穩(wěn)定的作用[22,33]。

2.2 谷物中春化相關(guān)基因

谷物中獨特二棱的出現(xiàn)，即花序分化，是生殖生長階段開始的標(biāo)志。遺傳分析表明，谷物對春化作用的需求由VRN1、VRN2、VRN3這3個基因決定[12]。VRN3為擬南芥中FT的同源基因[34]，并且FT的3個同源基因最近也在中國蘭花中被發(fā)現(xiàn)[35]。谷物中，VRN1和FT分別被春化作用和長日照誘導(dǎo)，促進(jìn)莖端向生殖生長轉(zhuǎn)換。而VRN2是開花抑制因子，通過抑制FT的表達(dá)將春化作用和長日照反應(yīng)聯(lián)系起來[12]。

春化作用通過誘導(dǎo)VRN1的表達(dá)來促進(jìn)花序的分化、促使花序分生組織的形成[12]。VRN1是一個開花促進(jìn)因子，編碼1種MADS盒轉(zhuǎn)錄因子，與擬南芥中分生組織形成基因AP1具有高度的同源性[36]。但是，位于VRN1轉(zhuǎn)錄起始位點上游的CArG-box(MADS-box結(jié)合位點)對于春化反應(yīng)是不必要的[37]。在需要春化作用的品種中，VRN1的初始表達(dá)量很低，但春化誘導(dǎo)后，VRN1的表達(dá)量顯著上升[38]。進(jìn)一步研究表明，VRN1是否被誘導(dǎo)取決于春化處理時間的長短，故花序分化的時間是一個量化作用的結(jié)果[38,39]。在不需春化作用就能開花的品種中，VRN1的表達(dá)量在花序分化過程中增加，并且在隨后的整個頂端生殖生長階段維持較高的水平[40]。這說明VRN1在控制分生組織形成中起作用，并且不受春化反應(yīng)的限制。因此，不管是否需要春化作用去促進(jìn)開花，VRN1可能都需要表達(dá)去維持莖頂端生殖生長過程中花序分生組織的形成。

FT與VRN2的表達(dá)與光周期有關(guān)，但受春化作用的影響。FT編碼一種結(jié)合蛋白PEBP，被認(rèn)為是開花激素的重要部分，通過長距離運輸誘導(dǎo)開花[9]。在大麥和小麥中，長日照誘導(dǎo)FT表達(dá)，促進(jìn)莖頂端的生殖生長，這可能與FT蛋白從葉片運輸?shù)角o頂端有關(guān)[12]。此外，大麥中長日照誘導(dǎo)FT的表達(dá)需要PPD-H1基因的存在，PPD-H1不活躍的大麥品種對長日照的敏感度下降[12]。VRN2編碼1個CCT結(jié)構(gòu)域以及一種可能調(diào)控DNA結(jié)合的zinc-finger結(jié)構(gòu)蛋白[41]。在長日照下，VRN2的表達(dá)具有日變化，但是在短日照下VRN2不表達(dá)[42,43]。VRN2的主要作用是通過長日照下抑制FT的表達(dá)來阻止開花。這可能是因為VRN2蛋白與FT基因序列直接作用的結(jié)果，或者是由于它與光周期途徑中的其它組分(如PPD-H1)間接作用的結(jié)果[12]。長日照下，被春化的植株中VRN2的表達(dá)下降，然而VRN1的表達(dá)增加。研究表明，這是由于谷物中VRN1能抑制VRN2表達(dá)的結(jié)果[43,44]

因此，生長在溫帶的谷物，春化相關(guān)基因間的相互作用為：在冬天到來之前，VRN2抑制FT(VRN3)的表達(dá)去建立植株春化需求的特性；而冬天長時間的低溫誘導(dǎo)VRN1的表達(dá)，促進(jìn)開花。

3 開花的表觀遺傳調(diào)控

在雙子葉植物擬南芥和單子葉植物谷物類(大麥和小麥)中，植株發(fā)育的關(guān)鍵階段，即開花，受春化關(guān)鍵基因的表觀遺傳調(diào)控。植物中春化反應(yīng)有2個顯著的特點：一是關(guān)鍵開花基因在低溫誘導(dǎo)下的激活狀態(tài)是通過持續(xù)的有絲分裂來維持，直到頂端分生組織向生殖生長轉(zhuǎn)變?yōu)橹梗欢窃谟行陨车南乱淮?，春化狀態(tài)的有絲分裂記憶被恢復(fù)到關(guān)鍵開花基因的原始活性狀態(tài)[45]。春化反應(yīng)的關(guān)鍵基因在擬南芥中為FLC，而在谷物中為VRN1；FLC和VRN1均是來自于同一基因家族的MADS盒轉(zhuǎn)錄因子，與生殖生長相關(guān)。然而，這2個基因?qū)τ诖夯T導(dǎo)反應(yīng)卻表現(xiàn)出相反的情況：FLC被低溫抑制，而VRN1被低溫激活。這一結(jié)果與FLC和VRN1活性的表觀遺傳調(diào)控有關(guān)。并且，春化作用抑制擬南芥中FLC的表達(dá)已經(jīng)作為一個模型，這有利于人們理解植物中與多梳蛋白( polycomb)相關(guān)的表觀遺傳調(diào)控[16]。

3.1 FLC染色質(zhì)組蛋白修飾

擬南芥中，春化作用抑制FLC的轉(zhuǎn)錄是通過蛋白質(zhì)復(fù)合物即化學(xué)修飾組蛋白來調(diào)控的[46]。春化過程中，F(xiàn)LC的啟動子和第一個外顯子區(qū)域?qū)τ谄滢D(zhuǎn)錄抑制是很重要的；但是，在返回到溫暖條件下后，F(xiàn)LC抑制作用的維持還需要第一個內(nèi)含子的參與[16]。并且，春化反應(yīng)后FLC的抑制狀態(tài)之所以需要維持是FLC基因片段本身的特征決定的。相關(guān)研究表明，一個FLC基因片段包括3個部分：大約1.8kb的FLC內(nèi)含子1、PRC2基因3′末端的一部分及未轉(zhuǎn)錄時的H3-K27三甲基化[47]。在FLC位點，組蛋白特殊殘基的去乙酰化或甲基化，以及可能引起的染色質(zhì)結(jié)構(gòu)構(gòu)象的變化，均能抑制FLC基因的轉(zhuǎn)錄[46]。研究表明，春化作用導(dǎo)致了FLC染色質(zhì)一系列抑制性的修飾，將具有活性的FLC染色質(zhì)轉(zhuǎn)變?yōu)楫惾旧|(zhì)狀態(tài)[46,48]。春化過程中，F(xiàn)LC染色質(zhì)的組蛋白尾被乙?；?，隨后H3-K27、H3-K9甲基化增加[46,49]；并且，在春化反應(yīng)中或春化反應(yīng)后，F(xiàn)LC位點的H3-K27三甲基化對下調(diào)FLC的表達(dá)是很重要的[16]。

春化反應(yīng)中，VIN3對抑制FLC的表達(dá)是必須的。在vin3突變體中，春化作用不能引起FLC染色質(zhì)的抑制性修飾[49]。因此，在低溫誘導(dǎo)下，VIN3編碼一種蛋白質(zhì)，與組蛋白修飾復(fù)合物互作去抑制FLC的表達(dá)[50]。此外，在低溫處理的過程中，VIN3與去乙?；幕钚韵嚓P(guān)。并且，VIN3不僅能夠移除具有轉(zhuǎn)錄活性標(biāo)志的H3-K4三甲基化和H3-K36甲基化，還能獲得H3-K27三甲基化和H3-K9二甲基[44]。VIN3具有的這些特性均能抑制FLC的表達(dá)。返回到溫暖條件下后，植物同源域多梳蛋白抑制復(fù)合體2(PHD-PRC2)使得FLC位點的H3-K27三甲基化大量增加，從而維持春化狀態(tài)的穩(wěn)定[16]。事實上，PRC2復(fù)合物中的CLF和SWN編碼1種組蛋白甲基轉(zhuǎn)移酶，使基因組范圍內(nèi)的H3-K27三甲基轉(zhuǎn)移到FLC位點上，從而抑制FLC的表達(dá)[51]。此外，VRN1和VRN2也能維持春化狀態(tài)的穩(wěn)定：VRN1編碼1種包含B3結(jié)構(gòu)域的DNA結(jié)合蛋白，它對春化過程中FLC染色質(zhì)的H3-K9甲基化是必需的；VRN2編碼1種鋅指蛋白，也被認(rèn)為是PRC2復(fù)合物的組分，能增加FLC染色質(zhì)的H3-K27三甲基化[32,52]。

另外，染色質(zhì)組蛋白的H3-K4三甲基化是多細(xì)胞真核生物中基因具有轉(zhuǎn)錄活性的標(biāo)志之一[53]。在含有FRI的冬性一年生擬南芥中，F(xiàn)RI高度表達(dá)，F(xiàn)LC染色質(zhì)的H3-K4三甲基化水平增加。比較而言，在缺少活性FRI等位基因但春化作用也能促進(jìn)開花的生態(tài)型中，F(xiàn)LC的表達(dá)水平相對較低[54]。因此，F(xiàn)RI能夠促進(jìn)FLC染色質(zhì)的H3-K4三甲基化，進(jìn)而促進(jìn)FLC的表達(dá)。H3-K4三甲基化水平的增加存在于FLC染色質(zhì)轉(zhuǎn)錄起始位點周圍一個很明顯的區(qū)域，即第一個外顯子和第一個內(nèi)含子的5′部分[54]。研究表明，在elf7和elf8突變體中，F(xiàn)LC染色質(zhì)的H3-K4三甲基化水平顯著下降[54]。并且，在冬性一年生生態(tài)型未春化的植株中，F(xiàn)LC高水平的表達(dá)依賴于EFS對其染色質(zhì)的H3-K4三甲基化以及PAF1復(fù)合物的協(xié)同作用[54,55]。這些都說明，在含有FRI的冬性一年生擬南芥中，PAF1復(fù)合物是通過增加FLC染色質(zhì)的H3-K4三甲基化來增加FLC表達(dá)水平的。

FLC位點的組蛋白修飾在有絲分裂中是穩(wěn)定的，并且通過植物的生命周期來維持。因此，F(xiàn)LC活性的表觀遺傳調(diào)控為擬南芥中春化作用的記憶模型提供分子基礎(chǔ)，并且在每一代都需重建。

3.2 VRN1活性的表觀遺傳調(diào)控

迄今為止，谷物中VRN1是否也具有與FLC相似的蛋白質(zhì)復(fù)合物，尚不明確。但是，由于具有有絲分裂記憶以及在有性生殖的下一代中春化狀態(tài)需重建的特征，于是推測VRN1的誘導(dǎo)也是由于組蛋白修飾的結(jié)果，表現(xiàn)為特殊殘基的甲基化和乙?；痆44]。

谷物中，春化作用對VRN1的轉(zhuǎn)錄激活具有累加效應(yīng)，而且也需在下一代重建；正如在FLC中一樣，VRN1的第一個內(nèi)含子區(qū)域?qū)τ谵D(zhuǎn)錄抑制是必需的。與抑制FLC類似，這些區(qū)域可能是組蛋白修飾的目標(biāo)[12]。如果是這樣的話，那么這也為谷物中春化作用的記憶模型提供了一個機(jī)制，即VRN1位點的組蛋白修飾可能造成了有絲分裂中VRN1穩(wěn)定的抑制，這種抑制在植株被春化后才解除；而春化作用可能活化了蛋白質(zhì)復(fù)合物，能逆轉(zhuǎn)這些修飾去激活VRN1的表達(dá)[12]。在減數(shù)分裂中，VRN1染色質(zhì)被恢復(fù)到抑制狀態(tài)；因此，在下一代中春化反應(yīng)需要重建去激活VRN1。

4 展望

植物從營養(yǎng)生長到開花的轉(zhuǎn)變過程由環(huán)境因素和自身的發(fā)育狀況共同控制。在植物的開花途徑中，春化作用促進(jìn)途徑是植物最主要的開花途徑，也是受關(guān)注和研究最多的途徑。春化作用是一個由多基因協(xié)同調(diào)控的復(fù)雜過程：它通過基因間的相互調(diào)節(jié)以及染色質(zhì)修飾的改變，即表觀遺傳調(diào)控的方式去實現(xiàn)對開花關(guān)鍵基因轉(zhuǎn)錄的開啟或關(guān)閉，進(jìn)而控制下游開花相關(guān)基因的轉(zhuǎn)錄激活或抑制，最終促進(jìn)開花。

在分子水平上，雖然對春化作用的作用機(jī)理及調(diào)控機(jī)制有了一定的認(rèn)識，但還存在許多尚待進(jìn)一步研究的問題。擬南芥中，VIN3感知長時間的低溫誘導(dǎo)而表達(dá)的機(jī)制以及失去低溫信號后表達(dá)關(guān)閉的機(jī)制尚不清楚。谷物中，不僅被鑒定的春化相關(guān)基因比較少，而且關(guān)鍵基因VRN1的表觀遺傳調(diào)控機(jī)制還有待驗證。目前，有很多利用轉(zhuǎn)錄組測序技術(shù)去分析植物中春化反應(yīng)的報道[56～58]。相信隨著分子生物學(xué)和遺傳學(xué)實驗手段的不斷發(fā)展，以及轉(zhuǎn)基因植物中反向遺傳學(xué)技術(shù)的不斷深入，人們將會對春化作用的分子基礎(chǔ)更加清楚。

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2016-06-30

長江大學(xué)科研發(fā)展基金項目(7011902102、801190010124)。

楊柳依(1992-)，女，碩士生，研究方向為園藝植物生物技術(shù)。通信作者：劉樂承， lchliu18@yangtzeu.edu.cn。

Q945.6+4

A

1673-1409(2016)27-0044-07

[引著格式]楊柳依，趙榮秋，劉樂承.高等植物春化作用的分子基礎(chǔ)及調(diào)控機(jī)制[J].長江大學(xué)學(xué)報(自科版)，2016，13(27)：44～50.