ZnCl2脅迫下抗氰呼吸對(duì)煙草細(xì)胞活力和過氧化氫水平的影響

馮漢青， 王婉， 王玉佩， 王慶文， 管冬冬， 賈凌云

(西北師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院， 甘肅 蘭州 730070)

摘要：以煙草懸浮細(xì)胞BY-2為材料，探討了ZnCl2脅迫下抗氰呼吸對(duì)細(xì)胞活性和過氧化氫產(chǎn)生的影響。結(jié)果表明，隨著ZnCl2脅迫程度的增加，BY-2煙草懸浮細(xì)胞活力逐漸降低，抗氰呼吸的水平卻顯著上升。較高水平ZnCl2 (150 mmol/L)的脅迫導(dǎo)致細(xì)胞活力的顯著性下降及過氧化氫水平的顯著性上升；外源過氧化氫的處理也能夠?qū)е录?xì)胞活力的下降；而H2O2的清除劑則緩解了ZnCl2 脅迫處理下細(xì)胞活力的下降，表明ZnCl2 脅迫處理下細(xì)胞活力的下降和過氧化氫水平的上升有關(guān)。進(jìn)一步研究了在ZnCl2脅迫下抗氰呼吸對(duì)細(xì)胞活力及過氧化氫水平的影響。結(jié)果顯示，在較高水平ZnCl2 (150 mmol/L) 脅迫下加入抗氰呼吸的抑制劑導(dǎo)致細(xì)胞活力的進(jìn)一步下降和過氧化氫的進(jìn)一步上升。上述結(jié)果表明，抗氰呼吸可以緩解ZnCl2脅迫下細(xì)胞的氧化壓力和細(xì)胞活力的下降，在其細(xì)胞抵抗高水平ZnCl2脅迫中扮演了一定的角色。

關(guān)鍵詞：抗氰呼吸; 細(xì)胞活力； 活性氧； 鋅脅迫

中圖分類號(hào)：Q945.1文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A

文章編號(hào)：1672-4291(2015)01-0075-05

doi:10.15983/j.cnki.jsnu.2015.01.316

收稿日期：2014-05-10

基金項(xiàng)目：陜西省自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(SF2009178)

The effects of the cyanide-resistant respiration on the cell viability and

hydrogen peroxide production of the tobacco suspension cells under ZnCl2stress

FENG Hanqing, WANG Wan, WANG Yupei, WANG Qingwen, GUAN Dongdong, JIA Lingyun

(College of Life Sciences, Northwest Normal University, Lanzhou 730070, Gansu, China)

Abstract:By using the tobacco (Nicotiana tabacum L. cv. Bright Yellow) cell culture, the effects of the cyanide-resistant respiration on the cell viability and hydrogen peroxide production under ZnCl2 stress were studied. The results showed that with the increase of the concentrations of ZnCl2, the level of cell viability is decreased, while the level of the cyanide-resistant respiration is increased. A higher level of ZnCl2 (150 mmol/L) stress caused a significant decrease of cell viability and a significant increase of the hydrogen peroxide(H2O2) production. Treatment with exogenous H2O2 also caused a decrease of cell viability, and application of the scavenger of H2O2 alleviated the decrease of cell viability under ZnCl2 stress. The effects of the cyanide-resistant respiration on the cell viability and hydrogen peroxide production under ZnCl2 stress were further studied.The ZnCl2-stressed (150 mmol/L) cells pretreated with salicylhydroxamic acid (an inhibitor of the cyanide-resistant respiration) had lower cell viability but higher H2O2 production than the cells exposed to 150 mmol/L ZnCl2 stress only. These results suggest that the cyanide-resistant respiration can function in alleviating the decrease of cell viability and oxidative stress under ZnCl2 stress and thus could be involved in the tolerance of plants to ZnCl2 stress.

Key words: cyanide-resistant respiration; cell viability; hydrogen peroxide; ZnCl2stress

鋅(Zn)是植物生長(zhǎng)發(fā)育必需的微量元素之一；然而，當(dāng)環(huán)境中Zn元素的含量超過植物正常生長(zhǎng)需要時(shí)就會(huì)導(dǎo)致植物生長(zhǎng)發(fā)育及活力的下降[1]。目前，隨著礦業(yè)開發(fā)和工業(yè)廢水排放的增加，大量含Zn化合物進(jìn)入水體及土壤環(huán)境中，從而對(duì)植物形成了Zn脅迫并造成了上述的不良影響[2]。因此，鋅脅迫對(duì)植物的毒害作用以及植物對(duì)Zn脅迫的耐受機(jī)制已越來越引起人們的關(guān)注和重視。

研究發(fā)現(xiàn)，在鋅、銅、鎘等金屬離子脅迫下，植物細(xì)胞活性氧水平上升，使細(xì)胞遭受氧化壓力，從而導(dǎo)致植物細(xì)胞的損傷；而細(xì)胞基質(zhì)中的SOD、CAT、POD 等抗氧化酶類則在抵抗這種氧化壓力中起重要作用[3]。然而，除了上述細(xì)胞基質(zhì)中的抗氧化酶類外，細(xì)胞的其他部位也存在清除活性氧或降低活性氧生成的機(jī)制。目前的研究發(fā)現(xiàn)，在植物線粒體呼吸鏈中存在著一條抗氰呼吸途徑。該呼吸途徑為交替氧化酶所催化，其運(yùn)行可以使線粒體呼吸鏈中的電子直接從UQ庫傳遞到氧分子，避免線粒體呼吸鏈的過度還原，因而限制線粒體活性氧的產(chǎn)生[4]。同時(shí)，由于線粒體活性氧是細(xì)胞活性氧的重要來源[5]，因而抗氰呼吸途徑具有降低細(xì)胞整體活性氧的功能[6-7]。然而，抗氰呼吸途徑在Zn脅迫下是否也能夠改變植物活性氧的生成或影響細(xì)胞的活力尚未見報(bào)道。

基于此，本文以煙草懸浮細(xì)胞BY-2為材料，探討抗氰呼吸途徑在Zn脅迫下對(duì)植物細(xì)胞過氧化氫和細(xì)胞活力的影響，以期進(jìn)一步深化Zn脅迫植物的毒害作用以及植物對(duì)Zn脅迫的耐受機(jī)制。

1實(shí)驗(yàn)

1.1 材料培養(yǎng)

實(shí)驗(yàn)所用煙草懸浮細(xì)胞 (NicotianatabacumL. cv. Bright Yellow-2)在含有3%(W/V)蔗糖和0.4 mg/L的 2,4-二氯苯氧乙酸的MS(Murashige和Skoog)液體培養(yǎng)基中于黑暗下震蕩培養(yǎng)生長(zhǎng)(pH值5.8)，培養(yǎng)溫度為25 ℃。每隔7 d吸取培養(yǎng)的細(xì)胞懸液加入到新鮮的上述液體培養(yǎng)基中傳代培養(yǎng)。

1.2實(shí)驗(yàn)處理

取進(jìn)行傳代培養(yǎng)3 d后的煙草懸浮細(xì)胞，過濾后稱取鮮重，并用去離子水洗滌1~2次后進(jìn)行以下處理。

ZnCl2的處理：分別用0、50、100、150或400 mmol/L的ZnCl2處理細(xì)胞5 h，以用去離子水處理的細(xì)胞作為對(duì)照。

過氧化氫的處理：分別用0、50、100、200、400 mmol/L的H2O2處理細(xì)胞5 h，以用去離子水處理的細(xì)胞作為對(duì)照。

H2O2清除劑的處理: 用5 mmol/L的DMTU(二甲基硫脲，過氧化氫清除劑)預(yù)處理細(xì)胞5 h后，再加入150 mmol/L的ZnCl2；以去離子水代替5 mmol/L的DMTU并進(jìn)行上述同樣處理的細(xì)胞作為對(duì)照。

抗氰呼吸抑制劑的處理：所用抗氰呼吸抑制劑為水楊基氧肟酸(SHAM)。用1 mmol/L的SHAM預(yù)處理細(xì)胞5 h后再置于150 mmol/L的ZnCl2下處理5 h；或用1 mmol/L的SHAM預(yù)處理細(xì)胞5 h后再置于去離子水中處理5 h。以不含SHAM的溶劑代替1 mmol/L的SHAM并進(jìn)行上述同樣處理的細(xì)胞以作為對(duì)比。

1.3懸浮培養(yǎng)煙草細(xì)胞活力的測(cè)定

細(xì)胞活力測(cè)定使用伊文思藍(lán)染色法。在伊文思藍(lán)存在下，正常具有活力的細(xì)胞因具有完整質(zhì)膜而不會(huì)被伊文思藍(lán)染色，而活力下降的細(xì)胞因?yàn)榧?xì)胞膜的通透性增大而被伊文思藍(lán)染色。故該法既可顯示細(xì)胞活力又可表明細(xì)胞膜的受損程度。具體方法為：取處理后的細(xì)胞懸液加入0.025%的伊文思藍(lán)溶液染色8 min后，在3 000 r/min下離心3 min，去除上清。在沉淀中加入1 mmol/L的磷酸緩沖液沖洗細(xì)胞沉淀.之后加入1%的十二烷基磺酸鈉(SDS)(用50%甲醇配置)搖勻，于50 ℃水浴30 min使細(xì)胞裂解，之后在10 000 r/min下離心10 min，取上清，用分光光度計(jì)在595 nm處檢測(cè)吸光值，即可表示為細(xì)胞的相對(duì)活力[8]。

1.4細(xì)胞抗氰呼吸水平的檢測(cè)

抗氰呼吸途徑的速率測(cè)定參照文獻(xiàn)[9]所描述的方法進(jìn)行：將處理后的細(xì)胞懸液置于測(cè)量杯中，在測(cè)量杯中加入氰化鉀，并利用Clark氧電極(中國(guó)科學(xué)院上海植物生理生態(tài)研究所制)測(cè)量細(xì)胞的耗氧速率，所得值為抗氰呼吸途徑的速率。

1.5 H2O2的含量檢測(cè)

取處理后的細(xì)胞用5%(W/V)的三氯乙酸磨樣，之后在12 000 r/min條件下離心10 min。取0.9 mL上清液與0.1 mL 0.1% (W/V) 硫酸鈦形成的Ti- H2O2的復(fù)合物用20% (V/V) H2SO4溶解混勻，在405 nm下測(cè)定光吸收值，以H2O2標(biāo)準(zhǔn)曲線確定樣品H2O2含量[10]。

1.6統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

將結(jié)果表示為平均值±標(biāo)準(zhǔn)偏差(SD)。使用最小顯著差數(shù)法(LSD)進(jìn)行兩兩比較和顯著性差異水平分析(P<0.05)。

2結(jié)果

2.1不同濃度ZnCl2脅迫下煙草懸浮細(xì)胞

BY-2的活力變化

50 mmol/L ZnCl2的處理導(dǎo)致煙草懸浮細(xì)胞活力的顯著性降低(圖1)。隨著ZnCl2濃度的不斷增加，煙草懸浮細(xì)胞的活力呈現(xiàn)下降趨勢(shì)(圖1)。在100 mmol/L ZnCl2處理下的細(xì)胞活力和150 mmol/L ZnCl2處理下的細(xì)胞活力無顯著差異，但400 mmol/L ZnCl2處理使得細(xì)胞活力進(jìn)一步降低(圖1)。

圖1 ZnCl 2脅迫對(duì)細(xì)胞活力的影響

數(shù)值為6次平行實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。 以無ZnCl2處理的細(xì)胞作為對(duì)照(Control)并將對(duì)照值設(shè)為1.0。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

2.2不同濃度ZnCl2脅迫下煙草BY-2細(xì)胞

抗氰呼吸的變化

50 mmol/L ZnCl2的處理導(dǎo)致煙草懸浮細(xì)胞BY-2抗氰呼吸水平的上升，但和對(duì)照相比并不顯著性(圖 2)。在100 mmol/L ZnCl2處理下，懸浮細(xì)胞抗氰呼吸的水平顯著性上升；在150 mmol/L和400 mmol/L ZnCl2處理下，懸浮細(xì)胞抗氰呼吸的水平進(jìn)一步上升，但上升趨勢(shì)趨于平緩(圖2)。

圖2 ZnCl 2脅迫對(duì)細(xì)胞抗氰呼吸的影響

數(shù)值為至少3次實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

2.3ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力的降低和

過氧化氫的上升有關(guān)

氧化壓力能夠引起細(xì)胞膜脂的過氧化、細(xì)胞膜的損傷乃至細(xì)胞活力的喪失[11]。我們首先在150 mmol/L ZnCl2脅迫下的細(xì)胞中檢測(cè)過氧化氫的變化；發(fā)現(xiàn)較之對(duì)照，150 mmol/L ZnCl2脅迫導(dǎo)致細(xì)胞過氧化氫含量顯著性增加(圖3)。繼而在煙草懸浮細(xì)胞中檢測(cè)是否氧化壓力的增加能改變細(xì)胞的活力。用不同濃度的過氧化氫(50、100、200、400 mmol/L)處理細(xì)胞后發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞的活力隨外源 H2O2濃度的增大而逐漸降低(圖4)，表明氧化壓力的增加能夠?qū)е录?xì)胞活力的損失。

圖3　不同處理對(duì)細(xì)胞過氧化氫水平的影響

將細(xì)胞分別置于1mmol/L SHAM (SHAM)； 150 mmol/L ZnCl2(ZnCl2)、或1mmol/L SHAM與150 mmol/L ZnCl2的復(fù)合處理(SHAM+ZnCl2)下；以無化學(xué)試劑處理的細(xì)胞作為對(duì)照(Control)。數(shù)值為3次實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

圖4　過氧化氫對(duì)細(xì)胞活力的影響

數(shù)值為6次實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

用5 mmol/L的二甲基硫脲(過氧化氫消除劑，dimethylthiourea，DMTU)進(jìn)一步研究ZnCl2脅迫下植物細(xì)胞活力的下降是否與H2O2的積累有關(guān)。實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，單獨(dú)向細(xì)胞中加入DMTU對(duì)細(xì)胞死亡無顯著性影響。而與單獨(dú)ZnCl2脅迫的細(xì)胞相比，經(jīng)過DMTU預(yù)處理的細(xì)胞再置于ZnCl2脅迫下細(xì)胞的活力較高，表明過氧化氫消除劑能夠明顯緩解ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力的降低(圖5)。

圖5　不同處理對(duì)細(xì)胞死亡水平的影響

將細(xì)胞分別置于5 mmol/L的DMTU(DMTU)； 150 mmol/L ZnCl2(ZnCl2)、或5 mmol/L DMTU與150 mmol/L的ZnCl2的復(fù)合處理(DMTU+ZnCl2)下；以去離子水處理的細(xì)胞作為對(duì)照(Control)并將對(duì)照值設(shè)為1.0。數(shù)值為4次平行實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

2.4抗氰呼吸對(duì)ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力和

過氧化氫產(chǎn)生的調(diào)節(jié)

我們利用抗氰呼吸的抑制劑SHAM(水楊基氧肟酸)進(jìn)一步研究在ZnCl2脅迫下細(xì)胞過氧化氫的變化是否和抗氰呼吸具有一定的關(guān)系。結(jié)果顯示，在無ZnCl2脅迫的情況下，1 mmol/L SHAM并沒有對(duì)細(xì)胞過氧化氫的水平造成顯著性影響。而經(jīng)1 mmol/L SHAM預(yù)處理后再被150 mmol/L ZnCl2脅迫的細(xì)胞的過氧化氫水平則顯著高于150 mmol/L ZnCl2單獨(dú)處理的細(xì)胞的過氧化氫水平(圖3)，說明在 ZnCl2脅迫下抗氰呼吸的抑制會(huì)導(dǎo)致細(xì)胞氧化壓力的進(jìn)一步增加。

同時(shí)我們研究了在ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力的變化是否和抗氰呼吸有關(guān)。相似于過氧化氫的變化，在無ZnCl2脅迫的情況下，1 mmol/L SHAM并沒有對(duì)細(xì)胞的活力造成顯著性影響；而經(jīng)1 mmol/L SHAM預(yù)處理后再被150 mmol/L ZnCl2脅迫的細(xì)胞活力明顯低于ZnCl2單獨(dú)處理的細(xì)胞活力(圖6)。說明在 ZnCl2脅迫下抗氰呼吸的抑制會(huì)導(dǎo)致細(xì)胞活力的進(jìn)一步下降。

圖6　不同處理對(duì)細(xì)胞活力水平的影響

將細(xì)胞分別置于1 mmol/L 的SHAM (SHAM)； 150 mmol/L的ZnCl2(ZnCl2)、或1 mmol/L SHAM與150 mmol/L ZnCl2的復(fù)合處理(SHAM+ZnCl2)下；以無化學(xué)試劑處理的細(xì)胞作為對(duì)照(Control)并將對(duì)照值設(shè)為1.0。數(shù)值為6次實(shí)驗(yàn)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差。不同字母表示數(shù)值之間在P<0.05水平上具有顯著性差異。

3 討論

Youssef和Azooz[12]的研究顯示，過多的Zn2+會(huì)導(dǎo)致植物生長(zhǎng)受到抑制。而本文研究表明，ZnCl2脅迫導(dǎo)致細(xì)胞活力的下降(圖 1)，提示前人所觀察的過多Zn2+所導(dǎo)致的植物生長(zhǎng)抑制可能是細(xì)胞活力下降所致。在高鹽、低溫、干旱等脅迫下，植物抗氰呼吸途徑的水平通常有所上升，并且抗氰呼吸途徑被發(fā)現(xiàn)可以通過調(diào)整植物代謝、降低氧化壓力等多種方式來緩解上述逆境脅迫對(duì)植物造成的不良影響[8]。而我們的工作顯示，細(xì)胞抗氰呼吸的水平隨著ZnCl2脅迫水平的增加而呈現(xiàn)上升趨勢(shì)(圖2)，顯示抗氰呼吸途徑能夠被Zn脅迫所誘導(dǎo)的特性。

Youssef和Azooz[12]認(rèn)為，過多的Zn2+干擾了植物生長(zhǎng)和發(fā)育過程中正常的代謝過程。而我們的研究顯示，較高水平ZnCl2(150 mmol/L)脅迫導(dǎo)致細(xì)胞體內(nèi)過氧化氫水平的上升(圖3)。而有研究表明，金屬離子脅迫通常會(huì)引起植物細(xì)胞活性氧水平上升，使細(xì)胞遭受氧化壓力，從而導(dǎo)致植物細(xì)胞膜脂的過氧化、細(xì)胞膜損傷乃至細(xì)胞死亡[3]。而本研究發(fā)現(xiàn)，和ZnCl2脅迫對(duì)植物細(xì)胞的影響相似，外源加入過氧化氫也可誘導(dǎo)細(xì)胞活力的下降(圖4)。并且，過氧化氫消除劑能夠明顯緩解ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力的降低(圖5)。這些觀察表明，ZnCl2脅迫可能是通過增加植物的氧化壓力而導(dǎo)致植物細(xì)胞活力的下降。

從適應(yīng)性角度講，如果氧化壓力是Zn脅迫導(dǎo)致植物細(xì)胞活力下降的重要原因，那么在Zn脅迫下，植物細(xì)胞中就應(yīng)該激活一些緩解或降低氧化壓力的防御機(jī)制。有研究發(fā)現(xiàn)，抗氰呼吸途徑具有降低細(xì)胞整體活性氧的功能[6-7]。本研究顯示，在150 mmol/L ZnCl2脅迫下抗氰呼吸途徑的抑制導(dǎo)致細(xì)胞過氧化氫水平的進(jìn)一步上升以及細(xì)胞活力的進(jìn)一步下降(圖3和6)，表明在ZnCl2脅迫下抗氰呼吸途徑的上升具有緩解氧化壓力和維持細(xì)胞活力的生理學(xué)功能，因而可能是細(xì)胞抵御外界Zn脅迫的一種生理學(xué)反應(yīng)。從目前的理論看，植物細(xì)胞活性氧的過度產(chǎn)生會(huì)引起膜脂的過氧化、細(xì)胞膜的損傷和細(xì)胞活力的降低[11-12]，同時(shí)考慮ZnCl2脅迫下過氧化氫的產(chǎn)生可能是導(dǎo)致細(xì)胞活力降低的原因， 因而抗氰呼吸途徑可能是通過限制細(xì)胞活性氧的產(chǎn)生從而緩解ZnCl2脅迫下細(xì)胞活力的下降。

4結(jié)論

抗氰呼吸可以緩解ZnCl2脅迫下細(xì)胞的氧化壓力和細(xì)胞活力的下降，表明抗氰呼吸在植物細(xì)胞抵抗Zn脅迫中扮演一定的角色。這一觀察有助于擴(kuò)展目前對(duì)于抗氰呼吸功能的認(rèn)知,也有助于進(jìn)一步了解植物耐受Zn脅迫的生理學(xué)機(jī)制。

致謝:實(shí)驗(yàn)所用煙草懸浮細(xì)胞由香港大學(xué)姜里文教授提供。

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〔責(zé)任編輯王勇〕

第一作者：奉艷，女，碩士研究生，研究方向?yàn)槟[瘤相關(guān)基因。E-mail：fengyan0212@126.com

*通信作者：侯穎春，男，教授，博士生導(dǎo)師。E-mail：ychhou@snnu.edu.cn