孫斌 張明博 羅渝昆

摘要：甲狀腺乳頭狀癌（PTC）是甲狀腺癌所有病理類型中最常見的，占比高達90%，多為惰性腫瘤，但仍有少數(shù)具有侵襲性，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（LNM）就是其侵襲性的重要表現(xiàn)之一。術前準確預測頸部LNM的情況，對治療方案的選擇和預后評估有著重要的意義。超聲新技術是一種無創(chuàng)、便捷、無輻射的檢查方式，對于預測PTC的頸部LNM有著重要的作用。本文就超聲新技術預測PTC頸部LNM的研究現(xiàn)狀進行相關綜述和展望。

關鍵詞：超聲新技術；甲狀腺乳頭狀癌；預測；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

中圖分類號： R736.1；R445.1文獻標志碼： 文章編號：1000-503X（2023）04-0672-05

DOI：10.3881/j.issn.1000-503X.15073

Research Status and Prospect of New Ultrasound Technology in Predicting

Cervical Lymph Node Metastasis of Thyroid Papillary Carcinoma

SUN Bin，ZHANG Mingbo，LUO Yukun

Department of Ultrasound，The First Medical Center of Chinese PLA General Hospital，Beijing 100853，China

Corresponding author：LUO Yukun Tel：010-66939533，E-mail：lyk@163.com

ABSTRACT：Papillary thyroid carcinoma （PTC） is the most common pathological type of thyroid cancer，accounting for 90%.Most cases of PTC are inert tumors，while a few are invasive.Cervical lymph node metastasis is one of the major manifestations of invasive PTC.Preoperative accurate prediction of cervical lymph node metastasis is of great significance for the selection of therapeutic regimen and the evaluation of prognosis.New ultrasound technology is a non-invasive，convenient，and radiation-free examination method，playing a key role in predicting the cervical lymph node metastasis of PTC.This paper reviews the research status and makes an outlook on new ultrasound technology in predicting cervical lymph node metastasis of PTC.

Key words：new ultrasound technology；papillary thyroid carcinoma；prediction；lymph node metastasis

Acta Acad Med Sin，2023，45（4）：672-676

在過去的幾十年里，甲狀腺乳頭狀癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）的患病率在全球范圍內(nèi)都出現(xiàn)大幅增長，已成為最常見的內(nèi)分泌惡性腫瘤^［1］。雖然大部分PTC 侵襲性較低^［2］，但仍有高達40%的PTC患者有頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（lymph node metastasis，LNM），包括中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移 （central lymph node metastasis，CLNM） 和頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（lateral lymph node metastasis，LLNM）^［3-4］。LNM是判斷PTC患者的預后及臨床上選擇手術方式和范圍的重要依據(jù)，也是導致高復發(fā)率與低生存率的危險因素^［5-6］。PTC潛在的頸部LNM風險，導致大量侵襲性較低的PTC患者接受了全甲狀腺切除術和淋巴結(jié)清掃術的治療方案，但較大的手術范圍會增加患者潛在手術風險^［7］，帶來不必要的并發(fā)癥，所以術前預測頸部LNM的風險對于PTC患者治療方案的選擇具有重要價值。以往的常規(guī)超聲敏感性相對不高，特別是對于CLNM，由于氣管和食管中氣體的干擾，其診斷靈敏度僅為20%～40%^［8-10］。隨著近年來高頻超聲、超聲造影、彈性成像等多模態(tài)超聲以及人工智能的研究和發(fā)展，超聲新技術的診斷靈敏度大幅提高，超聲新技術已成為評估頸部LNM的首選影像學方法，也使術前預測PTC患者頸部LNM風險的可靠性進一步提高。本文對預測PTC頸部LNM風險的超聲新技術進行綜述。

高頻超聲

高頻超聲是超聲檢查的基礎，可以對PTC做初步的定性觀察與定量測量，并通過一些超聲特征對頸部LNM進行評估和預測。

結(jié)節(jié)大小、數(shù)量與微鈣化 有許多研究認為結(jié)節(jié)的最大直徑與多灶性都是CLNM的獨立危險因素，其中大部分研究認為結(jié)節(jié)的最大徑≥1 cm是獨立危險因素，也有部分研究將最大徑≥2 cm才列為獨立危險因素^{［9，11-12］}。腫瘤直徑較大與多灶性可能增加了癌灶的侵襲性和腫瘤的負荷，進一步導致LNM的風險增大。微鈣化一般是指小于1 mm的鈣化灶，現(xiàn)在也是鑒別PTC和良性結(jié)節(jié)的征象之一，多項研究表明微鈣化是預測頸部LNM的獨立危險因素^［11-13］。Tian等^［13］將微鈣化的分布類型進行比較，發(fā)現(xiàn)微鈣化呈彌漫性分布的PTC患者更易發(fā)生頸部LNM。微鈣化在一定程度上是癌細胞快速增殖的指標，所以這也被認為是PTC中LNM的潛在促進因素之一^［11］。

血流情況 對于PTC的血供情況，有研究認為血供豐富的結(jié)節(jié)發(fā)生CLNM的可能性較高，因為病灶內(nèi)部滋養(yǎng)血管網(wǎng)越豐富，增殖能力就越強，腫瘤越容易侵入微血管而發(fā)生轉(zhuǎn)移^［14-15］。對PTC結(jié)節(jié)的血流觀察，可以通過傳統(tǒng)的彩色多普勒、能量多普勒和近年來應用的超微血流成像技術（superb microvascular imaging，SMI）進行定性和定量分析。針對SMI研究認為，PTC的SMI特征是CLNM的獨立影響因素，PTC結(jié)節(jié)內(nèi)血流的豐富程度與雜亂程度可以用來預測CLNM^［16］。但臨床應用時需要注意不同檢查者的手法和不同超聲儀器對于結(jié)節(jié)內(nèi)部血管的評估會有一定影響，造成評估結(jié)果產(chǎn)生偏差。

結(jié)節(jié)與包膜的位置關系 PTC結(jié)節(jié)與包膜接觸被認為與頸部LNM有關，但不同的研究對于接觸范圍有不同的觀點：有研究認為，結(jié)節(jié)只要與甲狀腺包膜相接觸就有可能增加頸部LNM的概率^［12］；另有研究認為，結(jié)節(jié)與包膜接觸的范圍≥25%^［16］或者≥50%^［17］才是獨立危險因素；但更多研究認為，PTC結(jié)節(jié)突破包膜，導致包膜外侵犯是頸部LNM的獨立危險因素^［18-19］。以上各研究的理論基礎可能是PTC本身為嗜淋巴性腫瘤，而且甲狀腺有豐富的淋巴網(wǎng)絡，PTC侵犯周圍被膜的范圍越廣，越容易導致周圍淋巴管的受累，最終引起淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移。

雖然高頻超聲可以發(fā)現(xiàn)一些頸部LNM的危險征象，但是單獨使用某一種征象的敏感性和特異性并不高，聯(lián)合使用效果更好，近年來許多研究通過使用諾莫圖，綜合各種超聲征象，對PTC患者頸部LNM的預測取得了較好效果^［12-13］。

超聲造影

甲狀腺結(jié)節(jié)的超聲造影 （contrast enhanced ultrasound，CEUS）是通過向靜脈內(nèi)注射造影劑，實時、動態(tài)地顯示甲狀腺結(jié)節(jié)內(nèi)部及周邊的灌注情況，可獲得病灶內(nèi)有關血流灌注的定量和定性信息，相比于灰階超聲觀察結(jié)節(jié)，CEUS能夠得到更多關于病灶血管分布及血管狀況方面的信息。

CEUS定性評估 主要包括病灶的形狀和邊界、增強方向、強度以及均勻性等^［20］。Liu等^［21］針對100例PTC患者進行的前瞻性研究發(fā)現(xiàn)，早期結(jié)節(jié)內(nèi)的周圍部分高增強，中間低增強或者結(jié)節(jié)內(nèi)整體不均勻高增強，發(fā)生伴有頸部LNM的概率更高，這可能是LNM需要依賴于較豐富的血液供應，CEUS呈現(xiàn)出局部或者不均勻的高增強。張艷等^［22］對144例PTC患者的研究發(fā)現(xiàn)，頸部LNM組的PTC 結(jié)節(jié)旁邊多可見不規(guī)則的環(huán)狀無增強區(qū)，與非轉(zhuǎn)移組差異有統(tǒng)計學意義 （P＜0.05），分析其原因可能因為PTC的生長對旁邊的組織有一定的擠壓和侵犯，會導致結(jié)節(jié)周圍間質(zhì)發(fā)生水腫或者炎性滲出，甚至引起壞死，所以，結(jié)節(jié)旁的不規(guī)則環(huán)狀無增強區(qū)與 PTC 的LNM可能有一定的相關性。

CEUS定量評估 通過軟件對超聲造影圖像進行分析，獲得時間－強度曲線及相關參數(shù)，包括開始增強時間、增強持續(xù)時間、達峰時間、峰值強度、平均強度及曲線下面積等數(shù)據(jù)，這些數(shù)據(jù)可以描述甲狀腺結(jié)節(jié)的增強特征^{［20，23］}。Zhan等^［10］和Tao等^［24］分別對186例和275例PTC患者進行研究，均發(fā)現(xiàn)峰值強度增高與頸部LNM相關，是其獨立危險因素。峰值強度較高提示微循環(huán)灌注豐富，腫瘤細胞增殖活躍，更容易發(fā)生轉(zhuǎn)移。Liu等^［21］研究認為，有頸部LNM的PTC結(jié)節(jié)內(nèi)與周圍甲狀腺實質(zhì)CEUS的平均強度比值（mean intensity ratio，MIR）要高，并發(fā)現(xiàn)MIR值為0.86是預測PTC中頸部LNM的最佳閾值，CEUS的 MIR值大于0.86提示PTC患者發(fā)生頸部LNM的風險高。

彈性成像

超聲彈性成像（ultrasonic elastography，UE）技術是一種既可定性描述又可定量測量生物組織彈性的超聲診斷技術，分為準靜態(tài)和動態(tài)彈性成像兩大類，目前運用于甲狀腺的彈性成像技術主要為準靜態(tài)的實時組織彈性成像（real-time tissue elastography，RTE）和動態(tài)的剪切波彈性成像（shear-wave elastography，SWE）、聲輻射力脈沖彈性成像（acoustic radiation force impulse elastography，ARFI）等。

RTE RTE通過將人體組織受壓后產(chǎn)生形變的差別進行處理和分析，得到各項參數(shù)，同時通過不同的顏色將硬度差別表達出來。有研究通過計算病灶與周圍正常甲狀腺組織的彈性應變率（strain ratio，SR），然后將SR 及LNM情況應用受試者工作特征曲線分析，結(jié)果顯示SR 是評估 PTC 頸部LNM的有效指標，其受試者工作特征曲線下面積（area under the ROC curve，AUC）為 0.847，敏感度和特異度分別為 83.3% 和81.4%^［25］。Huang等^［26］回顧性分析了1157例臨床評估LNM陰性的PTC患者，結(jié)果顯示發(fā)生CLNM的可能性隨著彈性評分的增加而增加，這可能由于腫瘤的進展會伴隨細胞的增殖和纖維化，同時影響腫瘤的硬度與侵襲性，從而增加淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移風險。

SWE SWE 是儀器利用探頭發(fā)射聲輻射脈沖，在人體組織中產(chǎn)生橫向剪切波，然后計算出各項彈性指數(shù)。Park等^［27］對363例PTC患者的研究發(fā)現(xiàn)，PTC的彈性指標中最小彈性值（Emin）與LLNM相關，平均彈性值（Emean）和最大彈性值（Emax）與CLNM相關，但其研究中Emax預測CLNM的OR值相對較低（OR=1.005，95%CI=1.000～1.009）。Li等^［28］研究發(fā)現(xiàn)，PTC患者中CLNM組的Emax、Emean和Emin指數(shù)均顯著高于非CLNM組，其中Emax在SWE定量彈性指數(shù)中具有最高的預測值，AUC達0.749，當使用Emax>59.0 kPa來預測CLNM時，OR值（OR=4.934，95%CI=2.318～10.500）相較于之前Park等^［27］的研究有著明顯提高。該研究同時也證明SWE結(jié)合灰階超聲預測CLNM的AUC（0.825）顯著高于單獨使用灰階超聲的AUC（0.774）（P=0.011），這也表明SWE結(jié)合灰階超聲預測頸部LNM的性能更高。

ARFI ARFI可以定性［虛擬觸摸組織成像（virtual touch tissue imaging，VTI）］和定量［虛擬觸摸組織定量（virtual touch tissue quantification，VTQ）］估計組織硬度。Xu等^［29-30］分別對203例PTC患者和116例BRAF V600E突變陽性患者的PTC結(jié)節(jié)進行術前ARFI評估，結(jié)果發(fā)現(xiàn)VTI的面積比（高頻超聲與VTI上圍繞結(jié)節(jié)邊緣繪制的面積比值）大于1可以作為頸部LNM的預測因素。而VTQ比值（腫瘤組織與甲狀腺周圍組織VTQ平均值的比值），同樣可以很好地預測頸部LNM，特別是預測LLNM的敏感性較好。腫瘤浸潤邊緣與PTC頸部LNM有相關性，甲狀腺癌浸潤鄰近組織越明顯，腫瘤周圍硬度的增加就會越顯著。因為 VTI面積比和VTQ比值反映了腫瘤本身及附近甲狀腺實質(zhì)的硬度，所以敏感性更高。

盡管UE技術對預測 PTC的LNM有著較好的應用價值，但PTC內(nèi)的鈣化、壞死、出血或液化等問題會導致彈性模量出現(xiàn)測值偏低或偏高的情況，所以在臨床使用UE技術時應該盡量避開這些位置并且進行重復測量，從而減小測值誤差。

人工智能

人工智能（artificial intelligence，AI），作為科學技術與現(xiàn)實融合的載體，其在醫(yī)療方面的應用有著廣闊的前景，其中術前預測PTC的頸部LNM是當今AI研究的熱點之一。目前醫(yī)學上較常用的AI方法主要為機器學習和深度學習。

機器學習 傳統(tǒng)的機器學習技術需要檢查者從感興趣區(qū)域（region of interest，ROI）提取圖像的特征，并把選擇的特征輸入到機器學習分類器，然后通過使用數(shù)據(jù)庫中的數(shù)據(jù)學習信息，以獲得更好的診斷能力^［31］。Liu等^［32］通過超聲圖像分割，計算了614個高通量特征，包括結(jié)節(jié)的大小、位置、回聲、鈣化等特征，然后使用組合特征選擇策略，選擇識別淋巴結(jié)狀態(tài)能力最強的特征，采用支持向量機分類器建立并驗證預測模型，最終模型預測LNM的AUC為0.782。但是需要注意的是傳統(tǒng)的機器學習法需要檢查者先勾畫ROI并提取 ROI 內(nèi)的特征，這樣會存在許多不可避免的人為因素，造成預測模型評估結(jié)果有偏差。

深度學習 與機器學習相比，深度學習方法的優(yōu)點是不需要先進行圖像特征的識別，而是把特性作為學習過程的一部分。因此，避免了只測試檢查者認為重要的那些特征^［33］。李盈盈等^［34］通過對309例行甲狀腺切除及頸部中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃的PTC患者的臨床資料及超聲圖像回顧性分析，并基于深度學習方法，建立甲狀腺超聲圖像預測 PTC患者CLNM的計算機輔助診斷系統(tǒng)，其準確性、敏感性、特異性、AUC分別可達 80%、76%、83%、0.794。有研究使用了深度學習中的遷移學習法，將超聲圖像轉(zhuǎn)換為可挖掘數(shù)據(jù)，用于多中心、不同機器、不同操作者下PTC患者LNM的術前預測，實驗中，其在測試集上的平均曲線下面積為0.90，這也說明了此方法并不過于依賴超聲檢查圖像的標準化^［35］。雖然深度學習是目前AI發(fā)展的趨勢，但是仍存在容易出現(xiàn)過擬合和分類過程不透明即所謂黑箱的問題，還需進一步研究并克服這些不足。

發(fā)展與前景

高頻超聲、UE、CEUS等多模態(tài)超聲新技術和AI技術的應用，為通過PTC的超聲特征來預測頸部LNM提供了技術支持，雖然這些新技術還存在一些不足，但是如果多模態(tài)超聲聯(lián)合應用，并將AI技術應用于多模態(tài)超聲影像數(shù)據(jù)時，將會使診斷準確性得到明顯提升。與此同時，隨著甲狀腺癌分子標志物研究的不斷深入，包括BRAF V600等多種基因的聯(lián)合檢測方法不斷普及，以及CT、MRI等其他影像學的研究和發(fā)展，多模態(tài)超聲影像與分子標志物、其他影像學技術相融合，將會大幅提高其預測頸部LNM的能力。臨床醫(yī)生在治療前可以通過PTC的多模態(tài)超聲檢查特征，并結(jié)合其他技術，準確預測頸部LNM情況，為治療方案的選定或手術范圍的選擇提供更多有價值的參考，最終使更多的PTC患者受益。

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（收稿日期：2022-04-22）