曾濤　游梓翊　夏長劍　孫鄭　陳德鑫　鄧海濱

摘要：為探明高溫條件下紅彩瑞獵蝽耐受能力及對斜紋夜蛾幼蟲的控害潛能，在室內(nèi)測定了紅彩瑞獵蝽經(jīng)不同高溫脅迫48 h 后的卵孵化率，5齡若蟲羽化率，3、4、5齡若蟲和雌、雄成蟲存活率，評估了紅彩瑞獵蝽不同蟲態(tài)在高溫條件下24 h 內(nèi)對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食能力。結(jié)果表明，高溫脅迫對紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)的存活率、卵孵化率和羽化率有顯著影響，經(jīng)42℃處理48 h 后紅彩瑞獵蝽雌成蟲和5齡若蟲的存活率最高，達66.67%；紅彩瑞獵蝽存活率、卵孵化率和羽化率在27～33℃時隨溫度升高而增加，在33℃后均隨著溫度升高而降低，36℃后存活率、卵孵化率和羽化率均下降明顯。紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)在30～33℃范圍對斜紋夜蛾的捕食量和捕食效能隨溫度升高而增大，在33～39℃范圍，捕食量和捕食效能隨溫度升高而降低，紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)對斜紋夜蛾的捕食功能反應類型符合 Holling Ⅱ型，隨著獵物密度的增加，對獵物的搜尋效應逐漸減弱，個體間存在競爭和相互干擾作用?？梢娂t彩瑞獵蝽對高溫逆境有一定的耐受能力，其適宜生存的高溫范圍為33～36℃。關鍵詞：高溫脅迫；紅彩瑞獵蝽；存活率；捕食功能；斜紋夜蛾

中圖分類號： S435.72???????? 文獻標識碼： A???????? 文章編號：1007-5119（2023）03-0053-09

Effects of High Temperature Stress on the Survival and Functional Response of Rhynocorisfuscipes to the Larvae of Spodoptera litura

ZENG Tao1， YOU Ziyi1， XIA Changjian2， SUN Zheng1， CHEN Dexin2， DENG Haibin1*

（1. Tobacco Research Institute of Guangdong Province， Shaoguan， Guangdong 512029， China;2. Haikou Cigar Research Institute，Hainan Provincial Branch of China National Tobacco Corporation （CNTC）， Haikou 571100， China）

Abstract： To evaluate the survival and predation rate of the predatory bug Rhynocorisfuscipes against Spodoptera litura under high temperature stress， hatching rate of eggs， emergence rate of 5th nymphs， survival rate of different life stages of R. fuscipes were measured in the laboratory， after being subjected to high temperature stress at 30℃， 33℃， 36℃， 39℃ and 42℃ for 48 hours respectively. Daily prey consumption of different life stages of R. fuscipes on S. litura larvae at 30℃， 33℃， 36℃， and 39℃ respectively in 24 hours was recorded. The results showed that there was a significant effect of high temperature on survival， eclosion and egg hatching rate， also the prey consumption of R.fuscipes. The survival rate of female adults and 5th instar nymphs was 66.67% after 48 hours of high temperature stress at 42℃. Survival rate， egg hatching rate and eclosion rate increased with temperature from 27℃ to 33℃， and decreased gradually with the increase of temperature after 33℃. Survival rate， egg hatching rate， and eclosion rate all decreased significantly when the temperature exceeds 36℃. The predation efficiency of predation quantity decreases gradually with the increase of temperature in the range of 33-39℃. The predatory functional response type of different states of R. fuscipes to S. litura conforms to Holling II disc equations. The searching efficiency of R. fuscipes against S. litura larvae decreased with increasing prey density， and the predation amount and predation rate of R. fuscipes decreased gradually after the interference presented. The results showed that R.fuscipes has a certain tolerance to high temperature stress， and its suitable temperature range for survival is 33-36℃.

Keywords： high temperature stress; Rhynocorisfuscipes; survival rate; functional response; Spodoptera litura

紅彩瑞獵蝽（Rhynocorisfuscipes）屬半翅目（Hemiptera）獵蝽科（Reduviidae）昆蟲[1]。在印度、越南、馬來西亞、老撾和日本等國以及我國貴州、西藏、四川、江西、湖南、福建、廣東、云南和海南等地均有分布[2]。據(jù)國外研究報道，紅彩瑞獵蝽捕食范圍廣，能捕食棉花上的棉二點紅蝽（Dysdercuscingulatus）、棉鈴蟲（Helicoverpaarmigera）、棉斑實蛾（Eariasinsulana）、斜紋夜蛾（Spodoptera litura ）和水稻上的稻縱卷葉螟（Cnaphalocrocis medinalis ）、二化螟（ Chilo suppressalis）、褐飛虱（Nilaparvata lugens）等害蟲，是重要的捕食性天敵[3-7]。在煙草上的研究表明，紅彩瑞獵蝽對煙蚜（Myzuspersicae）、煙青蟲（Helicoverpaassulta）和斜紋夜蛾有較強的控害能力[8-9]。紅彩瑞獵蝽是南方煙區(qū)的優(yōu)勢天敵種群，鄧海濱等[10]研究了溫度對其發(fā)育歷期的影響，郭義等[11]研究了低溫飼養(yǎng)對紅彩瑞獵蝽生長發(fā)育的影響。南方煙田斜紋夜蛾發(fā)生高峰期恰逢高溫季節(jié)，高溫條件是否會影響紅彩瑞獵蝽生長發(fā)育、存活率及其對斜紋夜蛾的捕食作用，目前未見相關研究報道。

溫度脅迫耐受性研究是昆蟲生態(tài)學研究中的一個熱點，環(huán)境溫度過高，會超出昆蟲生存的適宜范圍，極端高溫甚至會導致昆蟲的迅速死亡[12]。例如黑紋透翅花蝽（Montandoniolamoraguesi）在15～35℃范圍內(nèi)生長發(fā)育正常，而溫度升至35℃時，死亡率顯著提高[13]。溫度變化對天敵昆蟲捕食功能等也有顯著影響，加州新小綏螨（Neoseiuluscalifornicus）對朱砂葉螨（Tetranychuscinnabarinus）雌成螨的瞬時攻擊率在19～31℃溫度范圍內(nèi)隨溫度的升高而逐漸減小[14]。軍配盲蝽（Stethoconus japonicus ）成蟲對懸鈴木方翅網(wǎng)蝽（Corythuchaciliatav）的捕食效能在15～35℃范圍內(nèi)隨著溫度的升高先增強后減弱[15]。為了更合理利用和保護現(xiàn)有天敵物種，有必要開展高溫對天敵生長發(fā)育及捕食影響的評估研究。

本研究測定不同高溫條件對紅彩瑞獵蝽不同蟲態(tài)存活率、卵孵化率和5齡若蟲羽化率，以及對捕食斜紋夜蛾幼蟲的影響，以期為夏季高溫條件下保護紅彩瑞獵蝽并利用該天敵對斜紋夜蛾進行防治提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試材料

試驗所需紅彩瑞獵蝽和斜紋夜蛾均為廣東省煙草科學研究所室內(nèi)繁殖3代以上種群，試驗所用人工氣候培養(yǎng)箱型號為江南儀器廠 ARMA-580型，試驗過程設定相對濕度（70±5）%，光周期16 h。

1.2 試驗方法

1.2.1 不同高溫對不同蟲態(tài)獵蝽存活率、羽化率和卵孵化率的影響試驗設27℃為對照溫度，30℃、33℃、36℃、39℃和42℃等5個高溫梯度處理。將單個卵塊和單頭不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽用毛筆挑入28 mL 塑料杯（上底直徑39 mm，下底直徑30 mm，高32 mm ，杯蓋有透氣孔）中，塑料杯底放一小塊濕潤的脫脂棉，每個溫度設4個重復，每個重復5 頭獵蝽或5塊卵塊，在上述溫度條件下處理48 h ，然后轉(zhuǎn)入27℃培養(yǎng)箱繼續(xù)觀察，每隔8 h 觀察記錄紅彩瑞獵蝽3、4、5齡若蟲和雌、雄成蟲的存活數(shù)量、卵孵化率，5齡若蟲羽化率。

1.2.2 不同高溫條件下紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾的捕食功能及搜尋效應因預備試驗中觀察到溫度達到42℃時，斜紋夜蛾3齡幼蟲在24 h 內(nèi)出現(xiàn)自然死亡情況，故捕食功能試驗設30、33、36和39℃4個溫度處理，斜紋夜蛾3齡幼蟲設置10、20、30、40、50頭密度，觀察在上述溫度條件下24 h 內(nèi)紅彩瑞獵蝽3、4、5齡若蟲和雌成蟲對斜紋夜蛾3齡幼蟲捕食量情況。每個處理重復6次。

1.2.3 不同高溫條件下紅彩瑞獵蝽捕食斜紋夜蛾自身密度干擾效應將雌成蟲密度為1、2、3、4、5頭的紅彩瑞獵蝽，分別與30頭斜紋夜蛾3齡幼蟲組合，置于直徑為15 cm培養(yǎng)皿中，放入溫度分別為30、33、36、39℃的恒溫培養(yǎng)箱中，每個溫度處理重復5次，24 h 后統(tǒng)計斜紋夜蛾幼蟲死亡數(shù)量。

1.3 數(shù)據(jù)處理

對試驗所得數(shù)據(jù)用 Excel 2010和 SPSS 26.0軟件進行整理和單因素方差分析（One-Way ANOVA），應用 Duncan 氏新復極差法進行差異顯著性檢驗。

捕食功能反應：第一步，根據(jù)獵物密度與被捕食量之間的 Logistic 回歸方程確定捕食反應的功能反應類型[16]，方法是多項式模型：

其中， N0為獵物初始量，Ne 為獵物被捕食的數(shù)量。 P0，P1，P2，P3是要估計的常數(shù)、一次、二次和三次方系數(shù)，用最大似然法對被食獵物與 N0比例數(shù)據(jù)進行擬合（SAS Institute Inc， CATMOD 程序），檢測擬合式中有無顯著正或負的線性系數(shù)。如果最終估得的參數(shù) P1=0，表示捕食者的捕食量隨著獵物密度增加而直線上升，屬于 Holling I 型； P1>0且 P2<0，表示捕食者的捕食量隨獵物密度呈“S ”波動，對應的功能反應是 Holling III 型；P1<0，表示捕食者的捕食量隨著獵物密度增加而增加，之后處于一個平穩(wěn)狀態(tài)，則對應的功能反應是 II 型反應。 Holling II 型功能反應模型：

其中 Na 為獵物被捕食數(shù)量， a 為瞬時攻擊率， Tr 為總試驗時長（Tr=1 d），N 為獵物密度， Th 為捕食1頭獵物所需要的時間。

第二步，用最小二乘法以及回歸分析求出對應的模型方程，進而得出方程中包含的生物量。

搜尋效應使用方程 0 1 h a aT N S + = 進行擬合[17] ，其中 S 為搜尋效應， a 為紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾幼蟲的瞬時攻擊率，Th 為捕食1頭斜紋夜蛾所需要的時間， N0為斜紋夜蛾密度。

自身密度干擾效應用 Hassell-Verley 模型E=QP-m 擬合[18] ，捕食作用率 Na E NP = ，式中 Na 為被捕食獵物數(shù)量、N 為獵物初始數(shù)量、 P 為捕食者初始密度、 Q 為搜尋常數(shù)、 m 為干擾系數(shù)，方程直線化為lnE=ln Q–mlnP。

2 結(jié)果

2.1 高溫脅迫對紅彩瑞獵蝽存活率、卵孵化率和羽化率的影響

紅彩瑞獵蝽在高溫脅迫下各蟲態(tài)的存活率均隨著溫度升高逐漸降低（表1）。溫度在27～30℃時，紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)存活率均為100%，溫度達到33℃時，3齡若蟲存活率降為95.23%，其他各蟲態(tài)存活率為100%，當溫度達到42℃時，各蟲態(tài)中存活率最高的是雌成蟲和5齡若蟲（66.67%），3齡若蟲的存活率最低，只有52.38%。

高溫對紅彩瑞獵蝽卵孵化率有明顯影響，溫度從27℃升高到33℃時，卵孵化率略有升高，當溫度從33℃繼續(xù)升高時，卵孵化率隨著溫度升高而逐漸降低（圖1）。各溫度處理中，以33℃時卵孵化率最高，達到97.88%，經(jīng)42℃溫度處理后，卵孵化率降低到45.89%，與30℃和33℃處理差異達顯著水平（F=339.134，df=5，p <0.001）。

高溫脅迫對紅彩瑞獵蝽羽化率的影響結(jié)果見圖2，溫度為27～33℃時，紅彩瑞獵蝽羽化率隨溫度升高而增大，在33℃時羽化率最高（95.24%），溫度升高到36℃后，紅彩瑞獵蝽羽化率開始出現(xiàn)下降，但變化不顯著。溫度升高到39℃時，紅彩瑞獵蝽的羽化率相對30、33℃處理顯著下降，當溫度達到42℃時，紅彩瑞獵蝽的羽化率進一步下降為57.14%，與30、33℃處理間差異達顯著水平（F=3.733，df=5，p=0.004<0.01）。

2.2 高溫脅迫對紅彩瑞獵蝽捕食斜紋夜蛾的影響

不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽在不同溫度下對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食量如表2所示，在30～39℃范圍內(nèi)，不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾3齡幼蟲捕食量均隨著獵蝽蟲齡增大而增加，相同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽捕食量隨著溫度先增加然后降低，其中溫度從30℃升高到33℃時，捕食量隨溫度增加而增加，溫度從33℃升高到39 ℃時，捕食量隨著溫度升高而逐漸降低。同一蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽在各溫度條件下，對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食量隨著獵物密度增加而增加，當獵物密度增加到40頭時，捕食量增速放緩。

回歸分析結(jié)果顯示（表3），紅彩瑞獵蝽不同蟲態(tài)在不同溫度下對斜紋夜蛾密度處理的一次方系數(shù) P1均小于0。并且紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食量均隨著獵物密度的增加逐漸增加（圖3），然后變成緩慢增加或不再增加，并趨于穩(wěn)定，呈負密度制約關系。表明不同溫度下紅彩瑞獵蝽各蟲態(tài)對斜紋夜蛾3齡幼蟲的捕食功能類型均屬于Holling Ⅱ型。

根據(jù) Holling Ⅱ圓盤方程擬合不同溫度條件下各蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽捕食功能反應參數(shù)（表4）。在各參數(shù)中，瞬時攻擊率 a 和捕食能效 a/Th 是衡量天敵昆蟲對害蟲捕食能力強弱的依據(jù)，從表4可知，紅彩瑞獵蝽3齡若蟲在30℃下捕食能力最強（a=0.88， a/Th=19.1304），之后隨著溫度升高，捕食能力逐漸減弱。4齡若蟲、5齡若蟲和成蟲均在33℃下捕食能力最強，之后隨著溫度升高，各蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽的捕食能力逐漸減弱。

2.3 高溫條件下紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾的尋找效應

在30～39℃各溫度條件下，紅彩瑞獵蝽成蟲對斜紋夜蛾3齡幼蟲的尋找效應均與獵物密度呈負相關（圖4），即隨著獵物密度的增加，對獵物的搜尋效應逐漸減弱。在相同獵物密度下，雌成蟲的尋找效應在33℃最高，在30℃與36℃時尋找效應相似，39℃時尋找效應最低。同一獵物密度下，紅彩瑞獵蝽雄成蟲在33℃下尋找效應最高，其次為30℃和36℃ ， 39℃條件下尋找效應最低。

2.4 高溫條件下自身密度對紅彩瑞獵蝽捕食的干擾反應

在不同密度條件下，紅彩瑞獵蝽雌成蟲均在33℃條件下捕食量達到最高，39℃捕食量最低（表5）。在溫度30～39℃范圍內(nèi)，隨著紅彩瑞獵蝽密度的增加，被捕食的斜紋夜蛾3齡幼蟲總數(shù)量和分攤競爭強度隨之增加，同時，捕食作用率 E 逐漸降低，干擾效應明顯。

采用 Hassell-Varley 干擾模型對不同溫度條件下紅彩瑞獵蝽雌成蟲受自身密度干擾的捕食作用進行擬合（表6），捕食作用率與紅彩瑞獵蝽密度之間的模型擬合的 R2均大于0.9，表明模型擬合度較高，搜尋系數(shù) Q 在33℃時達到最大，隨后隨著溫度的升高而降低。相互干擾系數(shù) m 則隨溫度的上升而升高，在39℃達到最大值，表明33～39℃溫度范圍內(nèi)，紅彩瑞獵蝽在33℃下的搜尋能力較強，且自身干擾系數(shù)未達到最高，是較適宜紅彩瑞獵蝽雌成蟲捕食生存的溫度。

3 討論

過高的溫度會抑制昆蟲的生長發(fā)育[19]。研究表明，阿里山潛蠅繭蜂（Fopiusarisanus）在38℃條件下，幼蟲和蛹存活率均隨處理時間增加而下降[20]，但極短時高溫處理對小菜蛾（Plutellaxylostella）生長發(fā)育沒有顯著影響[21]。廣聚螢葉甲（Ophraellacommuna）隨著溫度從28℃升高到47℃時，壽命從88.0 d 縮短至51.3 d[22]。本研究結(jié)果表明，紅彩瑞獵蝽3、4、5齡若蟲和成蟲在36℃高溫下，依然能保持較高的存活率，5齡若蟲羽化率和卵孵化率也能維持較高水平，但在39℃以后各蟲態(tài)存活率下降明顯，羽化率和卵孵化率也迅速降低，說明30～36℃仍在紅彩瑞獵蝽適宜生存的溫度范圍內(nèi)，但39～42℃高溫條件對紅彩瑞獵蝽生長發(fā)育有明顯影響。對比在溫度達36℃時，益蝽（Picromeruslewisi）卵孵化率為0，不能完成發(fā)育[23]，經(jīng)35℃高溫處理后，雙刺益蝽（Picromerusbidens）卵[24]和蠋蝽（Arma chinensis）卵[25]均不能孵化，紅彩瑞獵蝽對高溫耐受能力明顯更強。

高溫脅迫還可能導致天敵的捕食功能反應參數(shù)發(fā)生改變，掌握不同溫度下的功能反應參數(shù)，有利于根據(jù)溫度變化預測天敵控制效能[26]。紅彩瑞獵蝽在27℃條件下對斜紋夜蛾幼蟲的捕食反應屬于 Holling II 型[9]，溫度升高至30～39℃時，紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾的捕食量、瞬時攻擊率和捕食效能隨著溫度增加先升高而后逐漸減小，不同蟲態(tài)紅彩瑞獵蝽在不同高溫條件下，捕食功能反應依然屬于 Holling II 型。紅彩瑞獵蝽雌成蟲在各溫度條件下的搜尋效應均隨著斜紋夜蛾密度增加而下降，這與蠋蝽對斜紋夜蛾幼蟲的搜尋效應研究結(jié)論相同[27]，隨著溫度的升高，紅彩瑞獵蝽搜尋效應逐漸下降，這與刀角瓢蟲（Serangiumjaponicum）[28]和海島小花蝽（Oriusmaxidentex）[29]受高溫脅迫后對獵物尋找效應的結(jié)果相似。雙尾新小綏螨（Neoseiulusbicaudus）雌成螨[30]和加州新小綏螨[31]對獵物的瞬時攻擊率和捕食效能在溫度升高到30℃時開始下降，這與本文對紅彩瑞獵蝽高溫脅迫下捕食效能變化規(guī)律類似。紅彩瑞獵蝽在33℃以后對斜紋夜蛾幼蟲捕食量出現(xiàn)下降，與叉角厲蝽（Eocantheconafurcellata）若蟲在溫度高于32℃時對草地貪夜蛾日捕食量由上升轉(zhuǎn)為下降趨勢研究結(jié)果相同[32]。隨著溫度上升，紅彩瑞獵蝽雌成蟲自身密度干擾作用在39℃時最強，這與叉角厲蝽在37℃條件下種內(nèi)競爭和自我干擾作用最強[31]的結(jié)論相似。高溫脅迫也會導致某些天敵功能反應類型改變，煙盲蝽（Nesidiocoris tenuis ）在溫度從25℃升高到35℃時，對煙粉虱（Bemisiatabaci）的功能反應類型由 Holling II 型轉(zhuǎn)變 Holling Ⅲ型[33]，說明不同天敵種類的耐熱能力不同，高溫脅迫對其捕食作用的影響也不同。

4 結(jié)論

結(jié)果表明，30～36℃條件下短時高溫脅迫不會對紅彩瑞獵蝽生長發(fā)育和捕食作用產(chǎn)生不利影響，但溫度達到42℃后，紅彩瑞獵蝽生長發(fā)育和對斜紋夜蛾捕食能力受到明顯抑制，說明該天敵對高溫逆境具有一定耐受力。在夏季炎熱天氣將紅彩瑞獵蝽應用于田間防治斜紋夜蛾時，釋放時間應盡量挑選在清晨或傍晚，避免將紅彩瑞獵蝽持久暴露在高溫條件下而影響其防效。紅彩瑞獵蝽對斜紋夜蛾實際防效還受到降雨、日照及其他生物因子的影響，有待進一步研究。

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