劉艷艷 丁穎 鄭佳秋 宛柏杰 曹婷 劉興華

摘要：植物在生長發(fā)育的過程中進化出大量細(xì)胞表面和胞內(nèi)免疫受體以感知病原體侵染相關(guān)的各種信號。細(xì)胞表面模式受體PRR可以感知病原物模式分子以激活基礎(chǔ)免疫，引起活性氧（ROS）快速產(chǎn)生、Ca2+內(nèi)流和絲裂原活化蛋白激酶（MAPK）級聯(lián)反應(yīng)的啟動等，從而限制其致病性。病原物為了克服植物的這種免疫反應(yīng)，通過分泌效應(yīng)蛋白干擾PRR蛋白的功能及其免疫相關(guān)過程，促進病菌致病性。為了應(yīng)對效應(yīng)蛋白的致病效應(yīng)并阻止病害發(fā)生，植物進一步進化出胞內(nèi)核苷酸結(jié)合富亮氨酸重復(fù)序列受體（NLRs），以感知病原體效應(yīng)物并啟動強烈的特異性免疫反應(yīng)。長期以來，病原相關(guān)分子模式激發(fā)的免疫反應(yīng)（pattern-triggered immunity，PTI ）和效應(yīng)蛋白激發(fā)的免疫反應(yīng)（effector-triggered immunity，ETI）在識別機制及早期信號轉(zhuǎn)導(dǎo)上存在較大差異，被認(rèn)為是相對獨立的2類系統(tǒng)。但是隨著植物免疫學(xué)研究的廣泛和深入，PTI和ETI從相對獨立變得交叉模糊，而研究PTI和ETI如何相互作用以抵抗病原體也成為植物免疫學(xué)亟需解決的重要科學(xué)問題之一。本文以PRRs和NLRs介導(dǎo)的免疫反應(yīng)為重點，綜述了PRRs與NLRs信號通路、免疫調(diào)控及二者的互作。

關(guān)鍵詞：植物免疫；PRRs；NLRs；分子機制；相互作用

中圖分類號：S184 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

文章編號：1002-1302（2023）08-0043-08

基金項目：江蘇省農(nóng)業(yè)科技自主創(chuàng)新資金［編號：CX（21）3031］；江蘇省農(nóng)業(yè)重大新品種創(chuàng)制項目（編號：PZCZ201715）。

作者簡介：劉艷艷（1990—），女，山東日照人，碩士，助理研究員，研究方向為作物栽培與抗逆生理。E-mail：1052233980@qq.com。

通信作者：劉興華，博士，副研究員，主要從事植物發(fā)育與環(huán)境適應(yīng)性研究。E-mail：1123153147@qq.com。

植物病害是影響作物產(chǎn)量的重要因素之一。植物在生長發(fā)育的過程中不斷受到病毒、細(xì)菌、真菌、卵菌、食草動物和寄生植物等的挑戰(zhàn)，為了對抗病原菌的入侵，植物進化出了一套非常復(fù)雜的免疫系統(tǒng)，深入了解植物的免疫機制是現(xiàn)代農(nóng)業(yè)中作物遺傳改良工作的重要理論基礎(chǔ)［1］。高等植物細(xì)胞表面和胞內(nèi)有大量免疫受體以感知病原體侵染相關(guān)的各種信號?？共』蚝湍Ｊ阶R別受體的發(fā)現(xiàn)，為理解植物免疫的分子識別機制和生物學(xué)重要性奠定了堅實基礎(chǔ)。細(xì)胞表面的免疫受體包括類受體蛋白（receptor-like proteins，RLPs）及受體類激酶（receptor-like kinases，RLKs），通常被稱為模式識別受體（pattern-recognition receptors，PRRs），可感知病原體相關(guān)分子模式（pathogen-associated molecular patterns，PAMPs）、損傷相關(guān)分子模式（damage-associated molecular patterns，DAMPs）、微生物相關(guān)分子模式（microbe-associated molecular patterns，MAMPs）及食草動物相關(guān)分子模式（herbivore-associated molecular patterns，HAMP），并可激活分子模式觸發(fā)的基礎(chǔ)免疫（pattern-triggered immunity，PTI），包括活性氧（reactive oxygen species，ROS）的快速產(chǎn)生、Ca2+內(nèi)流和絲裂原活化蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）級聯(lián)反應(yīng)的啟動等，從而限制病原物的致病性［2］。成功侵染宿主的病原體可以通過分泌效應(yīng)蛋白（effector）干擾宿主PRR蛋白的功能及其免疫相關(guān)過程，來逃避或抑制PTI，導(dǎo)致發(fā)生效應(yīng)蛋白激活的感病性（effector-triggered susceptibility，ETS）。為了應(yīng)對效應(yīng)蛋白的致病效應(yīng)并阻止病害發(fā)生，植物進一步進化出胞內(nèi)核苷酸結(jié)合富亮氨酸重復(fù)序列受體（nucleotide-binding domain leucine-rich repeat containing receptors，NLRs），以感知病原體效應(yīng)蛋白并啟動強烈的特異性免疫反應(yīng)（effector-triggered immunity，ETI）。隨后病原體也可能會通過進化、改變或失去效應(yīng)蛋白來抑制或逃避ETI。植物免疫理論的主要框架形成于2006年，即英國學(xué)者Jonathan Jones和美國學(xué)者Jeffery Dangl于2006年提出了“Zig-Zag”模型，該模型總結(jié)了病原相關(guān)分子模式處罰的免疫反應(yīng)（PTI）、效應(yīng)子觸發(fā)的敏感性（ETS）和效應(yīng)子觸發(fā)的免疫（ETI）之間的關(guān)系［3-4］。近年來，有關(guān)植物免疫的研究取得了一系列重大進展，除了免疫受體外，目前還發(fā)現(xiàn)了免疫信號網(wǎng)絡(luò)的許多組成元件［5-10］。本文以PRRs和NLRs介導(dǎo)的免疫反應(yīng)為重點，綜述了它們介導(dǎo)的免疫信號通路，以及PRRs與NLRs信號通路之間的互作關(guān)系。

1 PRRs信號通路及其免疫調(diào)控

基礎(chǔ)抗性是植物的先天性免疫反應(yīng)，可以保護植物免受大多數(shù)病原的侵襲，在非寄主免疫中發(fā)揮主要作用。根據(jù)“zig-zag-zig”模型，植物細(xì)胞質(zhì)膜上的PRRs通過感知和識別PAMPs引發(fā)PTI，從而構(gòu)成植物抗病的第一道防線。

1.1 PRRs蛋白質(zhì)類型

絕大多數(shù)PRRs位于植物細(xì)胞膜上，由宿主編碼，其胞外結(jié)構(gòu)域可以感知MAMPs/DAMPs，調(diào)節(jié)先天免疫。它們高度敏感，能夠感知來自病原菌的PAMPs或植物自身的DAMPs，當(dāng)配體被識別后就會刺激信號級聯(lián)放大，導(dǎo)致一系列特有的防御反應(yīng)。植物的PRR蛋白包含類受體蛋白和類受體激酶，其中RLKs由胞外結(jié)構(gòu)域、跨膜結(jié)構(gòu)域和細(xì)胞質(zhì)激酶結(jié)構(gòu)域組成，RLPs缺乏細(xì)胞質(zhì)激酶結(jié)構(gòu)域，其胞內(nèi)區(qū)域很短，不含有明顯的信號結(jié)構(gòu)域，二者都需要共受體（co-receptor）來傳遞免疫信號。RLPs和RLKs都通過一系列細(xì)胞外結(jié)構(gòu)域與配體結(jié)合并將信號傳遞到細(xì)胞內(nèi)，其中包括富含亮氨酸重復(fù)序列（LRR）、凝集素、馬來凝集素（malectin）、賴氨酸基序（LysM）和表皮生長因子（EGF）樣結(jié)構(gòu)域［11］。RLKs存在于瘧原蟲（Plasmodium）、植物和動物中，但不存在于真菌中［12-13］。根據(jù)激酶的結(jié)構(gòu)域，擬南芥（Arabidopsis thaliana）RLKs可以分為44個亞家族［12］。LRR-RLKs代表RLKs最大的亞家族，是植物中最具特征的RLKs。對33種植物的系統(tǒng)發(fā)育研究得出，每種被子植物中LRR-RLKs的平均數(shù)量約為250個［14］。LRR-RLKs進一步被分為20個亞組，其中第Ⅻ亞組的基因參與了病原體識別，如FLS2、EFR和Xa21［14］。LRR-RLPs代表植物中RLPs最大的亞家族，該基因家族的大小在植物物種中也存在高度差異［15］。

1.2 PRR信號通路及其免疫調(diào)控

PRRs屬于細(xì)胞表面受體，能夠識別來自細(xì)菌、真菌、卵菌、寄生植物和食草動物的PAMPs、MAMPs、HAMPs。一些PRRs還可以識別植物自身的分子，如DAMPs和其他植物內(nèi)源性肽（植物細(xì)胞因子）［16］。大多數(shù)PRRs與共受體共同作用激活下游免疫反應(yīng)，這些共受體在陸地植物中高度保守，對PRRs介導(dǎo)的免疫反應(yīng)至關(guān)重要。一些PRR不參與直接的配體識別，而是作為PRR共受體和免疫信號的負(fù)調(diào)節(jié)器發(fā)揮作用。與配體結(jié)合后，PRRs與其共受體之間形成二聚體復(fù)合物，如細(xì)菌鞭毛蛋白肽FLS2、EFR和PEPRs，與共受體AtBAK1和AtBKK1一起發(fā)揮作用［13，17］。LRR-RLPs與共受體SOBIR1和BAK1一起發(fā)揮作用，LysM-RLK-LYKs和LysM-RLP-LYMs與共受體CERK1一起發(fā)揮作用［18-21］。這些共受體在陸地植物中高度保守，對PRR介導(dǎo)的免疫至關(guān)重要。

在植物中，PRRs主要是類受體激酶（RLKs），其構(gòu)成植物最大和最多樣的蛋白超家族，在植物發(fā)育、自我不親和、感受病原和響應(yīng)多種環(huán)境脅迫中發(fā)揮重要作用。植物PRRs的胞外區(qū)域識別不同的配體［11］，配體的結(jié)合導(dǎo)致PRRs與其共受體（如BAK1和CERK1）之間形成異二聚體受體復(fù)合物［18，22-23］。在擬南芥（Arabidopsis）中，細(xì)菌鞭毛蛋白N-末端的22個氨基酸的多肽flg22被LRR-RLK FLS2（flagellin sensitive 2）識別［24-25］。Flg22充當(dāng)“分子膠水”，與FLS2和BAK1的細(xì)胞外LRR結(jié)構(gòu)域相互作用并結(jié)合在一起［23，26］。FLS2和BAK1的富含亮氨酸重復(fù)序列（leucine-richrepeats，LRR）結(jié)構(gòu)域之間形成的異二聚體復(fù)合物，使得它們的細(xì)胞質(zhì)激酶結(jié)構(gòu)域非常緊密，從而導(dǎo)致一系列自磷酸化、反式磷酸化過程［26-28］。

在PRRs識別PAMPs分子后，植物在短時間內(nèi)可作出快速的防御應(yīng)答，包括MAPKs級聯(lián)反應(yīng)的激活、ROS水平的升高，同時啟動水楊酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（jasmonic acid，JA）信號傳導(dǎo)途徑、胼胝質(zhì)沉積、氣孔關(guān)閉和基因沉默等。在擬南芥中，CPK4/5/6/11與BIK1一起發(fā)生磷酸化并激活RbohD，從而產(chǎn)生活性氧［29-31］。細(xì)胞質(zhì)受體類激酶（RLCKs）對多個離子通道的磷酸化也會導(dǎo)致氣孔關(guān)閉，以響應(yīng)PAMPs［32-33］。同時，MAPKKK3、MAPKKK5使MAPKKs-MKK4、MKK5磷酸化，然后磷酸化擬南芥中的MPK3、MPK6，并賦予擬南芥對細(xì)菌、真菌的抗性。PTI誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄重組會導(dǎo)致抗菌化合物和防御相關(guān)激素的生物合成，如乙烯（ET）、水楊酸［34-37］。過氧化氫（一種活性氧）可以促進蛋白質(zhì)和酚醛交聯(lián)，從而導(dǎo)致胼胝質(zhì)沉積，并限制真菌、卵菌感染［38-39］。

2 NLRs信號通路及其介導(dǎo)的免疫調(diào)控

根據(jù)“zig-zag-zig”模型，適應(yīng)性病原通過分泌效應(yīng)蛋白到宿主體內(nèi)抑制或作用于PTI，導(dǎo)致效應(yīng)蛋白引發(fā)感病性。比較典型的是病原細(xì)菌通過Ⅲ型分泌系統(tǒng)直接將效應(yīng)蛋白釋放到植物細(xì)胞中，抑制PTI。在協(xié)同進化過程中，植物進化出R基因，其編碼的R蛋白能夠直接或間接特異性識別病原編碼的無毒蛋白，從而引發(fā)ETI。R蛋白屬于胞內(nèi)受體，許多R基因編碼NLRs，它們作為免疫受體起作用。擬南芥中大約存在200個編碼與核苷酸結(jié)合位點及其他植物抗性蛋白結(jié)構(gòu)域相似的基因，其中約有150個為NB-LRR蛋白［40-41］。

2.1 NLR蛋白結(jié)構(gòu)

植物和動物NLRs都包含1個位于中間的核苷酸結(jié)合（nucleotide-binding，NB）域和1個位于C端的LRR區(qū)域。其中，NB結(jié)構(gòu)域為受體寡聚化后形成的更高級復(fù)合物（如高等植物中的抗病小體和哺乳動物中的炎癥小體）傳遞信號所必需的；高度可變的LRR區(qū)域通常參與自我抑制、蛋白質(zhì)-蛋白質(zhì)相互作用和效應(yīng)子識別［42］。典型的植物NLRs根據(jù)N末端的不同，分為TIR型和CC型2種主要類型。TIR型NLR（TIR-type NLRs，TNL）的特征是其N末端具有Toll/白介素1受體（Toll/inter-leukin-1 receptor，TIR）結(jié)構(gòu)域，而CC型NLR（CC-type NLRs，CNL）的N末端含有1個卷曲螺旋（coiled-coil，CC）結(jié)構(gòu)域［42-43］，NLR受體可直接或間接感知分泌的毒性效應(yīng)蛋白。NLRs廣泛分布于細(xì)胞質(zhì)、細(xì)胞核、質(zhì)膜（plasma membrane，PM）、液泡膜和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)等亞細(xì)胞結(jié)構(gòu)中［44］，如大麥（Hordeum vulgare）CNLMLA10和擬南芥TNLRPS4位于細(xì)胞核、細(xì)胞質(zhì)中，并且這2個亞細(xì)胞定位均為抗性激活所必需的［45-46］。

2.2 NLRs信號通路與免疫調(diào)控

NLRs介導(dǎo)的免疫是通過細(xì)胞內(nèi)NLR檢測病原物效應(yīng)蛋白而觸發(fā)的。在擬南芥中，CNLs、TNLs充當(dāng)傳感器NLR來識別效應(yīng)蛋白，而RNLs（RPW8-type NLRs）充當(dāng)傳遞免疫信號的NLRs助手［47］。雖然擬南芥中的大多數(shù)傳感器NLRs需要NLRs助手來介導(dǎo)免疫，但是一些CNLs可以單獨介導(dǎo)免疫應(yīng)答，如ZAR1和RPM1［48］。近期的研究發(fā)現(xiàn)，CNL型抗病小體ZAR1包含ZAR1、受體樣胞質(zhì)激酶（RLCKs） RKS1及假激酶PBL2，具有陽離子通道活性［49］。來自野油菜黃單胞菌（Xanthomonas campestris pv. campestris）分泌的效應(yīng)蛋白AvrAC通過其尿苷酰轉(zhuǎn)移酶功能將PBL2轉(zhuǎn)化為PBL2UMP，ZAR1與RKS1形成復(fù)合物并結(jié)合PBL2UMP形成有活性的PBLUMP-ZAR1-RKS1復(fù)合體，導(dǎo)致ZAR1/RKS1/PBL2UMP形成定位于質(zhì)膜的五聚抗病小體，從而完成對AvrAC的特異性識別。ZAR1中的N端α-螺旋構(gòu)成的漏斗狀結(jié)構(gòu)，帶有負(fù)電的羧酸環(huán)，允許陽離子進入胞液。ZAR1與RKS1、PBL2和AvrAC在植物原生質(zhì)體中的共同表達(dá)，導(dǎo)致細(xì)胞質(zhì)鈣內(nèi)流、ROS積累及葉綠體和液泡的擾動［49］。在ZAR1激活過程中，ROS的大量積累可能是由多種下游信號成分（如NADPH氧化酶）的激活引起的，因為CPKs是由胞漿鈣內(nèi)流激活的［16］。防御相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子也可能被胞漿鈣內(nèi)流激活［28，50］。葉綠體和液泡的擾動很快就會導(dǎo)致質(zhì)膜喪失完整性、細(xì)胞破裂［49］。目前尚不清楚上述過程是如何被免疫信號成分調(diào)控以及它們與轉(zhuǎn)錄重組間的關(guān)系。

CNL和TNL激活后，最終產(chǎn)生相似的轉(zhuǎn)錄表達(dá)，引發(fā)局部、系統(tǒng)抗性［51-54］。CNL類NLRs可以作為質(zhì)膜上的陽離子通道介導(dǎo)Ca2+內(nèi)流，證明多個Ca2+滲透通道可傳導(dǎo)Ca2+內(nèi)流，并激活具有激酶活性的膜定位受體，從而觸發(fā)免疫反應(yīng)。TNL類NLRs通過NADase活性將NAD+裂解成多種產(chǎn)物，包括煙酰胺腺嘌呤單核苷酸等［55］，這些產(chǎn)物及其衍生物可作為下游激活EDS1依賴性防御信號。大量試驗證實，EDS1、PAD4和SAG101是TNL介導(dǎo)的免疫反應(yīng)所必需的。一些分子伴侶可以調(diào)控NLRs蛋白的折疊和更新，如RAR1、SGT1和HSP90作為蛋白伴侶共同調(diào)節(jié)NLRs的折疊、定位和轉(zhuǎn)換［56-59］。此外，NLR蛋白的轉(zhuǎn)換受到SGTI互作蛋白SRFR1、MUSE和E3連接酶SNIPER1、SNIPER2的調(diào)控［60-63］。ZAR1介導(dǎo)的抗性需要ZAR1抗病小體定位在質(zhì)膜上［49，64］。此外，抑制NPR1-1（SUPPRESSOR OF NPR1-1，SNC1）介導(dǎo)的免疫需要擬南芥輸入蛋白α核轉(zhuǎn)運受體蛋白IMP-α3/MOS6［65］。

3 PRR與NLRs相互作用

隨著研究的不斷擴展和深入，人們逐漸發(fā)現(xiàn)PTI和ETI這2類看似截然不同的免疫反應(yīng)具有許多相似的下游免疫信號傳遞途徑，如病程相關(guān)蛋白的誘導(dǎo)表達(dá)、水楊酸的合成等，并且近期的相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，PTI與ETI免疫反應(yīng)具有相互加強的作用。ETI免疫反應(yīng)可以通過促進PTI免疫信號傳遞途徑中關(guān)鍵蛋白的表達(dá)來提高PTI的免疫反應(yīng)。

3.1 NLRs保護PRR信號通路

目前植物已經(jīng)進化出多個NLRs，通過保護PRR信號成分或誘餌來檢測病原物效應(yīng)子。因此，許多PRRs和PRR信號功能喪失的突變體，如擬南芥突變體bak1-4 bkk1-1、bik1、cngc2/4、rbohd/f、mekk1、mkk1/2、mpk4和camta3，表現(xiàn)出了自身免疫表型［17，66-72］。在這些突變體中觀察到的自身免疫是由多個NLRs的激活引起的。TNL CONSTITUTIVE SHADE-AVOIDANCE 1（CSA1）保護BAK1-相互作用受體3（BAK1-INTERACTING RECEPTOR 3，BIR3）和BAK1［73］。此外，bak1-3 bkk-1自身免疫和HopB1觸發(fā)的免疫依賴于ADR1s［74］。近期的研究結(jié)果表明，RLCKs還與感知油菜素內(nèi)脂和信號肽的受體激酶（RKs）聯(lián)系起來以協(xié)調(diào)生長、花柱導(dǎo)向、胚胎和氣孔模式、花器官脫落和非生物脅迫反應(yīng)。RLCKs的活性和穩(wěn)定性不僅受到RKs的動態(tài)調(diào)控，還受到其他RLCK相關(guān)蛋白的動態(tài)調(diào)控。CNL ZAR1可以與RLCK RK1監(jiān)測器PBL2及CNL RPS5監(jiān)測器PBS1一起，逆轉(zhuǎn)（reverse）病原物效應(yīng)蛋白激發(fā)的ETS［75-77］。CNL SUMM2通過MAPK4的底物——蛋白鈣調(diào)蛋白結(jié)合受體樣細(xì)胞質(zhì)激酶3（CALMODULIN-BINDING RECEPTOR-LIKE CYTOPLASMIC KINASE 3，CRCK3）保護并感知MEKK1-MKK1/2-MPK4激酶級聯(lián)的破壞［67，78］。SUMM2還檢測丁香假單胞菌效應(yīng)子HopAI1，其能抑制MPK4激酶的活性［50］。TNL RPS6也有助于HopAI1觸發(fā)的免疫［79］。bik1、cgnc2/4和rbohd/f中的自身免疫是否依賴于NLRs尚不清楚。保護PRR信號通路的其他NLRs仍有待確定。

3.2 PRRs和NLRs之間信號組分的相互依賴性

PRR共受體、RLCKs、NADPH氧化酶、鈣通道、CPKs和MAPKs被認(rèn)為是典型的PRR信號成分，而EP蛋白和NLRs助手被認(rèn)為是典型的NLR信號成分。然而，最近的研究結(jié)果表明，PRR介導(dǎo)的抗性依賴于典型的NLR信號成分，反之亦然［5-8］。Ngou等通過可誘導(dǎo)性ETI免疫系統(tǒng)，分析了擬南芥中PTI和ETI等2種不同免疫系統(tǒng)之間的相互作用，該研究發(fā)現(xiàn)，植物細(xì)胞表面受體對病原體的識別會激活多種蛋白激酶和NADPH氧化酶，同時還發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞內(nèi)受體主要通過幾種機制增加蛋白的豐度來促進這些蛋白的激活。此外，依賴于細(xì)胞內(nèi)受體的超敏反應(yīng)通過細(xì)胞表面受體的激活而得到大大增強［5］。因此，植物中細(xì)胞表面和細(xì)胞內(nèi)受體激活的免疫途徑相互增強，從而增強了對病原體的防御能力［5］。Yuan等利用擬南芥的PRR和PRR共受體突變體感染病原體模型，發(fā)現(xiàn)NADPH氧化酶RBOHD的磷酸化促進了ROS的產(chǎn)生，是連接PRR和NLR介導(dǎo)的免疫系統(tǒng)的早期關(guān)鍵信號事件，受體樣細(xì)胞質(zhì)激酶BIK1的磷酸化是ETI系統(tǒng)中RBOHD完全激活、基因表達(dá)和細(xì)菌抗性所必需的［6］。此外，NLR信號迅速增加了PTI信號因子的轉(zhuǎn)錄和蛋白質(zhì)表達(dá)。該研究結(jié)果揭示了PTI和ETI免疫系統(tǒng)之間的協(xié)同互作模式，同時ETI、PTI免疫系統(tǒng)存在諸多相似的下游免疫反應(yīng)，自然界中通過增強PTI通路來達(dá)到加強ETI響應(yīng)，為植物抗病性的增強提供了理論依據(jù)［6］。NLR可以參與植物免疫的下游關(guān)鍵信號傳導(dǎo)，其中EDS1（ENHANCED DISEASE SUSCEPTIBILITY 1）、PAD4（PHYTOALEXIN DEFICIENT 4 ）和SAG101（SENESCENCE ASSOCIATED GENE 101）組成的信號網(wǎng)絡(luò)涉及大多數(shù)NLRs及所有TNLs，如flg22和nlp20誘導(dǎo)的抗性部分依賴于NLRs信號的關(guān)鍵組分EDS1、PAD4、SAG101、ADR1s和NRG1s［7-8］。Pruitt等提出，EP蛋白和NLRs助手通過RLP共受體（SOBIR1）、EP蛋白和NLRs助手之間的相互作用被RLPs激活，盡管EP蛋白在RLP防御信號中是起主要作用還是起次要作用仍有待確定［8］。然而，有研究結(jié)果顯示，PRRs的激活導(dǎo)致多個NLRs和其他含TIR結(jié)構(gòu)域的蛋白質(zhì)表達(dá)量增加，從而促進下游信號的傳導(dǎo)［7］。這2個假設(shè)并不相互排斥，PRR介導(dǎo)的免疫涉及NLR信號成分的確切機制仍有待確定。

NLR介導(dǎo)的免疫也依賴于PRR和多種PRR信號成分。在擬南芥中，RPS2、RPS5和RRS1/RPS4介導(dǎo)的抗性依賴于BAK1和BKK1［5-6］。相較于PTI，ETI與PTI同時激活能誘導(dǎo)持續(xù)時間更久的BIK1，RBOHD及MPK3的磷酸化，然而ETI自身激活并不能激活RBOHD和MAPK的磷酸化。ETI與PTI同時激活使得PTI信號通路中多種蛋白表達(dá)量增多（BIK1、RBOHD、MPK3、BAK1等），但是其他重要元件（如MPK4、 MPK6、FLS2等）并沒有表現(xiàn)出蛋白量的變化。與此同時，ETIAvrRps4的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)說明ETI自身激活可以誘導(dǎo)很多PTI元件的表達(dá)量顯著提高，從而造成ETI的激活增強了PTI信號通路［5］。在野生型植物中，RPS2基因的激活會導(dǎo)致PTI系統(tǒng)中關(guān)鍵蛋白質(zhì)（包括BIK1和RBOHD）的積累并增強PTI系統(tǒng)相關(guān)基因（如WRKY29和AZIs）的轉(zhuǎn)錄。ROBHD的完全激活（通過磷酸化作用）需要PRR/共受體以產(chǎn)生強烈的ROS并激活ETI免疫系統(tǒng)。在缺乏PRR/共受體的情況下，NLR受體的激活仍會誘導(dǎo)PTI系統(tǒng)某些組分的表達(dá)，但這些組分大多都處于非活性狀態(tài)（如BIK1和RBOHD），并導(dǎo)致ROS產(chǎn)生不足和ETI系統(tǒng)無法激活［6］。RPS2介導(dǎo)的耐藥性也依賴于BIK1和RbohD［6，71］。RPM1和RPS2介導(dǎo)的抗性及過敏反應(yīng)（HR）均依賴于CPK1/2/5/6［28］。MPK3、MPK6的激活也是由多個NLRs介導(dǎo)的HR和抗性所必需的，包括RPM1、RPS2、RPS5和RRS1/RPS4［80］。ETI阻止病原體感染的關(guān)鍵機制之一是加強并恢復(fù)PTI的周轉(zhuǎn)和病原體效應(yīng)子的作用［5-6］。因此，NLR介導(dǎo)的抗性需要PRRs和PRR信號成分。

3.3 PRR和NLR介導(dǎo)的免疫相互增強

使用雌二醇誘導(dǎo)的識別效應(yīng)器激活TNLs RRS1/RPS4和RPP4不會觸發(fā)HR。PAMPs/MAMPs的存在恢復(fù)了這些TNLs誘導(dǎo)的HR［5，81］。同樣的，由CNLs RPM1、RPS2和RPS5誘導(dǎo)的HR也因PRRs的激活而得到增強［5］。此外，RPS2誘導(dǎo)的HR和抗性在PRR突變體中減弱［6，82］。PRR增強NLR誘導(dǎo)的免疫有幾種可能的機制。首先，PRRs的激活可誘導(dǎo)NLRs和NLR信號成分的表達(dá)［83-86］。6種不同PRRs的激活導(dǎo)致編碼擬南芥中大多數(shù)TNLs、CNLs、EP蛋白和NLRs助手的基因上調(diào)表達(dá)［37］。因此，這些蛋白質(zhì)豐度的增加可能會在效應(yīng)蛋白識別時“增強”NLR的激活。其次，PRRs的激活可能通過翻錄后修飾（PTMs）引發(fā)NLR介導(dǎo)的免疫。根據(jù)PAMP感知，SGT1被MAPKs磷酸化，這對NLRs的穩(wěn)定性很重要［87］。此外，在PAMP識別時，NLR轉(zhuǎn)錄組的無義介導(dǎo)衰變受到抑制［86］。因此，PTI激活的轉(zhuǎn)錄和轉(zhuǎn)錄后修飾都會影響NLRs的穩(wěn)定性。但是關(guān)于PTI是否以及如何激發(fā)（primes）NLR信號成分仍有待研究。

NLRs的激活增強了PAMP誘導(dǎo)的細(xì)胞反應(yīng)，如活性氧產(chǎn)生、胼胝質(zhì)沉積和防御相關(guān)基因表達(dá)［59］。ETI也會增強多種PRR信號成分的激活，如BIK1、RbohD和MPK3［5-6］。ETI誘導(dǎo)SOBIR1、BAK1、BIK1、RbohD和MPK3的轉(zhuǎn)錄和蛋白質(zhì)積累［5］。在ETI期間，BIK1、MPK3和RbohD的轉(zhuǎn)錄水平僅短暫上調(diào)。然而，這些基因的蛋白質(zhì)水平在很長一段時間內(nèi)保持上調(diào)表達(dá)［5］，意味著PTMs或其他轉(zhuǎn)錄后機制也可能影響ETI期間PRR信號成分的穩(wěn)定性。PRR信號成分的蛋白質(zhì)（如BAK1、BIK1和RbohD豐度）受到多個過程的嚴(yán)格調(diào)控，ETI如何調(diào)節(jié)或影響這些過程尚不清楚。此外，NLRs誘導(dǎo)的鈣內(nèi)流可能通過鈣依賴蛋白激酶（CPKs）有助于PTI的增強［47，88-89］?？傊?，PTI和ETI通過多種機制相互增強，以誘導(dǎo)對病原體的強大免疫。

4 展望

過去幾十年內(nèi)，植物與病原菌相互作用的研究取得了驚人進展，PTI、ETI在植物先天免疫中的作用機制被逐步揭示。但是，對植物抗性的研究仍然是有限的，植物和病原菌之間還存在許多驚人的互作，說明還存在許多未知的特異機制。對PRRs、NLRs信號通路的研究發(fā)現(xiàn)，PRRs、NLRs利用一些重疊但獨特的信號組分來激活下游生理反應(yīng)。2種信號通路都受到嚴(yán)格調(diào)控以防止自身免疫。最近的研究結(jié)果表明，NLR介導(dǎo)的抗病性依賴PRR，反之，NLR激活增強PRR介導(dǎo)的免疫反應(yīng)，表明植物免疫反應(yīng)的全面激活需要PRRs、NLRs信號的協(xié)同作用。因此可見，PTI和ETI并非獨立的免疫途徑。未來研究應(yīng)聚焦于細(xì)胞表面受體與胞內(nèi)免疫受體之間介導(dǎo)的免疫反應(yīng)的一般機制，例如：鑒定新的免疫受體；了解免疫受體觸發(fā)的信號通路和生理反應(yīng)；了解免疫是如何被外部生物和/或非生物因素內(nèi)在調(diào)節(jié)和操縱的；PTI和ETI的免疫協(xié)作是否廣泛存在于植物與病原菌的互作中；了解不同的免疫系統(tǒng)在感染期間是如何協(xié)同發(fā)揮作用的［89-90］。對PTI和ETI免疫協(xié)作潛在機制的研究將有助于全面了解植物的免疫系統(tǒng)，為作物抗病育種工作奠定理論基礎(chǔ)。

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