于潤鵬

（內(nèi)蒙古大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，內(nèi)蒙古呼和浩特 010020）

作為恒溫動物的一員，鳥類為應(yīng)對外界低溫條件的不利刺激，進(jìn)化出了相應(yīng)的適應(yīng)性變化。適應(yīng)寒冷氣候的鳥類通常體表覆羽，具備絨毛結(jié)構(gòu)，甚至一部分鳥類進(jìn)化出淺棕色脂肪組織來抵御寒冷環(huán)境[1]。居住在寒冷氣候地區(qū)的鳥類進(jìn)化出了特殊的血管結(jié)構(gòu)，進(jìn)而能夠促進(jìn)逆流熱交換的發(fā)生[2]。低溫刺激能夠誘導(dǎo)鳥類多種特征基因表達(dá)的改變，包括鳥類解偶聯(lián)蛋白基因[3-5]、ATP/ADP逆轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因[6]、過氧化物酶體增殖物激活受體γ-共激活劑1α基因[7]、熱激蛋白家族基因[8]以及催乳素樣蛋白基因[9]等。以上發(fā)現(xiàn)表明，鳥類受到低溫條件刺激后可以呈現(xiàn)出全身性的適應(yīng)反應(yīng)，并且為不同鳥類種群之間的物種進(jìn)化提供了相關(guān)依據(jù)。

基于鳥類適應(yīng)低溫環(huán)境重要性和復(fù)雜性，本文從形態(tài)學(xué)、生理學(xué)、行為學(xué)以及分子生物學(xué)等角度對鳥類極端寒冷環(huán)境的適應(yīng)機(jī)制進(jìn)行分析，歸納總結(jié)其中的普遍規(guī)律。

1 鳥類適應(yīng)低溫環(huán)境的形態(tài)學(xué)機(jī)制

貝格曼定律（Bergmann’s rule）表明位于高緯度的恒溫動物的體型往往要比位于低緯度地區(qū)的恒溫動物大，可以保證位于高緯度地區(qū)恒溫動物的相對體表面積變小，進(jìn)而能夠減少自身體表的熱量散失。然而在某種情況下也有特例發(fā)生，例如居住在蘇格蘭高地的雪鹀（Plectrophenax nivalis）體重只有28～50 g，但其仍然形成了較大的種群密度[10]。除此之外，有研究發(fā)現(xiàn)鳥類在進(jìn)行饑餓/捕食狀態(tài)的權(quán)衡時也會與經(jīng)典的貝格曼定律有所背離[11]。

阿倫定律（Allen’s law）是生態(tài)學(xué)領(lǐng)域中的另一條重要定律，它表明較生活在熱帶地區(qū)的恒溫動物而言，生活在寒冷地區(qū)的恒溫動物其體表的突出部位縮短，進(jìn)而減少了體內(nèi)熱量散失的面積。譬如，托哥巨嘴鳥（Ramphastos toco）能夠控制血流流向鳥喙處，進(jìn)而可以消散自身靜息產(chǎn)熱的近400%的熱量[12]；同時在一項國內(nèi)的研究中發(fā)現(xiàn)，東方喜鵲（Pica serica）的喙長和跗骨長分別與最冷季年平均溫度和最冷季平均溫度有關(guān)[13]。

2 鳥類適應(yīng)低溫環(huán)境的生理學(xué)機(jī)制

2.1 體表生理結(jié)構(gòu)的變化

鳥類還在相應(yīng)的生理特征上做出了對外界低溫環(huán)境的適應(yīng)性改變，生活在寒冷地帶的鳥類盡管四肢溫度很低，但其仍然能夠保持體內(nèi)核心的正常體溫。（1）對于鳥類動脈血管的收縮機(jī)制，綠頭鴨（Anas platyrhynchos）脛骨跗骨網(wǎng)絡(luò)的活性會同時受到腎上腺素、去甲腎上腺素等內(nèi)分泌激素的調(diào)節(jié)，進(jìn)而能夠達(dá)成熱量向軀體逆流轉(zhuǎn)運(yùn)的目的。（2）除血管的特殊結(jié)構(gòu)以外，血細(xì)胞生理在熱量產(chǎn)出方面也發(fā)揮了關(guān)鍵作用，煤山雀（Periparus ater）、藍(lán)山雀（Cyanistes caeruleus）以及大山雀（Parus major）3種鳥類在遇到寒冷刺激時其紅細(xì)胞線粒體的氧氣消耗速率、ATP產(chǎn)生速率等均有提高，證實了紅細(xì)胞線粒體能量代謝是鳥類能量產(chǎn)出的重要來源[16]。（3）極寒地區(qū)的鳥類還可以通過限制皮膚水分的蒸發(fā)散失適應(yīng)寒冷環(huán)境。原鴿（Columba livia）的皮膚表皮水屏障結(jié)構(gòu)（epidermal water barrier）明顯加強(qiáng)，同時表皮內(nèi)的血管組織明顯減少，這種生理結(jié)構(gòu)可以減少由于水分蒸發(fā)散失而造成的體溫穩(wěn)態(tài)的破壞[17]。

2.2 內(nèi)臟器官的代謝變化

不僅限于體表結(jié)構(gòu)，鳥類在受到低溫刺激時多個內(nèi)臟器官的代謝功能均會發(fā)生顯著變化，使其基礎(chǔ)代謝速率（Basal Metabolic Rate，BMR）、峰值代謝速率以及體重發(fā)生明顯變化。紅腹濱鵲（Calidris canutus）在低溫刺激下其體重增加了15%，進(jìn)食量增加了45%，BMR與標(biāo)準(zhǔn)代謝速率（Standard Metabolic Rate，SMR）分別增加了26%與13%。同時，在臟器體積方面，骨骼肌厚度以及肝臟體積也都有明顯的上升[18]。在微觀結(jié)構(gòu)上，骨骼肌的相關(guān)葡萄糖轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白（如GLUT4等[19]）以及鈣離子通道蛋白對于鈣離子的轉(zhuǎn)運(yùn)速率明顯加強(qiáng)[20]，進(jìn)而促進(jìn)了骨骼肌非戰(zhàn)栗性產(chǎn)熱的過程。以上實例均表明在低溫刺激下鳥類可以通過體內(nèi)臟器的變化進(jìn)而適應(yīng)外界的寒冷環(huán)境。

2.3 免疫系統(tǒng)的變化

研究發(fā)現(xiàn)免疫系統(tǒng)的相關(guān)功能在鳥類適應(yīng)寒冷條件的過程中也發(fā)揮著關(guān)鍵作用。雛雞接種海德堡沙門氏桿菌（Salmonella Heidelberg）后，將其置于低溫刺激的條件下，并與未接種室溫培養(yǎng)以及未接種低溫培養(yǎng)的雛雞進(jìn)行對比。結(jié)果發(fā)現(xiàn)已接種且低溫培養(yǎng)的雛雞體內(nèi)糖皮質(zhì)醇的含量顯著增加，同時相關(guān)的免疫細(xì)胞的穩(wěn)態(tài)也受到影響[21]；進(jìn)一步的研究發(fā)現(xiàn)，這些變化與下丘腦-腦垂體-腎上腺軸[22-23]以及外周神經(jīng)系統(tǒng)[24]的活動有關(guān)。適度的輕微寒冷刺激并不會對雛雞造成機(jī)體損傷，有時反而會增強(qiáng)其對寒冷條件的適應(yīng)并增強(qiáng)腸道免疫能力，如給予雛雞低于室溫3 ℃的微弱低溫刺激時，其抗菌肽mRNA的表達(dá)量以及相關(guān)免疫球蛋白的表達(dá)量均有明顯上升[26]。但同時有些研究得出了相反的結(jié)論，例如人們在對巖雷鳥（Svalbard ptarmigan）的研究中發(fā)現(xiàn)，其可以通過在免疫系統(tǒng)的耗能和正常機(jī)體的產(chǎn)熱過程之中進(jìn)行權(quán)衡，從而保證機(jī)體在低溫條件下正常的能量供應(yīng)，而這種情況下往往會削弱免疫系統(tǒng)正常功能的行使[27]。以上研究表明免疫系統(tǒng)在鳥類適應(yīng)低溫刺激中的調(diào)控機(jī)制十分復(fù)雜，仍需要繼續(xù)深入研究。

3 鳥類適應(yīng)低溫刺激的行為學(xué)特征

鳥類還可以通過各種獨(dú)特的行為學(xué)特征來應(yīng)對低溫刺激，其中較為典型的是同一種群中不同個體間通過減少社交接觸進(jìn)而維持自身較高的代謝速率。研究發(fā)現(xiàn)，動物之間的相互接觸可以明顯地改變自身靜息代謝速率，并且能夠引入很大的可變性[28-29]。原雞（Gallus gallus）中雛雞在常溫情況下聚集時，耗氧量要比獨(dú)立生存時明顯上升，在低溫刺激條件下其耗氧量的增加更為明顯，這表明原雞在寒冷條件下通過聚集的社交行為來增加自身對于低溫環(huán)境的適應(yīng)性[30]。很明顯，聚集行為本身確實可以降低自身熱量的流失，但其影響氧氣消耗的具體機(jī)制尚不明晰。鳥類適應(yīng)低溫條件的適應(yīng)性機(jī)制還與其社會等級地位有關(guān)，黑帽山雀（Junco hyemalis）占有統(tǒng)治地位的個體往往表現(xiàn)出更大的體型，與之而來的是更多的脂肪組織以及肌肉組織的儲存，表明占有統(tǒng)治地位的個體擁有對低溫條件刺激更好的適應(yīng)性[31]。

4 鳥類適應(yīng)低溫環(huán)境的分子生物學(xué)水平特征

4.1 鳥類體表冷覺溫度感受器——TRPM8離子通道

鳥類如果要對外界溫度信息的變化做出及時的反饋，首先要能夠?qū)囟刃盘柧哂忻翡J的感知，其中重要的溫度感知蛋白為瞬時受體電位褪黑素8（Transient Receptor Potential Melastatin 8，TRPM8），盡管 TRPM8為一種廣譜的非選擇性離子通道蛋白，但一般情況下其對鈣離子具有較大的通透性[32]。TRPM8通常情況下會在低溫條件下被激活（8～28 ℃），其激活后會誘導(dǎo)細(xì)胞外鈣離子的大量內(nèi)流，胞內(nèi)胞外的鈣離子穩(wěn)態(tài)平衡被打破，流入胞內(nèi)的鈣離子一方面可以作為第二信使參與下游的細(xì)胞信號轉(zhuǎn)導(dǎo)，另一方面其可以通過膜電位水平的改變引發(fā)神經(jīng)沖動進(jìn)而對外界低溫的刺激做出反應(yīng)[33]。

4.2 線粒體熱量產(chǎn)出的調(diào)節(jié)器——鳥類解偶聯(lián)蛋白

鳥類一般缺乏棕色脂肪組織，其最大的產(chǎn)熱區(qū)域集中于骨骼肌，而肝臟等器官對熱量的產(chǎn)出貢獻(xiàn)占比較少[36-37]。骨骼肌的產(chǎn)熱模式可以細(xì)分為戰(zhàn)栗性產(chǎn)熱和非戰(zhàn)栗性產(chǎn)熱兩部分[38]。非戰(zhàn)栗性產(chǎn)熱是指骨骼肌不發(fā)生收縮時的代謝產(chǎn)熱，關(guān)于鳥類中骨骼肌非戰(zhàn)栗性產(chǎn)熱調(diào)節(jié)最為典型的機(jī)制是鳥類解偶聯(lián)蛋白對于其線粒體氧化磷酸化的調(diào)節(jié)。簡要來說，鳥類線粒體質(zhì)子運(yùn)動的相關(guān)勢能部分被av-UCP解偶聯(lián)，使得部分線粒體內(nèi)膜外的質(zhì)子不再通過電子傳遞鏈上的ATP合成酶生成ATP，因此會有部分的質(zhì)子勢能被直接用作熱量耗散出去。

4.3 鳥類低溫環(huán)境下的保護(hù)器——熱激蛋白70

熱激蛋白70（Heat Shock Protein 70，HSP70）是重要的生物大分子。寒冷應(yīng)激刺激改變了與氧氣消耗相關(guān)的生理反應(yīng)，并導(dǎo)致活性氧（ROS）的產(chǎn)生增多[43]，而活性氧的增加可能會通過蛋白質(zhì)羰基化反應(yīng)、脂質(zhì)過氧化反應(yīng)以及DNA氧化反應(yīng)等誘導(dǎo)機(jī)體損傷。因此，鳥類必須進(jìn)化出相應(yīng)的分子機(jī)制以應(yīng)對這些不利因素帶來的損傷。

5 結(jié)語

鳥類作為脊椎動物中分布區(qū)域最為廣泛的恒溫動物，研究其對低溫條件的適應(yīng)性具有重要的現(xiàn)實意義。本文從形態(tài)學(xué)、生理學(xué)、行為學(xué)以及分子生物學(xué)層面對鳥類適應(yīng)低溫刺激的機(jī)制進(jìn)行了論述。在論述中發(fā)現(xiàn)，仍有許多問題尚未解決，例如在鳥類中是否存在除骨骼肌以外的重要產(chǎn)熱組織？這些產(chǎn)熱組織與骨骼肌的產(chǎn)熱機(jī)制之間有什么異同？目前人們已經(jīng)對哺乳動物和鳥類中的TRPM8離子通道蛋白有了較為深入的研究，是否TRPM的其他同源蛋白也具有類似的冷覺感知功能？近年來，其他的相關(guān)溫度感受器蛋白的發(fā)現(xiàn)越來越多，這些溫感蛋白是否也會在鳥類對溫度感知方面發(fā)揮相應(yīng)的作用？由此可見，鳥類適應(yīng)寒冷環(huán)境的機(jī)制是一項綜合性研究，仍然有很多具有重大意義的問題需要攻克。