臧 娜，陳新軍，2，3，4，5，林東明，2，3，4

（1.上海海洋大學(xué)海洋科學(xué)學(xué)院，上海 201306；2.大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開(kāi)發(fā)省部共建教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 201306；3.國(guó)家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心，上海 201306；4.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開(kāi)發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海201306；5.青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室，海洋漁業(yè)科學(xué)與食物產(chǎn)出過(guò)程功能實(shí)驗(yàn)室，青島 266071）

阿根廷滑柔魚(yú)（Illexargentinus），隸屬柔魚(yú)科（Ommastrephidae），滑柔魚(yú)屬，是分布于西南大西洋大陸架和大陸坡海域的大洋性柔魚(yú)類(lèi)，尤以35°～52°S海域資源最為豐富［1］。該種類(lèi)在海洋生態(tài)系統(tǒng)中扮演重要的角色，不僅是甲殼類(lèi)、小型魚(yú)類(lèi)、頭足類(lèi)等生物的主要捕食者，也是大型魚(yú)類(lèi)、海洋哺乳動(dòng)物、海鳥(niǎo)等生物的重要餌料來(lái)源［1］。同時(shí)，阿根廷滑柔魚(yú)生物資源量大、世代更替快且具有季節(jié)性索餌-產(chǎn)卵洄游特點(diǎn)［2］，在海洋食物鏈及其棲息海域生態(tài)系統(tǒng)中起著營(yíng)養(yǎng)傳遞的“生物泵”作用［3］。此外，阿根廷滑柔魚(yú)是世界上重要的頭足類(lèi)資源，據(jù)FAO統(tǒng)計(jì)，其漁獲量占世界頭足類(lèi)總產(chǎn)量的10%以上［4］；也是我國(guó)遠(yuǎn)洋魷釣漁業(yè)的重要捕撈對(duì)象［4］，2013—2018年的年均漁獲量約為二十余萬(wàn)t［5］。

頭足類(lèi)鞘亞綱種類(lèi)是典型的短生命周期種類(lèi)，壽命多為一年，而且終生僅繁殖產(chǎn)卵一次［6－7］。這些種類(lèi)的種群結(jié)構(gòu)及數(shù)量容易受到海洋環(huán)境變化的影響，且在生長(zhǎng)發(fā)育、能量積累及生殖投入分配等生活史策略上也具有其屬種特殊性［7］。有研究表明，依據(jù)產(chǎn)卵季節(jié)、產(chǎn)卵場(chǎng)海域及成體胴長(zhǎng)大小，阿根廷滑柔魚(yú)可以劃分為南部巴塔哥尼亞種群（south Patagonic stock，SPS）、布宜諾斯艾利斯-北巴塔哥尼亞種群（Bonaerensis-Northpatagonic stock，BNS）、夏季產(chǎn)卵群（summer spawning stock，SSS）和春季產(chǎn)卵群（又稱(chēng)南巴西種群，spring spwaning stock，SpSS）［8－9］。類(lèi)似于其他頭足類(lèi)，阿根廷滑柔魚(yú)性腺發(fā)育滯后于個(gè)體生長(zhǎng)；性腺發(fā)育成熟之后卵巢卵母細(xì)胞批次同步成熟，屬于間歇性終端產(chǎn)卵者［10－11］；性腺發(fā)育過(guò)程中生殖能量主要來(lái)源于現(xiàn)場(chǎng)的食物攝入（concurrent intake），生殖投入策略為收入-資本混合型（mixed income-capital breeding）［12－13］。生殖投入是海洋生物生活史過(guò)程中的重要組成部分，與其生長(zhǎng)發(fā)育密切相關(guān)，決定著生殖價(jià)值（reproductive value）和后代存活率，繼而決定著補(bǔ)充群體的資源量大?。?4］。本文就阿根廷滑柔魚(yú)生長(zhǎng)發(fā)育、生殖能量訴求及其環(huán)境效應(yīng)等繁殖生物生態(tài)學(xué)的研究現(xiàn)狀進(jìn)行概述，以期為阿根廷滑柔魚(yú)及其他大洋性柔魚(yú)類(lèi)的生殖能量積累策略提供研究思路，并為促進(jìn)該種類(lèi)資源的可持續(xù)開(kāi)發(fā)利用提供參考資料。

1 阿根廷滑柔魚(yú)的生長(zhǎng)發(fā)育

1.1 年齡生長(zhǎng)

阿根廷滑柔魚(yú)生命周期短，一般不超過(guò)一年［15］。目前，耳石、角質(zhì)顎、內(nèi)殼和眼晶體等硬組織均可以用作頭足類(lèi)年齡鑒定的材料，并且基于耳石和角質(zhì)顎微結(jié)構(gòu)鑒定的日齡具有較高的準(zhǔn)確度［16－19］。耳石是頭足類(lèi)用來(lái)調(diào)節(jié)自身平衡的硬組織［20］，具有儲(chǔ)存信息豐富、結(jié)構(gòu)穩(wěn)定和耐腐蝕等特點(diǎn)［21］，耳石微結(jié)構(gòu)可以準(zhǔn)確地判斷個(gè)體生長(zhǎng)日齡，在種群結(jié)構(gòu)及生活史研究方面發(fā)揮著重要作用［22－23］。如SCHWARZ和PEREZ［24］利用耳石研究巴西南部海域的阿根廷滑柔魚(yú)發(fā)現(xiàn)，體長(zhǎng)在112～376 mm的個(gè)體，年齡為93～320 d，其平 均 壽 命 大 約 為0.5年；RODHOUSE和HATFIELD［25］通過(guò)耳石的輪紋結(jié)構(gòu)判斷巴塔哥尼亞大陸架水域的雌雄個(gè)體生命周期均接近一年，陸化杰和陳新軍［26］也通過(guò)耳石微結(jié)構(gòu)發(fā)現(xiàn)秋冬季產(chǎn)卵群生命周期為一年左右。角質(zhì)顎具有與耳石相似的特點(diǎn)，生長(zhǎng)紋具有日周期性［27］。角質(zhì)顎外形較耳石大，具有容易提取和方便研磨的特點(diǎn)，被認(rèn)為是鑒定頭足類(lèi)年齡生長(zhǎng)較為理想的另一個(gè)硬組織，近年來(lái)受到越來(lái)越多學(xué)者的關(guān)注［28］。然而，目前尚未見(jiàn)有使用角質(zhì)顎生長(zhǎng)紋研究阿根廷滑柔魚(yú)年齡生長(zhǎng)的文獻(xiàn)報(bào)道。

阿根廷滑柔魚(yú)生活史70%左右的時(shí)間處于個(gè)體生長(zhǎng)階段，仔魚(yú)期約占14%，成熟和產(chǎn)卵期合計(jì)僅占10%～20%［24］。阿根廷滑柔魚(yú)具有較快的生長(zhǎng)速率，其月平均胴長(zhǎng)增長(zhǎng)可達(dá)25 mm以上［29］；然而，隨著年齡增長(zhǎng)其生長(zhǎng)速度逐漸降低，如雌性和雄性個(gè)體分別在143 d和137 d之后生長(zhǎng)速度持續(xù)下降直至死亡［30］。此外，該種類(lèi)的生長(zhǎng) 發(fā) 育 存 在 雌 雄 差 異［31］，ARKHIPKIN和LAPTIKHOVSKY［32］研究發(fā)現(xiàn)，年齡為150～300 d的雌性和雄性個(gè)體的相對(duì)瞬時(shí)生長(zhǎng)率分別為1.5%和1.2%；方舟等［33］對(duì)2007—2010年漁汛期間的個(gè)體相對(duì)生長(zhǎng)率研究也發(fā)現(xiàn)，雌性個(gè)體的生長(zhǎng)速度大于雄性，并且這種差異在性腺發(fā)育成熟之后表現(xiàn)的更為明顯［9，34］。這種生長(zhǎng)速率的差異可能是導(dǎo)致阿根廷滑柔魚(yú)雌性個(gè)體成熟體型大于雄性的直接原因。值得注意的是，國(guó)內(nèi)外學(xué)者發(fā)現(xiàn)，阿根廷滑柔魚(yú)個(gè)體日齡與其胴長(zhǎng)、體質(zhì)量之間的函數(shù)關(guān)系因日齡鑒定材料、研究樣本性別等不同而有所差異。比如，陸化杰和陳新軍［26］根據(jù)耳石微結(jié)構(gòu)分析研究表明，阿根廷滑柔魚(yú)的體質(zhì)量日均增長(zhǎng)可以用指數(shù)、對(duì)數(shù)和冪函數(shù)方程表示；CHEN等［35］對(duì)角質(zhì)顎的研究發(fā)現(xiàn)，胴長(zhǎng)增長(zhǎng)可以用對(duì)數(shù)函數(shù)表示，而體質(zhì)量增長(zhǎng)則適合冪函數(shù)表示；SCHROEDER和PEREZ［36］根據(jù)內(nèi)殼上的生長(zhǎng)紋確定體質(zhì)量和胴長(zhǎng)與日齡的關(guān)系分別符合冪函數(shù)關(guān)系和線(xiàn)性函數(shù)關(guān)系。這種個(gè)體生長(zhǎng)與其日齡的函數(shù)關(guān)系差異，也可能與性腺發(fā)育成熟等級(jí)不同［37］、棲息水域環(huán)境及餌料生物豐富度差異［30，38］等有關(guān)，具體原因仍需后續(xù)研究的深入探討。

此外，阿根廷滑柔魚(yú)的年齡生長(zhǎng)具有一定的群體差異性（表1）。其中，SSS種群為生長(zhǎng)速率最慢、體型最小的種群，與其生長(zhǎng)發(fā)育季節(jié)及棲息海域密切相關(guān)。有研究顯示，SSS種群的關(guān)鍵生長(zhǎng)期（日齡150～180 d）正值巴塔哥尼亞大陸架中部海域生產(chǎn)力較低的冬季，并且該種群沒(méi)有南巴西外海至?？颂m群島北部海域之間大規(guī)模的洄游行為［3，39］，其棲息海域相對(duì)穩(wěn)定、攝食的食物亦比較單一又有限［40］。此外，即便是同一種群，不同時(shí)間孵化的個(gè)體生長(zhǎng)速率也不盡相同，通常較晚孵化的個(gè)體生長(zhǎng)速率要比早孵化個(gè)體更快，這可能與孵化季節(jié)以及孵化后個(gè)體所面臨的外界環(huán)境有密切關(guān)系［41－42］。

表1 阿根廷滑柔魚(yú)不同種群的生長(zhǎng)特性比較Tab.1 Comparison of growth characteristics of different stocks of Illex argentinus

1.2 性腺發(fā)育

阿根廷滑柔魚(yú)生殖系統(tǒng)位于胴體后端體腔膜內(nèi)，雌性生殖系統(tǒng)由卵巢、輸卵管、輸卵管腺和纏卵腺組成，雄性生殖系統(tǒng)由精巢、精莢腺、輸精管和尼氏囊組成［45］；雌性個(gè)體的輸卵管腺、纏卵腺和雄性個(gè)體的精莢腺等腺體器官具有內(nèi)分泌功能，可以調(diào)控個(gè)體的性腺發(fā)育狀況［46］。林東明等［47］根據(jù)ARKHIPKIN［48］和ICES［49］關(guān)于性腺成熟度的劃分標(biāo)準(zhǔn)并結(jié)合實(shí)驗(yàn)觀察，將阿根廷滑柔魚(yú)性腺成熟度劃分為Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ、Ⅶ和Ⅷ8個(gè)時(shí)期，從解剖學(xué)角度較有效地反映了該種類(lèi)的性腺發(fā)育過(guò)程。在發(fā)育等級(jí)上，Ⅰ期～Ⅲ期為性腺發(fā)育未成熟期（Ⅰ為未發(fā)育，Ⅱ?yàn)殚_(kāi)始發(fā)育，Ⅲ為生理性發(fā)育），Ⅳ～Ⅵ期為性腺發(fā)育成熟期（Ⅳ～Ⅴ為生理性發(fā)育成熟，Ⅵ為功能性發(fā)育成熟），Ⅶ期和Ⅷ期分別為繁殖期和繁殖后期。此外，研究表明性腺指數(shù)隨其性腺發(fā)育逐漸增長(zhǎng)，雌性在功能性發(fā)育成熟期達(dá)到最大值，雄性在繁殖期達(dá)到最大值，隨后均呈平緩趨勢(shì)［47］。

通常，阿根廷滑柔魚(yú)胚胎孵化后經(jīng)6～10個(gè)月達(dá)到生理性成熟，7～11個(gè)月達(dá)到功能性成熟［50］。在性腺成熟期間，索餌攝入的能量以滿(mǎn)足性腺發(fā)育和配子發(fā)生成熟為主，個(gè)體生長(zhǎng)轉(zhuǎn)入對(duì)數(shù)式的 緩慢生 長(zhǎng)階段［6－7］，生 長(zhǎng)速率 顯著降低［51］。阿根廷滑柔魚(yú)的性腺發(fā)育時(shí)間短且存在性別差異，雄性個(gè)體的性腺成熟時(shí)長(zhǎng)為1.5～2.5個(gè)月，而雌性的則僅為1個(gè)月左右［32］。此外，雌性和雄性個(gè)體的性腺發(fā)育成熟時(shí)間存在差異，通常雄性個(gè)體先于雌性個(gè)體達(dá)到性腺功能性成熟［52］。這種雄性先成熟的策略可能與阿根廷滑柔魚(yú)的雌性個(gè)體可提前存儲(chǔ)雄性個(gè)體精莢的習(xí)性密切相關(guān)，是一種最大化繁殖潛能的生殖適應(yīng)性策略［32，47］。

此外，阿根廷滑柔魚(yú)在性腺成熟胴長(zhǎng)、產(chǎn)卵時(shí)間和產(chǎn)卵場(chǎng)分布等方面存在著種群間差異（表2）。比如，SSS種群的生長(zhǎng)發(fā)育和產(chǎn)卵活動(dòng)均在阿根廷外海大陸架區(qū)域，不存在長(zhǎng)距離的產(chǎn)卵洄游活動(dòng)［9］。而SPS、BNS和SpSS等種群則因產(chǎn)卵場(chǎng)和索餌場(chǎng)的分離，個(gè)體在性腺發(fā)育成熟后進(jìn)行產(chǎn)卵洄游活動(dòng)，隨后仔稚魚(yú)進(jìn)行索餌場(chǎng)洄游。雖然不同種群在體型及繁殖習(xí)性上表現(xiàn)出差異，但是研究表明它們并不存在遺傳多樣性上的不同［53］，可能由于在生殖洄游過(guò)程中不同種群混合和基因交流所致［54］，這種情況同樣在莖柔魚(yú)（Dosidicusgigas）不同群體中也有所發(fā)現(xiàn)［55］。

表2 阿根廷滑柔魚(yú)不同產(chǎn)卵種群的性腺成熟胴長(zhǎng)、產(chǎn)卵時(shí)間和產(chǎn)卵場(chǎng)Tab.2 Size-at-maturity，spawning season and spawning ground of Illex argentinus in different spawning stocks

1.3 配子發(fā)生及繁殖產(chǎn)卵

卵巢卵母細(xì)胞的發(fā)生及其成熟模式，是頭足類(lèi)繁殖產(chǎn)卵策略的重要組成部分。根據(jù)濾泡褶皺深入到卵母細(xì)胞的變化以及卵黃物質(zhì)的積累情況，阿根廷滑柔魚(yú)卵子的發(fā)生過(guò)程經(jīng)過(guò)以下7個(gè)階段［11，50，61－62］：卵原細(xì)胞期（S1），卵原細(xì)胞形狀不規(guī)則或近梨形，細(xì)胞較小，卵徑一般不超過(guò)0.06 mm，具大而明顯的細(xì)胞核，細(xì)胞質(zhì)較少或不明顯；初級(jí)卵母細(xì)胞（S2），卵泡細(xì)胞開(kāi)始附著并包裹整個(gè)卵母細(xì)胞形成單層濾泡細(xì)胞層，同時(shí)細(xì)胞質(zhì)逐漸積累，細(xì)胞核增大且位于中央，細(xì)胞體積隨之增大至卵徑0.05～0.20 mm；雙層濾泡期（S3），此時(shí)細(xì)胞表面具兩層濾泡上皮，內(nèi)層濾泡細(xì)胞呈圓形或橢圓形，外層濾泡細(xì)胞則呈扁平狀，直徑為0.15～0.30 mm；卵黃形成前期（S4），卵母細(xì)胞進(jìn)入快速生長(zhǎng)期，細(xì)胞體積持續(xù)增大至卵徑0.20～0.45 mm，呈近圓形，細(xì)胞核移向極區(qū)，內(nèi)層濾泡細(xì)胞開(kāi)始形成皺褶并深入到卵母細(xì)胞內(nèi)，形成卵泡合胞體（follicular syncytium）；卵黃形成早期（S5），卵母細(xì)胞體積迅速增大至卵徑0.40～0.80 mm，呈長(zhǎng)橢圓形，細(xì)胞核到達(dá)極區(qū)且體積有所減小，濾泡細(xì)胞占據(jù)整個(gè)卵母細(xì)胞并形成復(fù)雜的網(wǎng)狀結(jié)構(gòu)，將細(xì)胞質(zhì)分成了不同的內(nèi)折區(qū)，內(nèi)折區(qū)內(nèi)逐漸積累顆粒狀卵黃物質(zhì)，同時(shí)卵泡合胞體由于卵黃物質(zhì)的聚集開(kāi)始向卵母細(xì)胞的外周移動(dòng)，卵膜開(kāi)始形成；卵黃形成晚期（S6），卵黃物質(zhì)的持續(xù)積累，卵泡合胞體大部分移位，卵母細(xì)胞卵膜基本形成，卵徑為0.60～1.10 mm；成熟期卵母細(xì)胞（S7），內(nèi)部充滿(mǎn)了大量的卵黃物質(zhì)，卵泡合胞體完全移位，卵母細(xì)胞周?chē)涯っ黠@，卵徑為0.95～1.15 mm。最后形成的卵細(xì)胞被包于濾泡內(nèi)且以卵柄附著在卵巢動(dòng)脈分支上，每一濾泡只含1個(gè)卵子［46］。阿根廷滑柔魚(yú)的這種配子發(fā)生模式與好望角槍烏賊（Loligo reynaudii）［63］、莖柔魚(yú)（Dosidicusgigas）［64］等種類(lèi)相近，濾泡內(nèi)折及其卵黃物質(zhì)積累變化是其主要發(fā)育特征。

類(lèi)似于其他大洋性種類(lèi)，阿根廷滑柔魚(yú)雌性個(gè)體的成熟卵子較小，卵徑為0.96～1.23 mm［50，58］；個(gè)體 繁 殖 力 較 高，潛 在 繁 殖 力 可 達(dá)7.50×105粒卵母細(xì)胞［25］（表2）。潛在繁殖力與成熟個(gè)體體型呈正相關(guān)關(guān)系，體型越大其個(gè)體潛在繁殖力也越高［65］。其中，體型較小的夏季產(chǎn)卵種群的個(gè)體潛在繁殖力通常為2.54×104～13.47×104粒卵母細(xì)胞［58］。雄性個(gè)體的配子發(fā)生以精莢腺組裝精莢、尼氏囊積累精莢為主要特征，有效繁殖力（effective fecundity）［66］是有效表征雄性個(gè)體潛在繁殖力的度量指標(biāo)。隨著性腺發(fā)育，雄性個(gè)體持續(xù)產(chǎn)生并存儲(chǔ)精莢，性腺發(fā)育成熟的雄性個(gè)體平均每天可以產(chǎn)生10～20條精莢［32］。雄性個(gè)體的有效繁殖力與胴長(zhǎng)、體質(zhì)量呈顯著的線(xiàn)性函數(shù)關(guān)系［60］，最大有效繁殖力可達(dá)1 600條精莢［59］。精莢的平均長(zhǎng)度為（21.57±4.17）mm，是胴長(zhǎng)的10%左右［60］。

既有研究表明，阿根廷滑柔魚(yú)為間歇性終端產(chǎn)卵者［10，67］。阿根廷滑柔魚(yú)卵巢卵母細(xì)胞自卵黃物質(zhì)開(kāi)始積累之后，其數(shù)量將保持不變；卵黃卵母細(xì)胞批次成熟、批次排入并儲(chǔ)存于輸卵管中［45］。在繁殖產(chǎn)卵前，成熟個(gè)體進(jìn)行產(chǎn)卵洄游［56］，到達(dá)產(chǎn)卵場(chǎng)后雌性親體潛至海底進(jìn)行產(chǎn)卵，分批次排出成熟卵子形成卵團(tuán)漂浮水中［11，50，68］。在繁殖產(chǎn)卵期間，成體逐漸停止攝食行為，肌肉組織和生殖系統(tǒng)逐漸衰敗，產(chǎn)卵完成后不久便死去［10，67］。阿根廷滑柔魚(yú)的間歇性終端 產(chǎn)卵策略與鳶烏賊（Stenoteuthis oualaniensis）［68］、莖柔魚(yú)（D.gigas）［65］、澳洲雙柔魚(yú)（Nototodarusgouldi）［68］等大洋性柔魚(yú)類(lèi)的多次產(chǎn)卵策略有所不同，后兩者的卵巢卵母細(xì)胞發(fā)育為異步成熟模式，繁殖產(chǎn)卵期間保持?jǐn)z食行為及體細(xì)胞生長(zhǎng)活性、繁殖季節(jié)結(jié)束前進(jìn)行多次產(chǎn)卵活動(dòng)。這種繁殖產(chǎn)卵期間保持?jǐn)z食行為及其體細(xì)胞生長(zhǎng)的策略，可能是大洋性柔魚(yú)類(lèi)為維持親體較高的繁殖力以提高補(bǔ)充群體生物量的一種適應(yīng)性策略，是更為高級(jí)的產(chǎn)卵策略［17，68］。

2 阿根廷滑柔魚(yú)生殖投入策略

2.1 能量積累

營(yíng)終生一次繁殖產(chǎn)卵的頭足類(lèi)種類(lèi)的生殖投入分配與其能量積累情況密切相關(guān)，進(jìn)而影響其補(bǔ)充群體資源量［7］。生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中能量積累可以劃分為肌肉組織能量積累和性腺組織能量積累［69］。肌肉組織能量積累自仔魚(yú)開(kāi)口進(jìn)食始，攝入的能量（以蛋白質(zhì)為主，脂質(zhì)含量較少［70］）除維持自身正常生命活動(dòng)外，主要貯存于胴體、足腕和尾鰭等肌肉組織中。林東明等［71］對(duì)阿根廷滑柔魚(yú)能量積累的研究發(fā)現(xiàn)，肌肉組織中以胴體的能量密度最高為（23.42±0.68）kJ·g－1；生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中，個(gè)體以肌肉組織能量積累為主，且肌肉組織能量積累占比最大，在生理性發(fā)育期（Ⅲ期）達(dá)到最大值，達(dá)95%以上，隨后略有降低（圖1）。阿根廷滑柔魚(yú)這種肌肉組織能量積累方式與鳶烏賊（S.oualaniensis）的有所差異，后者的肌肉組織能量積累隨著性腺發(fā)育顯著增加，并且在性腺功能性成熟時(shí)（Ⅵ期）達(dá)到最大值［72］。這種差異可能是由于兩者在性腺發(fā)育成熟后不同的攝食行為所致，鳶烏賊在性腺發(fā)育成熟后仍然保持?jǐn)z食行為以維持體細(xì)胞生長(zhǎng)和性腺發(fā)育的能量所需［68，73］，而阿根廷滑柔魚(yú)的攝食行為逐漸下降并且肌肉組織存儲(chǔ)能量部分轉(zhuǎn)化用于性腺發(fā)育所需［13，71］。

圖1 阿根廷滑柔魚(yú)肌肉和性腺組織能量積累隨生長(zhǎng)發(fā)育的變化過(guò)程Fig.1 Energy accumulation of soma and reproductive tissues with growth in Illex argentinus

與肌肉組織能量積累過(guò)程相反，阿根廷滑柔魚(yú)性腺組織能量在個(gè)體生長(zhǎng)期（即性腺生理性發(fā)育前期）的積累相對(duì)緩慢；隨后在生理性發(fā)育期至功能性成熟期，性腺組織能量積累增加迅速（圖1）。其中，生理性發(fā)育前期的性腺組織能量積累占比較低，為1.67%～12.51%；生理性發(fā)育期及至功能性成熟期的能量積累占比達(dá)19.85%～28.90%［71］。值得注意的是，卵巢、輸卵管和纏卵腺的能量積累均隨著性腺成熟逐漸增大，卵巢組織能量積累占比在生理性成熟期時(shí)達(dá)到最大值，纏卵腺組織能量占比和輸卵管復(fù)合體組織能量占比均在功能性成熟期達(dá)到最大值。此外，性腺組織不斷積累營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，使得氨基酸、脂肪酸和無(wú)機(jī)元素的含量比較豐富［74］。尤其是卵巢組織，伴隨著卵母細(xì)胞發(fā)育和卵子發(fā)生，其對(duì)于能量類(lèi)物質(zhì)的積累和種類(lèi)需求不斷增加。林東明等［75］通過(guò)氯仿甲醇法和氣相色譜法，在卵巢組織中共檢測(cè)出17種脂肪酸，發(fā)育過(guò)程中卵巢組織的飽和脂肪酸（SFA）、單不飽和脂肪酸（MUFA）和多不飽和脂肪酸（PUFA）等增加顯著。卵巢組織對(duì)脂肪酸的積累過(guò)程在莖柔魚(yú)中也有類(lèi)似發(fā)現(xiàn)，莖柔魚(yú)對(duì)PUFA的積累隨著性腺發(fā)育成熟顯著增加，并在性腺成熟度Ⅴ期時(shí)達(dá)到最大值［76］。

2.2 生殖投入

生殖投入是指生物個(gè)體投入性腺組織生長(zhǎng)及與生殖活動(dòng)相關(guān)的能量，其投入過(guò)程是一個(gè)由肌肉組織生長(zhǎng)向性腺組織發(fā)育的轉(zhuǎn)變過(guò)程，在這個(gè)過(guò)程中生殖投入不斷增加，營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)在不同組織之間重新投入分配［77］。從經(jīng)濟(jì)學(xué)角度，根據(jù)生殖投入的能量來(lái)源方式［78］，生殖投入策略可劃分為：資本型（capital breeding），生殖能量來(lái)源于已有的儲(chǔ)備能量，亦稱(chēng)為內(nèi)源性投入；收入型（income breeding），生殖能量來(lái)源于現(xiàn)場(chǎng)攝食（concurrent feeding）的食物吸收轉(zhuǎn)化，亦稱(chēng)為外源性投入；資本-收入混合型（mixed capital-income breeding），生殖能量以?xún)?nèi)源性投入為主、外源性投入為輔；以及收入-資本混合型（mixed incomecapital breeding），生殖能量以外源性投入為主、內(nèi)源性投入為輔。已有研究顯示，阿根廷滑柔魚(yú)生殖投入策略為收入-資本混合型（mixed incomecapital breeding），即能量投入來(lái)源以現(xiàn)場(chǎng)食物攝食（concurrent feeding）的外源性投入為主，并在生理性發(fā)育期和繁殖產(chǎn)卵期能量需求較大時(shí)轉(zhuǎn)化肌肉組織存儲(chǔ)能量的內(nèi)源性投入為輔（圖2）。在性腺發(fā)育開(kāi)始之后，攝入的各類(lèi)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)會(huì)比較快速地積累并轉(zhuǎn)化用于性腺組織發(fā)育，如海洋生物優(yōu)先利用的供能脂肪酸（SFA、MUFA）和必需脂肪酸（PUFA）［79－80］；隨之卵巢、纏卵腺和輸卵管及輸卵管腺等性腺組織能量積累占比也較為快速地增長(zhǎng)，并在生理性成熟期和（或）功能性成 熟 期 時(shí) 達(dá) 到 最 大 值［13，71］。RODHOUSE和HATFIELD［25］研究顯示，阿根廷滑柔魚(yú)雌性個(gè)體達(dá)到性腺成熟時(shí)，生殖投入約占身體質(zhì)量的20%。同時(shí)，性腺發(fā)育過(guò)程中，由于卵巢卵母細(xì)胞的發(fā)育和卵黃物質(zhì)的積累需求增大，肌肉組織儲(chǔ)存的能量會(huì)部分轉(zhuǎn)化以滿(mǎn)足性腺發(fā)育對(duì)能量的需求，致使肌肉組織能量占比顯著下降，但是這個(gè)轉(zhuǎn)化過(guò)程不會(huì)影響肌肉組織的完整性［51，81－82］。福氏槍烏賊（Loligoforbesi）［83－84］、澳大利亞擬烏賊（Sepioteuthisaustralis）［85］和莖柔魚(yú)［76］等種類(lèi)也表現(xiàn)出與阿根廷滑柔魚(yú)相類(lèi)似的生殖投入策略，即在性腺發(fā)育過(guò)程中轉(zhuǎn)化肌肉組織儲(chǔ)存能量以供給性腺組織的發(fā)育生長(zhǎng)。值得注意的是，在繁殖產(chǎn)卵策略方面，阿根廷滑柔魚(yú)和福氏槍烏賊均為間歇性終端產(chǎn)卵者，而澳大利亞擬烏賊和莖柔魚(yú)則為多次產(chǎn)卵者，前者在性腺發(fā)育成熟后逐漸停止攝食行為［10，67］，后者則保持?jǐn)z食活動(dòng)和體細(xì)胞的生長(zhǎng)［76，85］。營(yíng)多次產(chǎn)卵策略 的 鳶 烏 賊［72］、澳 洲 雙 柔 魚(yú)（Nototodarus gouldi）［86］等種類(lèi)的生殖投入策略則為收入型，性腺發(fā)育和配子發(fā)生的能量來(lái)源于現(xiàn)場(chǎng)攝食食物的吸收轉(zhuǎn)化。此外，營(yíng)連續(xù)產(chǎn)卵的微鰭烏賊（Idiosepiuspygmaeus）在繁殖期間持續(xù)攝食以供給生殖能量所需，但是在餌料生物貧乏時(shí)則轉(zhuǎn)化肌肉組織存儲(chǔ)能量［87］。因此，頭足類(lèi)的生殖投入策略是否存在產(chǎn)卵策略特殊性，需要后續(xù)的深入研究與比較。

圖2 阿根廷滑柔魚(yú)的生殖投入策略Fig.2 Reproductive investment strategy of Illex argentinus

2.3 生殖投入的棲息環(huán)境適應(yīng)性

頭足類(lèi)對(duì)海洋環(huán)境波動(dòng)變化敏感，表現(xiàn)出棲息環(huán)境壓力下的多種生長(zhǎng)發(fā)育模式［7，67］。隨之，這些種類(lèi)的能量積累和生殖投入方式也存在一定的靈活性和環(huán)境適變性［69，88］。諸如海表溫、葉綠素濃度和海表面高度等海洋環(huán)境因素不僅影響著肌肉組織的能量積累過(guò)程，而且對(duì)生殖投入也具有重要的影響效應(yīng)［89－90］。已有研究顯示，海水溫度是影響阿根廷滑柔魚(yú)個(gè)體生長(zhǎng)速率和性腺發(fā)育的重要環(huán)境因子［41，91］，并且最適水溫因棲息海域不同而有所差異。一般，在?？颂m群島北部，阿根廷滑柔魚(yú)棲息的最適海表溫度為7～15℃［92］；而在北巴塔哥尼亞大陸架，最適棲息海域的海底溫度為4～10℃［93］。ARKHIPKIN和SCHERBICH［94］研究發(fā)現(xiàn)，生活史早期棲息水溫較低的種群，其個(gè)體有可能具有更大的體型和較長(zhǎng)的壽命。通常，海洋游泳動(dòng)物在相對(duì)溫度較低的條件下其體內(nèi)酶的代謝活性低、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)利用率高，能量積累在個(gè)體生長(zhǎng)和性腺發(fā)育上的分配更趨優(yōu)化［95］，肌肉和性腺組織的能量積累顯著增加，故而體型較大，繁殖力較高［15］。因而，這種因棲息水溫不同而調(diào)節(jié)的能量積累分配方式，有可能是導(dǎo)致阿根廷滑柔魚(yú)冬季產(chǎn)卵種群體型大于夏季產(chǎn)卵種群體型的原因之一。同樣，由棲息海域水溫引起的生長(zhǎng)和能量積累變化在萊氏擬烏賊（Sepioteuthislessoniana）［95］、狼烏賊（Lycoteuthis lorigera）［96］和烏賊（Sepiaofficinalis）［97］中也有發(fā)現(xiàn)。

葉綠素濃度可以表征棲息水域的餌料豐度，并一定程度地表征棲息個(gè)體的食物可獲得率。阿根廷滑柔魚(yú)的能量積累與葉綠素濃度呈正相關(guān)關(guān)系，且在葉綠素濃度為0.9 mg·m－3時(shí)組織能量積累達(dá)到最大值，隨后呈下降趨勢(shì)［69］。CLARKE等［98］研究發(fā)現(xiàn)，阿根廷滑柔魚(yú)雌性個(gè)體餌料攝入能量中約28%的能量用于個(gè)體生長(zhǎng)，約15%的能量用于性腺發(fā)育，并且食物豐度直接影響能量積累和生殖投入過(guò)程。海平面高度代表諸如海洋環(huán)流、上升流、海面風(fēng)速和海洋鋒面等多種因素的綜合作用過(guò)程［99］，合適的海平面高度促進(jìn)上下水層的混合而形成營(yíng)養(yǎng)鹽和餌料生物豐富的營(yíng)養(yǎng)富集帶［100］，可以有效地提高捕食者的進(jìn)食率進(jìn)而促進(jìn)組織能量的積累。LIN等［69］研究顯示，阿根廷滑柔魚(yú)的組織能量積累隨海平面高度降低而呈先上升后下降的趨勢(shì)，在海平面高度－47.5 cm時(shí)能量積累達(dá)到最大值。其他種類(lèi)如莖柔魚(yú)在不同的環(huán)境下個(gè)體生長(zhǎng)和能量積累也呈現(xiàn)類(lèi)似的變化過(guò)程［90，101－102］。因而，頭足類(lèi)的能量積累和生殖投入具有相似的環(huán)境適應(yīng)性，可維持物種延續(xù)和繁殖率最大化［88］。然而，阿根廷滑柔魚(yú)為終生一次繁殖產(chǎn)卵個(gè)體，在能量積累和生殖投入分配上如何適應(yīng)棲息環(huán)境變化的相關(guān)信息仍存在較大的空白，尤其在生殖能量需求迅速增大的生理性發(fā)育期和生理性成熟期的能量積累及投入分配過(guò)程，需要后續(xù)深入的研究分析。

此外，阿根廷滑柔魚(yú)不同棲息水域的攝食種類(lèi)也存在明顯差異。如，MOUAT等［103］研究發(fā)現(xiàn)，在?？颂m群島附近海域，阿根廷滑柔魚(yú)的主要攝食種類(lèi)為甲殼類(lèi)和頭足類(lèi)，魚(yú)類(lèi)占比很少。在阿根廷中部外海和巴西南部大陸架海域，阿根廷滑柔魚(yú)的攝食種類(lèi)主要為魚(yú)類(lèi)，其次為頭足類(lèi)和甲殼類(lèi)［40，104］。這種攝食種類(lèi)上的不同可能會(huì)導(dǎo)致個(gè)體能量積累及其生殖投入的差異，因?yàn)椴煌D料生物的能量物質(zhì)組分存在較大差異［105］，棲息海域的食物組成將一定程度地作用于能量積累［106－107］。

3 展望

通常，現(xiàn)生頭足類(lèi)表現(xiàn)出“活在今天”的機(jī)會(huì)主義型生活史策略，食性貪婪、環(huán)境適應(yīng)性強(qiáng)、生長(zhǎng)發(fā)育可塑性高［6－7］。這些種類(lèi)的仔魚(yú)期生長(zhǎng)速率決定于棲息海域溫度，海域溫度高，生長(zhǎng)速率快，隨之它們的成熟年齡短、成熟體型也偏小，反之亦然［7］。FORSYTHE［41］、BOYLE和RODHOUSE［7］曾報(bào)道部分頭足類(lèi)種類(lèi)（如萊氏擬烏賊、巴塔哥尼亞槍烏賊Doryteuthisgahi、雙斑蛸Octopusbimaculatus）存在“交替世代（alternating generation）”現(xiàn)象，即在年齡短、體型小的世代的二代仔魚(yú)中，如果實(shí)際孵化時(shí)間晚、外界海域溫度低，那么這些二代仔魚(yú)將生長(zhǎng)發(fā)育成為年齡長(zhǎng)、體型大的世代；與此相同，在年齡長(zhǎng)、體型大的世代的二代仔魚(yú)中，如果實(shí)際孵化時(shí)間早、外界海域溫度高，那么它們將生長(zhǎng)發(fā)育成年齡短、體型小的世代。CERIOLA等［108］和GRAS等［109］認(rèn)為這種“交替世代”現(xiàn)象是頭足類(lèi)生長(zhǎng)發(fā)育快速響應(yīng)環(huán)境變化的一種生活史策略，以維持這些短生命周期種類(lèi)的繁衍延續(xù)。研究表明，阿根廷滑柔魚(yú)個(gè)體生長(zhǎng)階段占其生命周期的70%左右，并因產(chǎn)卵季節(jié)、產(chǎn)卵場(chǎng)海域和成熟胴長(zhǎng)等不同而形成多個(gè)生長(zhǎng)特性差異明顯的種群［8－9，24］。為此，該種類(lèi)是否也存在“交替世代”現(xiàn)象，亟需在后續(xù)的年齡生長(zhǎng)研究中深入分析探討。

阿根廷滑柔魚(yú)作為終生一次繁殖的短生命周期種類(lèi)，在生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中組織能量積累和生殖投入的合理分配，是實(shí)現(xiàn)繁殖率最大化和種群延續(xù)的重要前提［7］。索餌育肥期間，阿根廷滑柔魚(yú)處于體型快速生長(zhǎng)期，肌肉組織能量積累迅速并在生理性發(fā)育期能量密度達(dá)到最大值，而性腺組織能量積累則相對(duì)緩慢；隨著性腺發(fā)育，攝入的能量更多地投入到性腺組織生長(zhǎng)，甚至伴隨著肌肉組織存儲(chǔ)能量的部分轉(zhuǎn)化，以滿(mǎn)足性腺發(fā)育和配子發(fā)生的能量需求，并導(dǎo)致肌肉組織能量積累趨緩和個(gè)體生長(zhǎng)速率的下降［69，71］。有研究顯示，阿根廷滑柔魚(yú)的生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中，性腺和肌肉組織均存在脂肪酸種類(lèi)及其含量上的變化，然而性腺組織在生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的種類(lèi)及其需求量，以及肌肉組織對(duì)性腺發(fā)育所需營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的儲(chǔ)備及能量投入貢獻(xiàn)率等科學(xué)問(wèn)題還有待進(jìn)一步研究［13］。此外，阿根廷滑柔魚(yú)種群結(jié)構(gòu)復(fù)雜，種群間存在洄游路線(xiàn)、繁殖產(chǎn)卵海域等的不同，這些差異可能導(dǎo)致的能量積累及其生殖投入的種群差異性也具有一定的研究?jī)r(jià)值。

配子發(fā)生是阿根廷滑柔魚(yú)性腺發(fā)育和生殖投入分配的重要過(guò)程。性腺開(kāi)始發(fā)育后，卵巢組織內(nèi)能量物質(zhì)特別是脂肪酸快速積累并用于配子發(fā)生和卵黃物質(zhì)的生成［13，110］。值得注意的是，海洋異養(yǎng)生物對(duì)脂肪酸的合成改造能力有限，基本來(lái)自于其攝食的餌料生物，并以食源性脂肪酸的原有結(jié)構(gòu)狀態(tài)保存下來(lái)［111－112］。這種特性使得脂肪酸作為生物標(biāo)志物成功地判別了阿根廷滑柔魚(yú)［13］和莖柔魚(yú)［76］的生殖投入策略，進(jìn)一步開(kāi)展基于脂肪酸為營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的能量積累及投入分配研究，將有望闡述阿根廷滑柔魚(yú)肌肉組織存儲(chǔ)能量在生殖投入中的貢獻(xiàn)度。同時(shí)，阿根廷滑柔魚(yú)對(duì)環(huán)境波動(dòng)變化敏感，并且表現(xiàn)出了卵巢發(fā)育和生殖投入的環(huán)境適應(yīng)性，但是對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)機(jī)制仍存在較多的未知。有學(xué)者認(rèn)為，阿根廷滑柔魚(yú)有限的肌肉組織能量參與生殖投入是其間歇性終端產(chǎn)卵策略的選擇適應(yīng)性［13，69］；也有學(xué)者提出，索餌育肥期間的棲息環(huán)境波動(dòng)變化決定著隨后的能量積累在生殖投入中的分配［51，69］，然而目前尚無(wú)實(shí)驗(yàn)佐證。另外，近年來(lái)隨著頭足類(lèi)繁殖生物生態(tài)學(xué)、生物氣候?qū)W的深入發(fā)展，使得多學(xué)科多領(lǐng)域的融合研究成為可能，這將進(jìn)一步推進(jìn)阿根廷滑柔魚(yú)乃至其他大洋性柔魚(yú)類(lèi)的生殖發(fā)育及其投入策略的研究。