王 寧,劉俊娥,周正朝

陜西師范大學(xué)地理科學(xué)與旅游學(xué)院,西安 710119

生物土壤結(jié)皮(Biological soil crust,BSC)是由隱花植物如藍(lán)藻、地衣、蘚類和微生物,以及相關(guān)的其他生物體通過分泌物、菌絲體和假根等與土壤表層顆粒膠結(jié)形成的十分復(fù)雜的地表覆蓋體[1]。在全球陸地生態(tài)系統(tǒng)中,由于水分、溫度和其他非生物因素等限制種子植物生長的區(qū)域,BSC的生態(tài)功能十分突出[2]。占陸地40%的干旱、半干旱等生態(tài)系統(tǒng)中,BSC與相鄰種子植物斑塊鑲嵌分布,是地表覆被重要組成部分,占到活體蓋度的70%,發(fā)揮著極其重要的生態(tài)作用[1]。BSC通過對(duì)土壤物理、化學(xué)和生物學(xué)性質(zhì)的改變,增加土壤資源異質(zhì)性[3-4]；同時(shí),氣候、物種組成、演替階段等決定著BSC的外部形態(tài),影響地表物質(zhì)分布,種子植物個(gè)體定居,植被空間分布[5-6],進(jìn)而影響地表物質(zhì)能量的格局和動(dòng)態(tài),對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生重要影響[7]。

通過種子繁殖是種子植物種群維持與擴(kuò)散的先決條件。種子萌發(fā)到幼苗建植是植物生活史中最為脆弱的階段,大量個(gè)體在這一階段死亡,而限制種群更新[8],尤其是在干旱、半干旱、高寒等脆弱生態(tài)系統(tǒng)中,幼苗更新的限制因子增加,幼苗更新困難[9-10]。植物生活史早期階段面臨的種子限制和微生境限制,影響種群更新和群落構(gòu)建,進(jìn)而影響植被格局和生態(tài)功能[11]。

在氣候變化與各類干擾活動(dòng)加劇的背景下，BSC 的發(fā)育影響著地表微形態(tài)，土壤結(jié)構(gòu)，土壤溫度、水分、養(yǎng)分特性，土壤生物、代謝產(chǎn)物、酶活性等，并受到這些因素的反饋，形成復(fù)雜的近地表生態(tài)過程；而改變的地表微形態(tài)與散落地表的種子形態(tài)特征共同影響著種子在各種外營力作用下的傳播和最終保存微生境；繼而生物結(jié)皮對(duì)地表的物理、化學(xué)、生物學(xué)性質(zhì)的改變影響著保存下來種子的萌發(fā)、出苗和幼苗建植過程。因而，BSC的存在會(huì)影響種子植物群落物種組成與空間格局[12-13](圖1)。研究表明,即使地表性質(zhì)的細(xì)微差異也能導(dǎo)致種子萌發(fā)與幼苗更新的顯著變化[14],這意味著缺乏這方面的研究將無法全面理解相關(guān)生態(tài)系統(tǒng)的植被動(dòng)態(tài)[15]。因此,深入研究BSC對(duì)種子傳播、萌發(fā)和幼苗建植的影響是全面認(rèn)識(shí)相關(guān)生態(tài)系統(tǒng)植被退化、恢復(fù)、演替的關(guān)鍵[16]。本文主要從以下幾個(gè)方面的研究進(jìn)行綜述：BSC對(duì)種子傳播的影響,BSC對(duì)種子萌發(fā)與出苗的影響,BSC對(duì)幼苗存活、建植的影響；并對(duì)現(xiàn)有研究進(jìn)展及存在問題進(jìn)行討論分析,探討未來研究的方向,以期促進(jìn)相關(guān)研究發(fā)展。

圖1 生物土壤結(jié)皮對(duì)種子萌發(fā)與幼苗建植影響模式圖Fig.1 Model diagram of the effect of biological soil crust on seed germination and seedling establishment

1 BSC對(duì)種子傳播的影響

由于大多數(shù)(陸生)種子植物只能通過種子形式移動(dòng),植物的空間動(dòng)態(tài)在很大程度上由種子傳播驅(qū)動(dòng)[17]。種子散落地表后,受到風(fēng)、水等自然外力或動(dòng)物外力作用發(fā)生二次傳播[18]。BSC一般生長于較為開闊的生境,并改變地表微形態(tài),阻礙其表面種子埋入土壤,繼而影響種子二次傳播及最終保存位置,改變影響種子萌發(fā)或休眠的外部條件。

BSC的外部形態(tài)影響其表面物質(zhì)的遷移和沉積[3]。受氣候條件和物種組成的影響,BSC可分為光滑的結(jié)皮,主要組成物種為藍(lán)藻,發(fā)生在沒有凍脹的干旱地區(qū)；具皺紋的結(jié)皮,微地形高達(dá)3 cm,發(fā)生在炎熱的沙漠；小尖塔狀結(jié)皮,微地形高達(dá)15 cm,出現(xiàn)在涼爽的沙漠；波狀結(jié)皮在寒冷的沙漠,土壤會(huì)結(jié)冰,但高地衣-苔蘚覆蓋層的內(nèi)聚力使土壤結(jié)塊的高度限制在5 cm左右[3]。光滑和具皺紋的結(jié)皮增加了種子從表面流失的風(fēng)險(xiǎn),種子傾向于遷移到具有攔截障礙物的微生境,如巖石或植物斑塊；而小尖塔狀結(jié)皮和波狀結(jié)皮則增加了種子的保留幾率,降低結(jié)皮上的種子流失[19]。

BSC類型及演替階段,影響地表微形態(tài),進(jìn)而影響種子傳播[20-21]。在騰格里沙漠東南緣人工固沙植被區(qū),沙丘表面形成以藻類為優(yōu)勢種的BSC,在沙土表面形成了一層致密的“保護(hù)層”,由于風(fēng)的作用,種子很難保留在結(jié)皮表面[22],而主要集中在粗糙的沙土表面、枯死的植物和半灌木(如黑沙蒿Artemisiaordosica)下[23]。因此,在植物斑塊與開闊BSC斑塊鑲嵌分布的生境中,植物斑塊往往成為種子匯集區(qū)域[24]。在地表徑流作用下,致密結(jié)皮層上的種子會(huì)隨徑流作用發(fā)生傳播。在溫暖和干熱的沙土基質(zhì)上,BSC形成光滑致密的表層,減少了種子埋入土壤的機(jī)會(huì)；同時(shí),在雨季減少降雨入滲,增加地表徑流[25]和結(jié)皮表面種子流失的風(fēng)險(xiǎn)。苔蘚結(jié)皮表面粗糙,具有較高的種子捕獲能力。騰格里沙漠東南緣、科爾沁沙地土壤種子庫在苔蘚結(jié)皮上的儲(chǔ)量顯著高于藻類結(jié)皮[26-27]。野外調(diào)查發(fā)現(xiàn),地表裂縫或適度干擾破壞結(jié)皮層,能夠增加種子的保存,而在未受擾動(dòng)的結(jié)皮上幾乎沒有種子[16,28]。另外,BSC產(chǎn)生的胞外聚合物基質(zhì)會(huì)改變土壤黏聚力,促進(jìn)微生物誘發(fā)的沉積結(jié)構(gòu)的形成(例如,卷起、褶皺、干燥多邊形),從而間接影響種子的保存和萌發(fā)[29]?？傊?BSC改變地表微形態(tài),影響種子保存微生境與保存數(shù)量。

另一方面,種子自身特征,如形狀、附屬物(芒、刺、冠毛、絹毛等)、濕潤時(shí)分泌粘液的能力等與BSC共同作用而影響種子空間分布[30]。例如一些針茅屬植物的繁殖體具有吸濕芒和銳利尖端,易穿透結(jié)皮層而使種子保存下來；一些具有粘液分泌能力的種子,能更好的與地表結(jié)合,增加保存的機(jī)會(huì)。再有,繁殖體大小、附屬物和地表類型共同作用決定種子沉積模式[31],大種子,特別是那些有附屬物(如冠毛、翅)的種子,埋藏過程往往受到BSC的抑制[32]；裸露土壤斑塊比完整BSC斑塊保存更多的大種子[31]。所以,種子對(duì)BSC的響應(yīng)通過其大小和形狀等特征來調(diào)節(jié)。對(duì)于面臨外來物種入侵的生態(tài)系統(tǒng),完整BSC能夠阻止外來物種的種子進(jìn)入土壤,而增加這些種子的流失或被捕食幾率,進(jìn)而減少外來物種定居[33]。

BSC對(duì)種子傳播、保存的研究主要通過不同微生境的土壤種子庫調(diào)查得到,如設(shè)置不同的干擾方式,觀測土壤種子庫保存情況,或者通過模擬徑流沖刷,研究不同地表類型與徑流組合對(duì)種子遷移的影響等[30]。但是,目前模擬降雨、徑流沖刷、風(fēng)力侵蝕的實(shí)驗(yàn)多在裸土上進(jìn)行,考慮到BSC的研究較少,同時(shí)對(duì)發(fā)育有BSC的地表徑流力學(xué)特性、氣流特性,及其對(duì)種子遷移影響的力學(xué)機(jī)制還缺乏深入研究。今后研究中,應(yīng)更多地借鑒土壤侵蝕學(xué)研究方法,把BSC作為地表屬性,把種子作為被遷移物質(zhì),建立預(yù)測模型,更好的評(píng)估氣候變化、干擾活動(dòng)條件下BSC對(duì)種子傳播的影響。

2 BSC對(duì)種子萌發(fā)與出苗的影響

BSC對(duì)種子萌發(fā)過程的影響一直存在的爭論,受到結(jié)皮物種組成、結(jié)皮演替階段、氣候、土壤、植物物種、種子形態(tài)以及試驗(yàn)條件等多種因素交叉影響,促進(jìn)作用、抑制作用或不影響出現(xiàn)在不同研究中。

2.1 BSC直接作用對(duì)種子萌發(fā)與出苗的影響

2.1.1物理阻礙

BSC具有疏水性和一定的表面粗糙度,當(dāng)完整的結(jié)皮表面沒有合適的微形態(tài)結(jié)構(gòu)來提供機(jī)械穩(wěn)定性和足夠的水分時(shí),種子發(fā)芽就會(huì)受到負(fù)面影響[16,34]。BSC微冠植物(地衣、苔蘚配子體和孢子體)可以阻礙種子埋藏,增加種子暴露于干燥環(huán)境的風(fēng)險(xiǎn)[33-35],如藍(lán)藻和地衣結(jié)皮在土壤表面形成機(jī)械屏障,減少種子與土壤的接觸,降低水分有效性而顯著抑制其表面種子的萌發(fā)[16,36]。苔蘚結(jié)皮通過改變種子保存及其與土壤的接觸而構(gòu)成環(huán)境篩效應(yīng)[37]。但是,也有一些多物種混合生長形成的BSC具有許多微凹地形,可作為水和種子的匯集區(qū),增加了種子和苗床的接觸以及水分有效性,從而利于種子萌發(fā)[38-40]。

BSC受到干擾后,田間出苗率和幼苗多樣性均增加,說明完整的BSC對(duì)種子萌發(fā)、出苗有明顯的抑制作用[21,33]。同時(shí),野外監(jiān)測也發(fā)現(xiàn),藍(lán)藻和地衣等結(jié)皮裂縫的形成會(huì)提高種子的發(fā)芽率[16]。這些研究表明,物理阻礙是種子萌發(fā)、出苗的主要限制因素之一,因?yàn)闄C(jī)械干擾BSC并不能消除其生物學(xué)效應(yīng)[31]。其次,種子位置對(duì)其萌發(fā)和出苗很重要。研究發(fā)現(xiàn),種子如果處于結(jié)皮層下,則出苗率顯著降低；而且通過結(jié)皮層裂縫出苗的幾率要遠(yuǎn)高于直接穿透結(jié)皮層的出苗幾率[16,41]。

此外,不同種子萌發(fā)條件不同,一些物種在光照條件下比在黑暗條件下發(fā)芽更好,因此BSC層對(duì)光照的阻擋限制了處于結(jié)皮層下的種子萌發(fā)[41]。種子受到BSC物理障礙影響,推遲萌發(fā)的時(shí)間,BSC對(duì)發(fā)芽時(shí)間的影響可能大于對(duì)最終發(fā)芽率的影響[32],使得種子萌發(fā)時(shí)滯延長,增加吸脹、萌動(dòng)種子暴露于干燥條件的風(fēng)險(xiǎn),造成種子死亡。

2.1.2化感作用

構(gòu)成BSC的隱花植物分泌物和次生代謝物質(zhì)復(fù)雜多樣,對(duì)種子萌發(fā)產(chǎn)生不同影響。研究發(fā)現(xiàn)BSC對(duì)種子萌發(fā)的影響具有種特異性[31]。化學(xué)瀝濾液和胞外多糖(Exopolysaccharide EPS)可抑制某些植物的種子萌發(fā)[42]。物種Enneapogoncylindricus對(duì)地衣、藍(lán)藻釋放的化學(xué)物質(zhì)和EPS具有一定的敏感性。在滅活后,濾出液處理種子萌發(fā)率顯著增加。念珠藻屬藍(lán)藻對(duì)草本物種Hordeumjubatum萌發(fā)和生長的抑制作用最強(qiáng),是由于藍(lán)藻毒素能夠減少植物根的生長[5]。濾出液濃度的變化會(huì)對(duì)種子萌發(fā)產(chǎn)生不同效應(yīng),具鞘微鞘藻(Microcoleusvaginatus)、眼點(diǎn)偽枝藻(Scytonemaocellatum)的胞外多糖對(duì)粗枝豬毛菜(Salsolasubcrassa)的種子萌發(fā)表現(xiàn)為低濃度抑制、高濃度促進(jìn)作用,地木耳(Nostoccommune)的胞外多糖僅在高濃度時(shí)對(duì)粗枝豬毛菜的種子萌發(fā)具有促進(jìn)作用,眼點(diǎn)偽枝藻和地木耳對(duì)小花荊芥(Nepetamicrantha)、琉苞菊(Hyaleapulchella)種子萌發(fā)具有抑制作用[43]。但是,也要一些試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn)EPS對(duì)植物的種子萌發(fā)和幼苗生長有益,用提純的鞘藻屬和念珠藻屬藍(lán)藻培養(yǎng)基處理,對(duì)實(shí)驗(yàn)物種種子萌發(fā)均無抑制作用,且對(duì)兩個(gè)物種Sennanotabilis,Acaciahilliana的種子萌發(fā)、幼苗存活具有積極的影響[44]。

地衣對(duì)種子萌發(fā)和幼苗生長的作用因地衣物種和植物物種組合而異[14,34,45]。地衣通過化感作用,能夠抑制黑云杉種子萌發(fā)和幼苗生長[46]。地衣組織中的滲濾液會(huì)抑制種子發(fā)芽,任何新長出的幼苗的菌根發(fā)育也會(huì)受到抑制[47]。地衣的直接化感作用可能抑制萌發(fā)、胚根和胚軸的生長。苔蘚植物的化感作用通過影響種子植物和其他苔蘚植物的物種組成來塑造生態(tài)系統(tǒng)。20世紀(jì)下半葉以來,人們?cè)谔μ\植物中發(fā)現(xiàn)了多種具有化感活性的化學(xué)物質(zhì),實(shí)驗(yàn)室研究表明,這些化學(xué)物質(zhì)對(duì)周圍植物的萌發(fā)、生長具有抑制作用[48]。在標(biāo)準(zhǔn)的實(shí)驗(yàn)室試驗(yàn)中,從苔類植物中分離出的幾種物質(zhì)均顯示出植物毒性,抑制種子萌發(fā)和幼苗生長[49-50]。

但是,大多數(shù)關(guān)于化感作用的研究都是實(shí)驗(yàn)室內(nèi)完成的,通常使用高濃度的提純化合物進(jìn)行試驗(yàn),而在田間條件下化感作用的明確證據(jù)很少[51]。在田間條件下,化感作用被認(rèn)為通過抑制土壤微生物和菌根真菌間接影響幼苗生長[47]。此外,化感作用取決于特定的次生化合物和植物種類。所以,組成BSC的隱花植物的次生代謝產(chǎn)物對(duì)種子萌發(fā)、幼苗生長影響機(jī)制還缺乏明確的認(rèn)識(shí),次生代謝產(chǎn)物物質(zhì)復(fù)雜,對(duì)植物活性影響機(jī)制不同,同時(shí)受到濃度,試驗(yàn)條件和自然條件中氣候、土壤、微生物等因素在內(nèi)的諸多條件綜合影響,實(shí)驗(yàn)室結(jié)果可能并不能真正反映野外自然狀態(tài)。所以,還需要更多揭示植物生理生化機(jī)制的室內(nèi)控制試驗(yàn)與野外監(jiān)測協(xié)同研究,才能全面揭示BSC化感作用對(duì)種子萌發(fā)與幼苗出苗的影響。

2.2 BSC間接作用對(duì)種子萌發(fā)與出苗的影響

2.2.1改變水分有效性

水分有效性對(duì)種子萌發(fā)期間的吸脹、代謝活動(dòng)、胚根生長至關(guān)重要。而不同類型BSC因其生理結(jié)構(gòu)不同,對(duì)有效水分的保持能力不同,從而對(duì)種子萌發(fā)產(chǎn)生差異性影響。以地衣為主的生物結(jié)皮,特別是殼狀、葉狀或鱗狀地衣的表面,通常是硬化和疏水的,會(huì)影響種子與土壤接觸,使種子暴露于結(jié)皮表面的干燥環(huán)境,從而導(dǎo)致萌發(fā)率和出苗率下降[40,52]。相比之下,苔蘚生長形成的軟墊較為松散,并能捕獲包括露水和霧等多形式的水,從而增加水分有效性[53],促進(jìn)種子萌發(fā)、出苗。Serpe等[54]研究發(fā)現(xiàn)高蘚和短苔結(jié)皮通過影響水分狀況來影響種子發(fā)芽過程,短苔類為主的結(jié)皮對(duì)種子水分狀況有負(fù)向影響,可顯著降低種子萌發(fā)。與短蘚結(jié)皮相比,高蘚結(jié)皮可增加了種子平均發(fā)芽率。但是,如果苔蘚高度超過一定值,限制其表面種子與土壤接觸,反而會(huì)抑制種子萌發(fā)[22]。

結(jié)皮對(duì)種子萌發(fā)的抑制作用會(huì)隨水分狀況改變。Langhans等[41]研究發(fā)現(xiàn)持續(xù)澆水處理與間斷澆水處理相比能使出苗率增加,自然澆灌的樣品在處理(裸沙、BSC)之間往往沒有顯著差異,即結(jié)皮的抑制作用取決于水的有效性。當(dāng)相對(duì)濕度為100%時(shí),地衣結(jié)皮對(duì)種子萌發(fā)限制消失[40]。Funk等[55]對(duì)比分析裸地和BSC生境不同水分處理下種子萌發(fā)速度,發(fā)現(xiàn)干旱條件下,BSC顯著降低了種子萌發(fā)率和萌發(fā)速度。此外,當(dāng)降水增加時(shí),土壤含水量增加,BSC對(duì)田間種子萌發(fā)和存活的抑制變得不明顯[42,52]。因此,今后的研究要注意BSC與水分有效性耦合作用對(duì)種子萌發(fā)、出苗影響,才能更加準(zhǔn)確預(yù)測氣候背景下,降雨模式變化與BSC協(xié)同如何驅(qū)動(dòng)種子植物更新與植被動(dòng)態(tài)。

2.2.2改變養(yǎng)分有效性

BSC能夠通過固氮菌固氮,增加表層氮素；通過攔截塵粒,增加黏粒和相應(yīng)的養(yǎng)分元素(如N、P、K、Mg、Cu、Fe、Mn)。隨著BSC發(fā)展,土壤團(tuán)聚體穩(wěn)定性、土壤持水性、土壤有機(jī)碳、土壤N都有增加[56-57]。BSC還可以通過礦物、菌絲和有機(jī)聚合物的相互作用將營養(yǎng)礦物穩(wěn)定于地表[58],提高表層土壤養(yǎng)分固持能力,減少土壤表聚養(yǎng)分的深層滲漏和隨徑流流失[59]。在干旱貧瘠生態(tài)系統(tǒng),這些營養(yǎng)元素富集對(duì)于種子萌發(fā),尤其是幼苗生長及其重要。

此外,發(fā)育良好的BSC層的葉綠素a和有機(jī)質(zhì)含量明顯增加,呈現(xiàn)出較高的微生物群落活性和生物量[60]。如苔蘚結(jié)皮形成后,土壤中細(xì)菌和真菌數(shù)量多、多樣性高,這些細(xì)菌和真菌活動(dòng)能提高土壤養(yǎng)分有效性[61]。所以,BSC增加表層土壤養(yǎng)分和微生物活性、富集養(yǎng)分元素、分泌生長激素,對(duì)打破種子休眠、種子萌發(fā)和幼苗早期生長產(chǎn)生重要的影響。目前,越來越多的研究發(fā)現(xiàn)土壤微生物群落對(duì)植物群落發(fā)展具有重要影響,因而應(yīng)將BSC對(duì)表層土壤養(yǎng)分、生物學(xué)性質(zhì)的影響與種子萌發(fā)生理學(xué)結(jié)合,從BSC對(duì)養(yǎng)分元素、生長激素改善的角度揭示其對(duì)種子萌發(fā)和幼苗生長的影響。

2.2.3改變溫度

BSC的生長改變地表的顏色和粗糙度,改變土壤濕度,綜合影響表層土壤的溫度。BSC對(duì)土壤熱特性的影響不僅取決于反照率,還取決于BSC對(duì)土壤熱特性的影響[62]。所以,在一些高溫限制情況下,BSC降溫能夠改善種子萌發(fā)和幼苗生長微生境。在火燒后的杉林恢復(fù)過程中,苔蘚結(jié)皮的發(fā)育,與地衣結(jié)皮相比,降低了表層土壤溫度,降低了蒸騰,增加了土壤水分,使黑云杉種子在苔蘚結(jié)皮上發(fā)芽率和出苗率高于地衣結(jié)皮[46]。

同時(shí),在一些高海拔、高緯度地區(qū),BSC能提高土壤溫度[3],結(jié)皮層中某些有機(jī)物質(zhì)可以提升輻射吸收,在一定程度上提高土壤的溫度,從而促進(jìn)種子萌發(fā)和定居[63]。Stipacapensis種子初夏散布,能夠進(jìn)入BSC脫水產(chǎn)生的小裂縫,BSC處于空曠斑塊,光照充足,溫度較高,提高了結(jié)皮表面和結(jié)皮中存儲(chǔ)的S.capensis種子的萌發(fā)率[64]。在高山矮灌木植被中,地衣層緩沖了極端的土壤溫度和干旱天氣下的土壤干燥,地衣層幼苗更新率總體高于裸地。地衣通過保持土壤水分和防止由于高反射率和低導(dǎo)熱系數(shù)而導(dǎo)致的極端溫度,從而促進(jìn)幼苗的生存[51]。Hawkes等[38]發(fā)現(xiàn),在較嚴(yán)重的環(huán)境壓力下,地衣結(jié)皮對(duì)種子植物負(fù)面影響變?nèi)酢Ｋ?BSC對(duì)植物更新的影響存在環(huán)境梯度效應(yīng),在研究BSC對(duì)種子萌發(fā)出苗影響時(shí),應(yīng)將其放在大的生態(tài)背景中,設(shè)置一定的環(huán)境梯度,以科學(xué)認(rèn)知BSC的生態(tài)作用,尤其是反映氣候變化后可能產(chǎn)生的生態(tài)效應(yīng)。

2.3 種子本身特性與BSC作用對(duì)其萌發(fā)與出苗的影響

不同類型種子萌發(fā)和出苗對(duì)BSC響應(yīng)的差異部分是由于種子外部形態(tài)的差異造成的。種子一些形態(tài)特征可增加其在BSC上萌發(fā)與出苗的機(jī)會(huì)：如埋藏機(jī)制、粘液分泌能力、動(dòng)物體內(nèi)傳播、非生物傳播(風(fēng)力、水力)等[22,65,66]。研究表明,大種子的出苗,特別是那些有附屬物(如翅、冠毛)的種子,往往受到BSC的抑制[20,32,36,67]。而小而光滑的種子、長型種子、具有吸濕芒的種子等受到的抑制較小或不受抑制[68]。附屬物也可降低種子與土壤表面的接觸或阻礙種子進(jìn)入土壤裂隙[67],這一機(jī)制多被用來解釋BSC抑制大種子、具附屬物種子、外來物種種子與土壤接觸,進(jìn)而限制萌發(fā)的驅(qū)動(dòng)因素[6,69]。BSC被擾動(dòng)后,組成群落的物種種子大小更加多樣化,而在保存良好的BSC中,組成群落的物種種子大小更加集中,這表明BSC在種子萌發(fā)和幼苗建立過程中起到了過濾的作用[14,70],影響群落物種組成。

大量研究發(fā)現(xiàn),與鄉(xiāng)土物種相比,BSC對(duì)外來物種種子萌發(fā)的抑制作用更強(qiáng)[6,33,39,71],或者BSC對(duì)鄉(xiāng)土物種更新沒有影響,甚至具有促進(jìn)作用,但是對(duì)外來物種多表現(xiàn)出抑制作用[12,72]。有時(shí),外來物種種子因具有大的附屬物而減少了與土壤表面的接觸,并難以進(jìn)入BSC的小裂縫,使種子暴露于被捕食和干旱風(fēng)險(xiǎn)中[73]。種子生理特性也可能促進(jìn)鄉(xiāng)土種子的萌發(fā),因?yàn)锽SC以多種方式改變微環(huán)境,能夠滿足這些植物種子萌發(fā)的生理需求,如BSC改變地表溫度、光照、水分、養(yǎng)分及代謝產(chǎn)物等。但是,存在單獨(dú)因素或多因素共同影響,使得外來物種不適應(yīng)這種獨(dú)特苗床特征,從而限制了外來物種的種子萌發(fā)和出苗。

自然生境中,種子植物與BSC共生是長期相互作用形成的,BSC在不同形態(tài)種子保存、影響種子萌發(fā)與幼苗建植等方面形成環(huán)境篩效應(yīng),影響種子植物更新過程、群落演替與發(fā)展。所以,當(dāng)氣候變化或外部干擾發(fā)生時(shí),會(huì)影響B(tài)SC的類型及完整性,繼而影響種子的保存、萌發(fā)、出苗等過程,影響地上植被的發(fā)展。因此,應(yīng)加大研究,明確溫度和水分組合情況變化、各類活動(dòng)干擾、外來物種遷入、人工植被建設(shè)等情況下BSC對(duì)種子保存、萌發(fā)、幼苗建植的潛在影響,為科學(xué)預(yù)測未來植被發(fā)展奠定基礎(chǔ)。

3 BSC對(duì)幼苗建植的影響

BSC對(duì)其表面萌發(fā)種子的扎根和其下層種子出苗以及幼苗早期根系生長有影響,進(jìn)而作用于幼苗建植過程。

3.1 BSC物理障礙對(duì)幼苗建植的影響

BSC的表面物理特征影響幼苗扎根而阻礙其建植,土壤結(jié)皮厚度增加,種子胚根下扎所需要克服的機(jī)械障礙隨之增大,當(dāng)土壤穿透阻力大于2.0 MPa時(shí),即便土壤濕潤,根系伸長都會(huì)受到顯著限制[74]。而風(fēng)沙土和黃綿土蘚結(jié)皮層最大穿透阻力最高達(dá)3.74 MPa 和8.01 MPa[75]。所以,幼苗根系很難穿透結(jié)皮層,導(dǎo)致幼苗建植成功率顯著下降[76-77]。首先,散落于BSC上的種子發(fā)芽后根尖無法扎入結(jié)皮,造成大約60%的根尖壞死[40]。其次,根尖不能穿透結(jié)皮層,胚根的生長將種子從苗床上推開1-3天,使幼苗暴露于干燥風(fēng)險(xiǎn)之中,增加了幼苗建植失敗率[33],因此,厚而連續(xù)的菌體被認(rèn)為對(duì)扎根有很強(qiáng)的阻礙[14]。反之,對(duì)結(jié)皮層的擾動(dòng)可促進(jìn)幼苗扎根和建植[52]。此外,地衣菌體因水分波動(dòng)而膨脹和收縮,幼苗由于反復(fù)的地衣活動(dòng)而被拉出土體造成根系傷害[51]。第三,BSC限制幼苗扎根,從而限制幼苗獲取水分和養(yǎng)分[39-40],也是結(jié)皮表面幼苗死亡的主要原因之一。因此,即使有活力的種子最終在結(jié)皮上萌發(fā),其成功建植和存活的前景將在很大程度上受到胚根無法穿透結(jié)皮層的限制[39]。BSC的存在,與水分脅迫等因素共同限制了幼苗扎根和根系的伸長、生長。此外,BSC形成物理障礙限制結(jié)皮下幼苗鉆出,使一些萌發(fā)的幼苗建植失敗[41]。

但是,一些情況下,BSC的存在增加了表層土壤的含水量,苔蘚結(jié)皮土壤含水量顯著高于地衣結(jié)皮土壤含水量,地衣結(jié)皮土壤含水量顯著高于藍(lán)藻結(jié)皮土壤含水量。發(fā)育有完整的苔蘚和地衣結(jié)皮的土壤水分顯著高于受干擾的土壤。BSC的發(fā)育能夠提高水分有效性而促進(jìn)幼苗的存活與生長,一定程度上提高建植成功率[39,54]。所以,當(dāng)幼苗能夠扎根進(jìn)入土壤或能夠從結(jié)皮層下出苗時(shí),BSC對(duì)土壤水分、養(yǎng)分的改善會(huì)增加幼苗存活和建植成功率。

3.2 BSC化學(xué)作用對(duì)根系生長的影響

組成BSC的隱花植物分泌次生代謝產(chǎn)物,對(duì)種子植物根系生長產(chǎn)生不同的效應(yīng)。藍(lán)藻能夠分泌促生長物質(zhì),如生長素、細(xì)胞分裂素和赤霉素[78],在植物生長、代謝和發(fā)育調(diào)節(jié)中具有重要的功能,可促進(jìn)多物種生長。藻(Phormidiumtenue)的胞外多糖能夠促進(jìn)沙生豆科灌木植物(Caraganakoshinskii)的萌發(fā)(萌發(fā)率,發(fā)芽勢)和幼苗根系生長,促進(jìn)幼苗生理活性與養(yǎng)分吸收；其原因是,胞外多糖的存在通過影響電子傳遞鏈而提高種子的發(fā)芽率、離子吸收和光合活性,通過消除活性氧而降低氧化損傷等方面促進(jìn)沙漠灌木物種生長[79]。利用藍(lán)藻菌提取物處理種子,對(duì)本地植物種子萌發(fā)和幼苗生長有積極的影響[44]；藍(lán)藻接種液預(yù)處理種子,能促進(jìn)非固氮物種的幼苗根系生長[80]。但是,一些藍(lán)藻毒素抑制特定物種根系生長,并引起根形態(tài)改變,嚴(yán)重影響水分的吸收,而限制其幼苗建植,進(jìn)而對(duì)種子植物進(jìn)行篩選,影響群落物種組成[5]。苔蘚植物配子體水提液對(duì)林木種子萌發(fā)和幼苗生長均表現(xiàn)出強(qiáng)的化感作用,尤其表現(xiàn)在對(duì)樹木幼苗生長的抑制方面[81]。組成BSC的隱花植物具有豐富的代謝產(chǎn)物,而且隨著生存條件的變化而變化,這些特性對(duì)特定物種的萌發(fā)和幼苗生長會(huì)產(chǎn)生影響,但其具體代謝產(chǎn)物的作用途徑、發(fā)生作用的濃度、作用機(jī)理及對(duì)植物群落影響的綜合效應(yīng)還有待于深入研究。

3.3 BSC間接作用對(duì)幼苗建植的影響

BSC通過調(diào)節(jié)土壤水分、養(yǎng)分、土壤物理性質(zhì)等,間接地影響幼苗建植和生長。與沙土相比,BSC的發(fā)育增加了表層土壤含水量,和有機(jī)碳、速效磷、速效氮等土壤養(yǎng)分。一旦植物克服萌發(fā)、出苗限制,具有BSC的斑塊相對(duì)裸沙對(duì)幼苗生長有不同程度的促進(jìn)作用[36,71]。在水分匱乏時(shí),BSC能夠減少蒸騰,保持土壤水分。3 cm深度的土壤水分監(jiān)測顯示,與裸地相比,藍(lán)藻結(jié)皮覆蓋的土壤含水量更高,土壤水分流失更慢。較發(fā)達(dá)的藍(lán)藻結(jié)皮條件下的非降雨水輸入量也高于裸地,對(duì)幼苗生長有促進(jìn)作用[82-83]。而且,BSC使土壤水分持續(xù)有效,從而促進(jìn)幼苗存活和生長[84]。因此,BSC可以緩解干旱的影響,這在未來全球變暖的情況下可能是至關(guān)重要的。

BSC通過改善土壤化學(xué)性質(zhì)和養(yǎng)分條件,提高植物的資源可用性[12,68]。BSC增加了所有試驗(yàn)物種組織中氮元素含量,整體上促進(jìn)了幼苗生長,尤其是草本植物[67]。地衣和苔蘚結(jié)皮能改善土壤的水分、養(yǎng)分、溫度條件,促進(jìn)物種Stipabarbata和S.capensis的建植、存活[85]。BSC組成物種變化,與環(huán)境相作用,對(duì)幼苗存活率、高度、生物量、根系生長、組織水分和微量營養(yǎng)物質(zhì)有顯著影響。Thiet等[86]在沙丘生態(tài)系統(tǒng)研究中發(fā)現(xiàn),藻類結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮使幼苗存活率和活力增加,而地衣-苔蘚結(jié)皮降低了這些植物的反應(yīng)。特定的氣候條件,BSC物種構(gòu)成、演替階段等,對(duì)入滲的促進(jìn)亦或阻礙,增加徑流等作用會(huì)出現(xiàn)差異[87],對(duì)幼苗建植也會(huì)出現(xiàn)不同的效應(yīng)。因此,開展更多的野外跟蹤調(diào)查,才能更好的了解BSC對(duì)幼苗建植和生長的影響,尤其是在氣候變化背景下,為預(yù)測未來植被發(fā)展趨勢提供依據(jù)。

4 結(jié)論與展望

BSC作為陸地生態(tài)系統(tǒng)地表重要組成部分,對(duì)生態(tài)過程產(chǎn)生一系列影響,其中對(duì)種子傳播、萌發(fā)、出苗與幼苗建植、生長等過程產(chǎn)生重要影響。全球而言,相關(guān)研究主要涉及的生境類型包括荒漠(熱帶、溫帶)、草原、疏林、高山、極地等。研究表明,BSC對(duì)種子植物的影響機(jī)制在于其通過改變土壤性狀(地表粗糙度、土壤溫度、濕度、養(yǎng)分含量、酸堿度、土壤穩(wěn)定性、土壤生物特性等)以及自身分泌次生代謝產(chǎn)物來影響種子植物更新的關(guān)鍵環(huán)節(jié),對(duì)植物種群更新和群落物種組成與空間格局產(chǎn)生重要影響,對(duì)植物多樣性的維持與生態(tài)系統(tǒng)功能實(shí)現(xiàn)具有重要作用。

目前,BSC對(duì)種子萌發(fā)與幼苗建植的影響還存在爭議。這些研究結(jié)果受到多種因素的影響,如組成生物結(jié)皮的隱花植物差異(物種、發(fā)育階段、組合狀況等),試驗(yàn)種子植物物種差異(種子形態(tài)特征、萌發(fā)性狀、幼苗根系生長性狀、物種起源、生長習(xí)性),氣候條件(干旱/高溫為主要脅迫因素、低溫為主要脅迫因素),試驗(yàn)控制條件(室內(nèi)試驗(yàn)、野外觀測、結(jié)皮擾動(dòng)、結(jié)皮層生物滅活、水分控制、混合結(jié)皮或單一結(jié)皮、結(jié)皮生物次生代謝產(chǎn)物溶液提取方式及濃度等)諸多因素。同時(shí),BSC的物理障礙、化學(xué)作用以及間接地對(duì)水分、養(yǎng)分有效性等條件的綜合作用影響種子萌發(fā)與幼苗存活及建植。

然而,利用傳統(tǒng)的萌發(fā)試驗(yàn)、簡單的對(duì)比試驗(yàn)研究BSC對(duì)種子萌發(fā)、幼苗建植影響不能夠揭示其內(nèi)在影響機(jī)制,使相關(guān)研究難以深入。因此,應(yīng)加大學(xué)科交叉,引入分子生物學(xué)、植物生理學(xué)、生物化學(xué)等微觀機(jī)理研究,對(duì)地遙感、野外生態(tài)因子過程監(jiān)測、控制實(shí)驗(yàn)等宏觀、中觀研究,再結(jié)合模型模擬、數(shù)據(jù)挖掘等多種手段研究揭示BSC對(duì)種子傳播、萌發(fā)和幼苗建植的影響機(jī)制。例如,通過對(duì)組成BSC的物種與相應(yīng)地區(qū)的種子植物譜系分析,按演化關(guān)系對(duì)隱花植物和種子植物進(jìn)行分類,探討類群層面的相互作用關(guān)系,彌補(bǔ)原來單個(gè)物種研究的不足；加大生理學(xué)研究,更加具體的研究BSC對(duì)微環(huán)境改變是如何在生理層面影響種子萌發(fā)和幼苗生長的,為科學(xué)建立模型奠定數(shù)據(jù)基礎(chǔ)；通過對(duì)地遙感,實(shí)時(shí)快速的監(jiān)測BSC對(duì)地表溫度、水分的影響,結(jié)合氣候變化、生境干擾等,研究BSC演化發(fā)展對(duì)近地表微環(huán)境的改變對(duì)區(qū)域植物更新過程的影響；通過野外生態(tài)因子過程觀測與幼苗動(dòng)態(tài)監(jiān)測,產(chǎn)生過程數(shù)據(jù),揭示自然狀態(tài)下BSC對(duì)幼苗更新的影響；與水文過程模型、土壤侵蝕模型結(jié)合,揭示BSC對(duì)地表微形態(tài)改變等對(duì)徑流、風(fēng)速影響而對(duì)種子傳播的影響,揭示自然狀態(tài)種子分布與微生境結(jié)合狀況,再與幼苗更新監(jiān)測數(shù)據(jù)結(jié)合,預(yù)測植物群落發(fā)展規(guī)律。在當(dāng)前全球變化背景下,生物多樣性喪失和土地荒漠化對(duì)地球生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)發(fā)展帶來的挑戰(zhàn)。干旱、半干旱、高山、高緯度等生態(tài)脆弱區(qū)易受到影響,溫度、降水等基本氣象要素的變化,勢必引起B(yǎng)SC物種組成結(jié)構(gòu)變化,掌握種子植物和BSC中隱花植物的物種間特異性相互作用機(jī)制,并將這些因素引入相關(guān)預(yù)測發(fā)模型,為科學(xué)評(píng)估氣候變化背景下BSC與種子植物協(xié)同變化的植被發(fā)展提供科學(xué)依據(jù)。