王秀爽，張國強

(1.石河子大學 生命科學學院，新疆石河子 832003；2.石河子大學 農(nóng)學院，新疆石河子 832003)

溫室白粉虱(Trialeurodesvaporariorum)和煙粉虱(Bemisiatabaci)是世界上危害作物種類最多的害蟲之一。據(jù)估計，煙粉虱可危害超過900種的植物，溫室白粉虱可危害約860種植物，因此，甚至可以說粉虱類害蟲是世界上危害最嚴重的農(nóng)業(yè)害蟲[1]。粉虱的防治方法包括農(nóng)業(yè)防治、物理防治、化學防治及生物防治等。在設(shè)施蔬菜等農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，經(jīng)常使用多種防治方法進行綜合治理。包括培育無蟲苗、無蟲生產(chǎn)溫室、懸掛黃板誘殺成蟲、釋放天敵控制、使用殺蟲劑或生長調(diào)節(jié)劑進行化學防治等[2]。然而，大田作物上粉虱類害蟲的防治仍以化學防治為主。由于長時間不合理使用化學農(nóng)藥，已導致粉虱對擬除蟲菊酯類、有機磷類及煙堿類等殺蟲劑、噻嗪酮和伏蟲隆等生長調(diào)節(jié)劑產(chǎn)生抗藥性[3]。

生物防治在粉虱類害蟲的防治中所占的比例逐年增加，愈發(fā)成為重要的防治手段。主要是可用于粉虱生物防治的天敵資源非常豐富，中國目前已用于粉虱生物防治的昆蟲病原真菌有近20種，其中一些種類已經(jīng)商業(yè)化生產(chǎn)，如輪枝菌、擬青霉菌等[4-6]；捕食性天敵約有93種，可用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的有小花蝽、小黑瓢蟲、異色瓢蟲、捕食螨等[7-9]；寄生性天敵50多種，其中麗蚜小蜂、淺黃恩蚜小蜂、蒙氏槳角蚜小蜂已經(jīng)商業(yè)化生產(chǎn)，且麗蚜小蜂是世界范圍內(nèi)使用最廣泛的粉虱寄生蜂[10]。但是多年的實際應(yīng)用表明，單純釋放天敵只能在一段時間內(nèi)對害蟲起到控制作用，需不斷投入才能達到長期控害的目的，并且預防性較差，需在蟲害發(fā)生較輕時投入使用，當害蟲種群數(shù)量較大時，必需與化學防治結(jié)合使用方能達到降低蟲害的目的[11]。隨著生物防治技術(shù)的進步以及化學生態(tài)學研究的進一步發(fā)展，越來越多的學者將兩者結(jié)合起來，以期利用信息化學物質(zhì)來調(diào)控害蟲、天敵的行為，最終將害蟲種群數(shù)量控制在較低水平，增強生物防治的防治效果。本文介紹粉虱生物防治新技術(shù)，并收集近20年來化學生態(tài)學相關(guān)研究，整理對粉虱及其天敵行為有調(diào)節(jié)能力的各種信息化合物質(zhì)，為以后將化學物質(zhì)利用到粉虱的生物防治中提供參考。

1 粉虱天敵的植物支持系統(tǒng)

由于傳統(tǒng)生物防治的缺點日益突出，粉虱的生物防治新技術(shù)層出不窮，比如結(jié)合種植誘集植物、趨避植物、為寄生蜂等天敵提供蜜源植物、替代寄主等的害蟲天敵植物支持系統(tǒng)[11-12]。天敵昆蟲的植物支持系統(tǒng)與傳統(tǒng)的直接釋放天敵相比，有明顯的優(yōu)勢。比如可以在害蟲低密度發(fā)生時就可投入使用，達到預防的效果；可以為天敵提供持續(xù)的食物或寄主，一次投入可以實現(xiàn)長期控制，從而降低人工及防治的成本；方便與化學防治方法結(jié)合使用。這些優(yōu)點使得天敵支持系統(tǒng)在粉虱生物防治中有廣闊的發(fā)展前景[13]。

1.1 儲蓄植物支持系統(tǒng)

粉虱天敵的植物支持系統(tǒng)研究已有40多年的歷史，早在1977年Stacey[14]利用儲蓄植物向溫室內(nèi)源源不斷地提供麗蚜小蜂，防治番茄上的溫室白粉虱。Pickett等[15]利用同樣的方法，在田間利用儲蓄植物系統(tǒng)釋放麗蚜小蜂，粉虱被寄生率提高，且在試驗后期粉虱的種群數(shù)量明顯減少，即達到長期控制粉虱的目的。但是兩項研究均有一定的缺陷，如使用的儲蓄植物與目標作物相同，且選用的替代寄主與防治的靶標害蟲也相同，可能會有將靶標害蟲引入到溫室并擴散到目標作物上的風險。隨著研究的深入，學者們逐步開始探索使用新的儲蓄植物來培養(yǎng)寄生蜂。例如利用番木瓜、蓖麻作為儲蓄植物，以木瓜粉虱、蓖麻粉虱作為替代寄主繁殖淺黃恩蚜小蜂或麗蚜小蜂，來控制溫室內(nèi)番茄上、黃瓜等作物上的煙粉虱[16-17]。這兩項研究選用的儲蓄植物不同于目標作物，明確了煙粉虱對儲蓄植物的選擇性、存活率較低，兩種儲蓄植物均不可能成為煙粉虱生長繁殖的場所，不可能增大害蟲的種群密度；另外，選用的替代寄主分別為木瓜粉虱或蓖麻粉虱，兩種粉虱取食的植物種類比較單一，不會對溫室內(nèi)的番茄、黃瓜等蔬菜造成額外的危害，且由此繁殖出的寄生蜂對煙粉虱也有較好的控制效果，因此是非常成功的儲蓄植物系統(tǒng)。

1.2 蜜源植物支持系統(tǒng)

為天敵提供喜歡的植物、花粉、蜂蜜等營養(yǎng)物質(zhì)也是天敵植物支持系統(tǒng)的一種重要形式。雜食性天敵，如捕食螨、捕食蝽或瓢蟲等可從花粉、蜂蜜中獲得豐富的營養(yǎng)物質(zhì)，以提高天敵存活率和繁殖力、縮短發(fā)育歷期等[18]。如斯氏鈍綏螨偏好在觀賞性辣椒上產(chǎn)卵且后代的發(fā)育歷期短，辣椒種植方便，投入較少，因此在溫室內(nèi)種植觀賞性辣椒繁殖捕食螨，即可控制溫室內(nèi)的煙粉虱、西花薊馬等小型害蟲[19]。開花植物的花粉一般都可釋放出香甜的揮發(fā)性氣體，對多種天敵都有較強的引誘作用，如玉米花粉可吸引東亞小花蝽和淺黃恩蚜小蜂，在田間可以通過種植玉米主動調(diào)節(jié)天敵行為，引誘更多的天敵來控制粉虱。并且植物花粉、蜂蜜、糖水等均可為天敵提供豐富的食物及能量，加大天敵的繁殖量及壽命，實現(xiàn)對粉虱的長期控制[20-21]。根據(jù)多年的研究與實踐，張帆等[22]提出設(shè)施蔬菜害蟲的生物防治新模式，包括種植功能植物增殖保育天敵，如種植玉米、苘麻、菜豆等，并釋放恩蚜小蜂或異色瓢蟲等來防治番茄、青椒及茄子上的粉虱類害蟲。當害蟲種群數(shù)量較低時，天敵的植物支持系統(tǒng)所提供的營養(yǎng)物質(zhì)可保證天敵的食物來源，維持天敵的種群數(shù)量，因此可以在害蟲種群數(shù)量較低時即可投入使用，提高生物防治的預防性。

2 害蟲、天敵化學生態(tài)調(diào)控

天敵的植物支持系統(tǒng)中引入的增殖保育天敵的蜜源植物、引誘植物、棲境植物，種植的目標作物、受害的目標作物、植食性昆蟲的糞便、蛻、蜜露等均可釋放出特殊的揮發(fā)性氣味，生活在如此復雜生境中的害蟲與天敵，需在錯綜復雜的揮發(fā)性化學信號中辨別、判斷方能找到合適的食物或寄主等。化學信息物質(zhì)是目前植物-植食性昆蟲-天敵三者關(guān)系研究的重點，國內(nèi)外許多學者在三營養(yǎng)級關(guān)系甚至四營養(yǎng)級關(guān)系的化學通訊研究中做了大量工作，化學生態(tài)學的研究取得長足的發(fā)展，并成為一門非常成熟的學科[23]。諸多研究表明，植物所釋放的揮發(fā)性氣體是植食性昆蟲定位取食位置或產(chǎn)卵位置的信號物質(zhì)，并且植食性昆蟲還可感受辨別天敵的味道從而避開天敵的攻擊。植物、植食性昆蟲及分泌物等所釋放的揮發(fā)性物質(zhì)是天敵在遠距離定位害蟲棲息地、近距離定位害蟲個體的主要信號物質(zhì)[24-25]。

2.1 植物揮發(fā)物對粉虱行為的影響及應(yīng)用

植食性昆蟲主要依靠視覺和嗅覺尋找植物，并且主要是依靠化學感受器感知植物次生代謝物，即植食性昆蟲主要利用植物的揮發(fā)性氣味來定位寄主植物或?qū)ふ液线m的產(chǎn)卵位置[26-27]。諸多學者對粉虱類害蟲(主要為煙粉虱)的寄主定位進行了深入研究，確定多種對煙粉虱有引誘作用或有驅(qū)避作用的化學物質(zhì)。由表1可知，21種對煙粉虱行為具有調(diào)節(jié)作用的化學物質(zhì)，比較明確的是桉樹腦對煙粉虱的MED隱種(原稱Q型煙粉虱)和MEAM1隱種(原稱B型煙粉虱)具引誘作用，檸檬烯、α-蒎烯和水楊酸甲酯對2個隱種具有明確的趨避作用。但月桂烯、順-3-己烯-1-醇對粉虱行為的影響還具有爭議，有研究[28-29]認為月桂烯對煙粉虱MED隱種有明顯驅(qū)避作用；也有研究[30]認為月桂烯對煙粉虱MED隱種有引誘作用 。另外順-3-己烯-1-醇對煙粉虱MED隱種、MEAM1隱種的行為調(diào)節(jié)活性也不甚明確，或具有驅(qū)避活性[29-32]，或?qū)ED隱種具有強烈的引誘作用[33]。出現(xiàn)矛盾的結(jié)果可能是由于所用化合物對粉虱行為的調(diào)節(jié)能力與濃度相關(guān)，在濃度較高時，對煙粉虱有引誘作用，低濃度時沒有影響[31]。

表1 對煙粉虱有引誘或驅(qū)避活性的揮發(fā)物種類Table 1 Attracting or repelling volatiles to whitefly

在明確化學物質(zhì)調(diào)控粉虱行為的基礎(chǔ)上，于實際生產(chǎn)中可與其他防治措施聯(lián)合使用降低目標作物上粉虱的種群密度，達到保護植物的目的。在生產(chǎn)中可單獨使用引誘劑或驅(qū)避劑調(diào)控粉虱行為，如檸檬烯和α-蒎烯對煙粉虱的驅(qū)避活性，在辣椒生產(chǎn)過程中施用檸檬烯，可降低辣椒植株上煙粉虱的數(shù)量；還可將引誘劑和驅(qū)避劑結(jié)合使用，并根據(jù)“Pull-Push”策略來調(diào)節(jié)粉虱的行為，如(E)-2-己烯醛、順-3-己烯-1-醇對MED隱種的引誘活性，檸檬烯的驅(qū)避活性，兩種化合物共同作用調(diào)控粉虱行為，降低溫室番茄上粉虱的種群數(shù)量[33]。另外，還可將信息化合物質(zhì)與黃板誘殺結(jié)合使用，將對煙粉虱有引誘作用的桉樹腦、丁香酚、月桂烯、苧烯或肉桂醛涂布到黃板上，提高對粉虱的誘殺效果[30]。而有些植物如芹菜可產(chǎn)生大量的驅(qū)避劑(檸檬烯和α-蒎烯)，將芹菜與目標作物套種，再結(jié)合黃板誘殺的物理方法可以降低煙粉虱對目標作物的危害[34]。利用寄主植物的揮發(fā)物作為引誘劑或趨避劑調(diào)控粉虱行為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)有深遠的意義，且可行性及操作性較強，通過干擾粉虱成蟲的取食定位、產(chǎn)卵定位使其不能找到植物，保護作物免受粉虱的危害，并結(jié)合懸掛黃板等防治措施對成蟲進行誘殺，實現(xiàn)粉虱害蟲的綠色防控。

2.2 植物揮發(fā)物對粉虱天敵行為的影響及應(yīng)用

植食性昆蟲的脅迫危害會刺激植物產(chǎn)生特定的揮發(fā)性物質(zhì)(HIPVs)，或者揮發(fā)物的釋放量發(fā)生改變，這些細微變化可被植食性昆蟲的天敵利用，用來遠距離定位植食性昆蟲的棲境[24]。受害植物釋放的揮發(fā)物的種類與植食性昆蟲的口器類型、種類、發(fā)育階段、種群密度等有關(guān)，具有特異性，且植物的揮發(fā)物生物量較大，更容易被天敵識別，因此天敵可以利用這些特異性的揮發(fā)物在遠距離定位其獵物或寄主[24-25]。

刺吸式口器昆蟲激活植物由水楊酸調(diào)控的信號途徑，誘導植物產(chǎn)生特異性揮發(fā)物質(zhì)招募天敵。煙粉虱刺吸危害擬南芥后誘導植物內(nèi)生水楊酸的積累，茉莉酸量的降低，從此抑制由茉莉酸調(diào)控的植物防御途徑，激活水楊酸調(diào)控的防御途徑，并且相關(guān)基因的表達量上調(diào)，其中有些基因是揮發(fā)物合成酶基因，因此粉虱危害擬南芥后月桂烯的釋放量增加[37-38]。最新的研究[37-39]表明，煙粉虱危害番茄后，亦是如此，抑制茉莉酸信號途徑、激活水楊酸信號途徑，導致β-月桂烯、ρ-傘花烴、β-石竹烯的釋放量增加，這些物質(zhì)被證明是引誘粉虱寄生性天敵的主要化學物質(zhì)。由表2可見粉虱危害導致植物揮發(fā)物釋放量的變化情況，煙粉虱的危害對棉花揮發(fā)物種類或釋放量的變化沒有影響，且儲存結(jié)構(gòu)性揮發(fā)物的色素腺體的數(shù)量及密度也沒有增加[40]。而在番茄、甜瓜、擬南芥、菜豆等作物上，粉虱危害均能誘導其揮發(fā)物的釋放量發(fā)生變化，但研究結(jié)果并不一致。受害植物所產(chǎn)生的揮發(fā)物種類與害蟲的種類有關(guān)，溫室白粉虱在危害番茄后，月桂烯、傘花烴的釋放量未增加，羅勒烯的釋放量顯著增加，但煙粉虱危害番茄后羅勒烯的釋放量在一段時間是持續(xù)下降的[39,41-42]。

表2 粉虱誘導不同植物產(chǎn)生的揮發(fā)物Table 2 Whitefly induced volatiles from different plants

植物受到植食性昆蟲危害后，揮發(fā)物的釋放是一個動態(tài)變化的過程，與植食性昆蟲的危害時間密切相關(guān)。利用溫室白粉虱危害處理番茄產(chǎn)生揮發(fā)物，并對危害不同時間的植株分別進行揮發(fā)物收集，發(fā)現(xiàn)溫室白粉虱持續(xù)危害2、5或7 d后，均能誘導產(chǎn)生特異性揮發(fā)物質(zhì)，但9 d以后受害植株產(chǎn)生的揮發(fā)物與健康植株相似[41]。在粉虱類害蟲誘導植物揮發(fā)物的試驗中，多以粉虱成蟲危害進行誘導，且處理時間一般在10 d以內(nèi)，多數(shù)為3～7 d[38-42]。但利用煙粉虱誘導棉花揮發(fā)物試驗中主要以3～4齡若蟲危害誘導或若蟲成蟲混合誘導，危害時間約為3～4周，可能會影響植物揮發(fā)物的收集效果[40]。隨著研究的深入，目前已從分子生物學角度、信號通路研究中揭示了粉虱等刺吸式口器害蟲對植物防御途徑、揮發(fā)物合成酶的關(guān)鍵基因、揮發(fā)物釋放的影響[37,39]。

目前，僅對番茄、花菜、甜瓜、菜豆、棉花等幾種作物受粉虱危害后揮發(fā)物的變化進行了詳細研究，其他作物的相關(guān)研究還未見報道。粉虱類害蟲危害可誘導大部分的蔬菜類植物產(chǎn)生特異性揮發(fā)物質(zhì)，或使得某些揮發(fā)物的釋放量發(fā)生變化。植物揮發(fā)物的生物量較大，容易被天敵昆蟲識別，成為天敵重要的化學通訊工具[25,43]。天敵的遠距離定位主要依賴受害植物的揮發(fā)性物質(zhì)，粉虱的天敵也不例外。通過對植物揮發(fā)物進行收集、鑒定、天敵的嗅覺反應(yīng)等相關(guān)研究，確定粉虱誘導植物產(chǎn)生的揮發(fā)物在天敵的寄主定位、寄主搜尋行為中有重要作用[44-45]。有些研究雖未對植物揮發(fā)物的種類進行鑒定，但有詳細的數(shù)據(jù)表明受害的植株能顯著引誘粉虱天敵。如溫室中受粉虱危害的黃瓜、番茄等植株上有較多數(shù)量的天敵分布，捕食性天敵和寄生性天敵均被會受害植株吸引[46-48]。在此基礎(chǔ)上，對受害植株所產(chǎn)生的特異性植物揮發(fā)物進行收集鑒定，最終將人工合成的揮發(fā)物應(yīng)用于生產(chǎn)實際中，調(diào)節(jié)天敵昆蟲的行為來增強生物防治的效果。由表3可知，目前已報道的對粉虱天敵有明確引誘作用的化學物質(zhì)，其中13種物質(zhì)對恩蚜小蜂屬的Encarsiadesantisi和麗蚜小蜂有引誘作用，有5種物質(zhì)對小黑瓢蟲有引誘作用。目前這些研究主要集中在麗蚜小蜂和小黑瓢蟲兩種天敵，且比較明確的是月桂烯和羅勒烯對恩蚜小蜂屬的寄生蜂有較強的引誘作用，十三烯對寄生蜂和小黑瓢蟲有明顯的引誘作用，可將其作為天敵的行為調(diào)節(jié)劑應(yīng)用于粉虱的生物防治中[38,49-50]。對粉虱寄生蜂有引誘作用的α-蒎烯和水楊酸甲酯，對煙粉虱成蟲有明顯的趨避作用，更適合應(yīng)用于實際生產(chǎn)中調(diào)控煙粉虱、天敵兩者的行為，降低成蟲的危害，引誘寄生蜂，提高對若蟲的寄生效果。

表3 對粉虱天敵有引誘作用的人工合成化學物質(zhì)Table 3 Synthesized chemicals attracting natural enemies of whitefly

3 粉虱利它素對天敵的影響

植食性昆蟲能產(chǎn)生特異的碳氫化合物、脂肪酸及蛋白質(zhì)等物質(zhì)，這些作為種間信息交流的化學物質(zhì)可被其他物種(如天敵)所識別并利用，被稱為利它素。在近距離范圍內(nèi)，利它素可刺激天敵產(chǎn)生強烈的搜尋反應(yīng)[52]。粉虱若蟲、蜜露、蛻、死去的成蟲等利它素均可作為信息物質(zhì)被天敵利用，并在天敵的寄主/獵物定位和辨識過程中起到重要作用[7,17,53-54]。但低齡若蟲、成蟲的翅、若蟲血淋巴、被寄生的粉虱蛹殼等，可能對天敵的寄主定位或寄主搜尋作用不明顯[17,54]。粉虱利它素中蜜露的相關(guān)研究較多也較深入，在詳細分析溫室白粉虱蜜露成分的基礎(chǔ)上，發(fā)現(xiàn)葡萄糖、果糖和海藻糖對麗蚜小蜂有強烈的引誘作用，寄生蜂對3種糖的搜尋時間延長[44-45]；且糖類物質(zhì)如葡萄糖、果糖及蜂蜜能顯著延長寄生蜂的壽命，增強繁殖能力，適合應(yīng)用于生物防治中，從而達到長期控制粉虱害蟲的目的[55]。目前關(guān)于粉虱利它素對天敵影響研究主要集中在恩蚜小蜂屬和槳角蚜小蜂屬的寄生性天敵上，捕食性天敵對利它素反應(yīng)的相關(guān)研究較少。

4 展 望

近年來，研究者將人工合成的植物揮發(fā)物與有營養(yǎng)價值的花粉或蜂蜜聯(lián)合使用，即將信息化合物與天敵的植物支持系統(tǒng)聯(lián)合使用，利用引誘物質(zhì)將天敵吸引至目標作物區(qū)，并回饋給天敵豐富的營養(yǎng)物質(zhì)，確保天敵的種群數(shù)量，延長生物防治效果，這種模式被稱為“Attract and reward”[56-57]。目前該種模式在棉鈴蟲、蚜蟲的生物防治中有所利用，防效優(yōu)于單獨使用天敵引誘劑或僅為天敵提供營養(yǎng)物質(zhì)的防治效果[58-59]。但在粉虱的生物防治研究報道中，還未見使用信息化合物作為引誘物質(zhì)、蜜源植物作為回報天敵來增強生防效果的相關(guān)研究。目前粉虱誘導的植物揮發(fā)物、粉虱利它素對天敵的影響等大多停留在實驗室階段，實際應(yīng)用較少。應(yīng)在廣泛研究粉虱寄生性天敵、捕食性天敵的基礎(chǔ)上，需進一步篩選確定對特定天敵最具引誘作用的化學物質(zhì)及喜好的寄主或蜜源植物，形成引誘物質(zhì)-天敵-蜜源植物(替代寄主)-粉虱防治系統(tǒng)。在實際生產(chǎn)中，根據(jù)目標作物、粉虱種類，選取合理的引誘物質(zhì)-天敵-蜜源植物(替代寄主)系統(tǒng)對害蟲進行“訂制式”的防控。但大田生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境復雜，昆蟲種類多樣，蜜源植物有可能吸引更多害蟲，使得作物受害程度增大。且害蟲危害方式多樣，誘導植物產(chǎn)生的揮發(fā)性物質(zhì)種類多變，復雜的信息化學物質(zhì)可能會稀釋引誘物質(zhì)的作用，進而阻礙天敵的定位，影響防治效果。因此，以上所涉及的生物防治方法更適合應(yīng)用于設(shè)施作物上粉虱類害蟲的防治中，在一定的空間內(nèi)利用引誘化學物質(zhì)吸引天敵、利用蜜源植物提供營養(yǎng)或替代寄主繁殖天敵，延長天敵壽命或增加天敵種群數(shù)量，即可預防粉虱種群數(shù)量急劇增大，又可長期將蟲害控制在較低水平。