渠 暢 趙麗娜 程 鯤* 余樹培 張敬旸

(1.東北林業(yè)大學野生動物資源學院，哈爾濱，150040；2.南京紅山森林動物園，南京，210000)

近年來，越來越多的動物園認識到在飼養(yǎng)動物的過程中應(yīng)該提供良好的福利。動物福利被認為是個體健康的主觀狀態(tài)，是由生理和心理狀態(tài)共同決定的[1]。對動物園內(nèi)野生動物的行為進行觀察研究，有助于了解分析野生動物在心理、生理和行為上的需求，對動物福利狀況進行評估，為改善動物存活條件做出指導(dǎo)，使圈養(yǎng)動物能夠更好地生存與發(fā)展。

黑帽懸猴(Cebusapella)，隸屬于靈長目(Primates)卷尾猴科(Cebidae)，也叫黑帽卷尾猴，是CITES附錄II中的保護物種，分布于北起中美洪都拉斯，南到南美中部的狹長地帶。目前，黑帽懸猴的野外行為研究主要集中在采食行為、繁殖機制、社會行為等[2-4]。作為救護繁育中心和動物園圈養(yǎng)繁殖比較成功的靈長類物種，圈養(yǎng)條件下黑帽懸猴的行為和壓力應(yīng)對研究一直受到研究者關(guān)注，如刻板行為、環(huán)境豐容以及游客行為對黑帽懸猴的影響等[5-8]。我國動物園黑帽懸猴的研究還很少，更缺少對該物種行為及節(jié)律的報道[9]。

本研究通過對南京紅山森林動物園靈長區(qū)的黑帽懸猴行為觀察，分析該物種在圈養(yǎng)環(huán)境下各種主要行為的時間分配和日活動節(jié)律，并同時記錄游客數(shù)量，以探討游客對黑帽懸猴行為的影響。研究結(jié)果將為改善黑帽懸猴圈養(yǎng)環(huán)境，滿足其生理和心理需求，提高動物福利水平，提供科學依據(jù)。同時也為黑帽懸猴的飼養(yǎng)管理、食物及環(huán)境豐容和游客的管理等工作提供有價值的參考。

1 材料與方法

1.1 研究地與研究對象

南京紅山森林動物園位于南京城北的紅山，東眺紫金山，西靠南京火車站，南臨玄武湖，北望幕府山，占地68 hm2，園內(nèi)地形起伏，曲徑通幽。紅山森林動物園建于1998年，由原玄武湖動物園與紅山公園合并而成。園內(nèi)分為小紅山鳥類區(qū)、大紅山猛獸區(qū)、放牛山食草動物和靈長動物展區(qū)、兩棲爬行動物館等主要動物展點，匯聚著世界各地具有代表性的珍稀動物280多種3 000余頭(只)。自1998年建立以來，紅山森林動物園在管理模式上采用圈養(yǎng)和放養(yǎng)相結(jié)合，集動物保護、展覽、科研、教育和休閑娛樂于一體，以及獨特的森林和動物特色，展示了獨有的特點和魅力。紅山森林動物園的靈長類展區(qū)包括了川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)、黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi)等國家I級重點保護野生動物和黑猩猩(Pantroglodyte)、山魈(Mandrillussphinx)、環(huán)尾狐猴(Lemurcatta)、松鼠猴(Saimirisciureus)、黑白疣猴(Colobusguereza)等多種世界珍稀靈長類動物。

本研究的觀察地點為靈長類展區(qū)黑帽懸猴籠舍?；\舍由內(nèi)、外兩個籠舍組成，內(nèi)室為水泥房間，約3 m2，主要用于夜間休息，內(nèi)籠設(shè)有暖氣設(shè)施，供溫度降低時調(diào)高溫度。外室為水泥地面，約6 m2，四面都是玻璃幕墻，頂部用鐵網(wǎng)固定，以便透氣通風。外籠放置一個水泥制作的桌臺，四周有樹枝纏繞；中央有一個木制的大型棲架，通常飼養(yǎng)人員會將食物分散投喂在該棲架上供黑帽懸猴取食?；\舍外的高大喬木有遮蔭作用，同時增加了展區(qū)的自然度。

研究對象為飼養(yǎng)在同一籠舍的5只黑帽懸猴，包括3只成年黑帽懸猴，其中1只雄猴(8歲)，2只雌猴(5—6歲)，3只個體間無親緣關(guān)系；2只幼猴，1歲，均為雄性，分別為2只雌猴2016年所產(chǎn)下的幼崽。飼養(yǎng)員每天8：30和15：00定時喂食，每次投喂量450—500 g，其中蘋果、梨、香蕉、橘子等瓜果類約占380—420 g，還有核桃、花生等堅果，黃瓜、芹菜、胡蘿卜等蔬菜。上午一般直接將食物放入籠舍地面，下午投擲于籠舍頂部。另外不定期加入食物豐容設(shè)施，包括不同種類的樹葉和藏食物的取食器。

1.2 行為觀察方法

首先進行預(yù)觀察，是為了對觀察對象進行個體識別，熟悉黑帽懸猴的日常行為和活動規(guī)律，總結(jié)主要的行為類型。預(yù)觀察時間為2017年4月2—11日，每天9：00—11：00和13：00—15：00兩個時間段，每隔2 min觀察記錄黑帽懸猴行為。對5只個體進行編號，制作用于記錄的表格，定義行為譜并編碼。

正式觀察期為2017年4月12—22日，每天的觀察時間為黑帽懸猴在外舍活動的時間段8：00—17：00。采取瞬時掃描取樣法，每隔5 min觀察記錄1次。觀察地點位于游人欣賞區(qū)，不會對黑帽懸猴行為產(chǎn)生影響。

根據(jù)預(yù)觀察，構(gòu)建圈養(yǎng)黑帽懸猴的行為譜，現(xiàn)描述如下。

休息(resting)：是指長時間保持一種姿勢，不發(fā)生位置的改變或用來休息的相對靜止行為。黑帽懸猴的休息行為一般表現(xiàn)為躺、趴、坐、看等姿勢。

取食(feeding)：是指借助上肢或下肢將食物放入口中咀嚼，或直接用嘴攝取食物的行為。

移動(moving)：是指任何引起位置改變的行為，如行走、攀爬、跳躍和奔跑。

理毛(grooming)：分為自理和幫理兩種。自理時，將待理部分逆毛生長的方向翻開，細細查找，不時用前肢或嘴挑揀出顆?；蛳x子并咀嚼吃下；幫理又分相互理毛(2只個體間相互理毛)和單向理毛(一只個體給另一只個體理毛)。

玩耍(playing)：是指為了娛樂而發(fā)生的行為模式，如拋東西、蕩秋千、追趕打鬧等。

乞食(begging)：是指趴在籠網(wǎng)上從網(wǎng)格里伸出手向游客乞討食物的行為。

刻板行為(stereotyped behavior)：是指沒有任何功能意義重復(fù)出現(xiàn)的異常行為，比如搖頭和來回踱步等。

爭斗行為(aggressive behavior)：黑帽懸猴表現(xiàn)出的主要爭斗行為包括威脅、攻擊和屈服等行為。分別描述如下，威脅：一方頸部前伸、齜牙瞪眼緊盯對方，同時發(fā)出鳴叫聲；攻擊：常發(fā)生于有沖突時，一方做出威脅的姿勢彈跳或猛沖過去，用手抓對方的毛發(fā)或伸手拍打?qū)Ψ降念^部和身體其他部位；屈服：某一個體受到威脅或攻擊時，面向?qū)κ趾笸藥撞交蜓杆俎D(zhuǎn)身逃跑。在觀察中上述行為均計為爭斗。

1.3 數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析方法

數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析在Excel和SPSS 17.0中完成。將每一次的觀察作為獨立變量，對黑帽懸猴的行為進行統(tǒng)計，使用卡方檢驗分布比較黑帽懸猴雌雄之間和成幼之間的觀察值中各行為出現(xiàn)頻次的差異，分析時對數(shù)據(jù)進行了巴氏校正(Bonferroni adjustment)，使用獨立樣本t檢驗分析周末和平日的游客數(shù)量差異，以及周末和平日黑帽懸猴的行為差異。文中均值表示為平均值±標準誤，顯著水平設(shè)為α=0.05。黑帽懸猴8：00—17：00每個小時的日行為活動比例，在SigmaPlot10.0中繪制日活動節(jié)律圖(由于刻板和爭斗行為頻率很低，未納入)。

2 結(jié)果

2.1 圈養(yǎng)黑帽懸猴日活動時間分配

黑帽懸猴日行為活動中，休息行為所占比例最高，為(52.06±1.03)%，其次為移動(23.22±0.58)%和取食(14.65±0.69)%、理毛(4.98±0.35)%；玩耍(1.86±0.23)%、乞食(1.52±0.19)%、刻板(1.12±0.14)%、爭斗行為(0.58±0.09)%所占的比例很小，均低于2%(圖1)。

黑帽懸猴雄雌之間的休息、玩耍、乞食和刻板行為所占時間比例差異顯著，其他行為沒有顯著差異。雄猴休息時間(57.54±2.32)%明顯多于雌猴(50.92%±5.02%；χ2=8.948，P<0.05)；雌猴玩耍時間(1.57±1.04)%顯著高于雄猴(0.53%±0.19%；χ2=4.216，P<0.05)；雌猴乞食行為占(1.77±0.24)%，而雄猴未見乞食行為，兩者差異顯著(χ2=13.661，P<0.001)；雄猴刻板行為(0.13±0.13)%出現(xiàn)的頻次顯著少于雌猴(1.38%±0.19%；χ2=8.284，P<0.05)。

成年黑帽懸猴和幼猴的玩耍行為和乞食行為存在顯著差異，其他行為差異不顯著。幼猴用于玩耍的時間(2.82±0.35)%顯著高于成年黑帽懸猴(1.22%±1.02%；χ2=13.643，P<0.05)；成年黑帽懸猴乞食行為所占時間(1.18±1.13)%明顯低于幼猴(2.03%±0.24%；χ2=4.057，P<0.05)。

圖1 圈養(yǎng)黑帽懸猴的日活動時間分配Fig.1 Time budget of black-capped capuchin

展區(qū)游客數(shù)量在周末和平日存在顯著差異，周末游客人數(shù)顯著多于平日(t=8.894，P<0.01)。與游客人數(shù)相應(yīng)的，周末黑帽懸猴乞食行為也比平日的比例高(t=2.082，P<0.01)，取食行為在周末也顯著增加(t=4.267，P<0.01)。比較不同組別黑帽懸猴這兩種行為周末與平日的差異：平日幼猴取食行為明顯少于周末(t=3.262，P<0.01)，乞食行為出現(xiàn)的頻率也更低(t=3.376，P<0.01)；雌猴在周末取食行為明顯增多(t=3.389，P<0.01)，而乞食行為與平日無顯著差異(t=1.404，P=0.186)。但雄猴取食行為在周末和平日無顯著差異(t=2.017，P=0.100)。

2.2 日活動節(jié)律

各組別黑帽懸猴的日活動節(jié)律顯示出一定的相似之處。例如各組別在出籠舍前都有1個休息高峰(8：00—9：00)；午間的休息行為各有1個高峰：雄猴為13：00—14：00，雌猴為11：00—12：00，幼猴為12：00—13：00(圖2)。

圖2 黑帽卷尾猴日活動節(jié)律(A：雄猴，B：雌猴，C：幼猴)Fig.2 Activity rhythm of black-capped capuchin(A：Males，B：Females，C：Juveniles)

移動行為在一天中的波動幅度相對較小，尤其是幼猴，每個時間段的移動時間比例都很均一，雄猴下午投食前(14：00—15：00)活動量略多。雌猴和幼猴的取食行為節(jié)律非常一致，取食集中在9：00—10：00、16：00—17：00，而雄猴則在8：00—9：00和15：00—16：00，尤其是下午出現(xiàn)取食高峰。

雌雄猴的理毛行為節(jié)律較為一致，在上午、中午、下午各有理毛行為相對較高的時間段；幼猴上午理毛行為略多。

游客數(shù)量的波動規(guī)律是上午和下午各有一個高峰，早(8：00—9：00)、晚(16：00—17：00)、中午(12：00—13：00)游客人數(shù)最少。幼猴和雌猴的乞食行為與游客數(shù)量波動具有明顯的一致性，它們在早晚兩個時間段幾乎沒有乞食行為，中午的乞食頻次很少，上午(9：00—12：00)和下午(13：00—15：00)則出現(xiàn)較多的乞食行為。

3 討論

3.1 活動時間分配

活動時間分配是動物行為學研究的一個重要方面，它反映著動物是如何在有限的時間內(nèi)把其基本生命活動有效實現(xiàn)，以達到生存繁衍的最終目的。這些活動直接與其代謝和能量收支相關(guān)[10]。

本研究中圈養(yǎng)黑帽懸猴休息行為所占比例較高，一天中的一半時間都處于不活躍狀態(tài)。原因可能是圈養(yǎng)環(huán)境下充足的食物供給減少了覓食的時間，黑帽懸猴有更多的時間用來休息；籠舍的大小無法充分滿足它們的活動需要，其活動量受到限制，導(dǎo)致行為也發(fā)生了適應(yīng)性的變化，移動行為減少。以往也有研究發(fā)現(xiàn)，人工投食群狒狒(Papiocynocephlus)的總覓食時間較野生群可以減少一半甚至更多，而用于休息的時間能夠增加一倍，證明食物的可獲得性會影響動物的活動時間分配[11]。

爭斗行為占時間比例最小，可能是因為人工投喂食物充足，由食物引發(fā)的爭斗行為因此減少。Janson研究發(fā)現(xiàn)，野生黑帽懸猴種內(nèi)的食物競爭是種間競爭的10倍以上，本研究中食物豐富，因爭搶食物而發(fā)生的爭斗行為大幅度下降[12]。此外，群體數(shù)量的多少會影響群體的行為[1]。本文研究對象的種群僅有5只個體，唯一成年雄性占絕對的主導(dǎo)地位，這可能是爭斗行為發(fā)生較少的原因之一。同時，理毛行為占時間比較小，也可能是因為社群較小，用于維護社群關(guān)系的社會性理毛行為減少[13]。本研究中，黑帽懸猴會用飼養(yǎng)員投放的辣椒來理毛，說明圈養(yǎng)條件下動物的行為習慣發(fā)生變化。

本次行為研究中乞食行為完全受游客的影響，每當觀賞區(qū)有游客手提著袋子的時候，黑帽懸猴會伸手討要食物。因此，游客數(shù)量多的時候，乞食行為增多。圈養(yǎng)環(huán)境黑帽懸猴會表現(xiàn)出搖頭和踱步等刻板行為，這可能與其長期處于一個不變的環(huán)境有關(guān)[6]。

3.2 不同性別年齡組的日活動時間分配

在以往的靈長類報道中，有許多關(guān)于年齡和性別對動物行為影響的研究，不同性別年齡組的個體在基礎(chǔ)代謝和能量消耗方面存在顯著不同導(dǎo)致其活動時間分配必然存在極大差異[14-15]。

通過對成年雄性和成年雌性的比較發(fā)現(xiàn)，雄猴的休息行為明顯多于雌猴的休息行為所占的日活動時間的比例，由于圈養(yǎng)條件缺少天敵和競爭者的壓力，成年雄性在保護猴群和領(lǐng)域上的投入減少，有更多時間用來休息，而成年雌性還要承擔育幼的責任。

雌猴玩耍行為顯著多于雄猴，觀察發(fā)現(xiàn)本實驗中雌猴與幼猴之間常出現(xiàn)親子玩耍行為，這可能是造成雌猴和雄猴玩耍行為差異顯著的原因。通過觀察還發(fā)現(xiàn)本研究中成年雄性個體會獨占食物不讓其他個體靠近，待其吃飽才允許其他取食，食物需求得到充分滿足，這可能是成年雄性沒有乞食行為的原因之一。

成年雌性的刻板行為顯著高于成年雄性，可能與其社群結(jié)構(gòu)有關(guān)。有研究發(fā)現(xiàn)雌性靈長類喜歡用理毛的方式來維持社群關(guān)系，較小的種群規(guī)?？赡軣o法使其社會需求得到充分滿足[13-16]。雖然種群中只有1只成年雄性，但是由于黑帽懸猴是一雄多雌制，種群中最強壯的雄性占據(jù)主導(dǎo)地位，所以社群規(guī)模對其社會需求的影響沒有對雌性的影響強烈[17]。

本研究中幼猴的玩耍行為所占的比例明顯高于成年猴，這很有可能與幼猴技能的學習有關(guān)系。玩耍行為有助于幼猴學習和掌握其物種所特有的全部行為技能和社會關(guān)系的建立[18]。幼年猴的玩耍行為時間比例明顯高于成年猴，這是一種適應(yīng)[19]。

幼猴的乞食行為顯著高于成年猴，一方面，幼猴仍處于學習階段，對外界事物有著強烈的好奇心；另一方面，可能是幼猴較成年猴活躍，消耗能量更多，需要更多的食物。

3.3 日活動節(jié)律

多數(shù)靈長類在中午都會出現(xiàn)一個休息高峰[16-20]，本研究中，圈養(yǎng)黑帽懸猴在中午也會有一個休息高峰，但是不同組別的黑帽懸猴中午休息高峰時間段不同，這可能與其社會分工不同有關(guān)。

本研究中黑帽懸猴的日活動節(jié)律，很大程度上受到飼養(yǎng)人員管理方式的影響。黑帽懸猴在進入外舍后都有一個休息行為高峰，而各組別黑帽懸猴在上午都有一個取食高峰，與飼養(yǎng)員投食時間吻合。

在上午和下午投食后雄猴會優(yōu)先取食，雌猴和幼猴則在雄猴進食后才能進食，取食行為體現(xiàn)了等級關(guān)系。比較各組別黑帽懸猴的日活動節(jié)律，發(fā)現(xiàn)雌猴和幼猴的行為節(jié)律更為相似，尤其是取食和乞食行為。雌猴和幼猴的取食和乞食行為節(jié)律與游客人數(shù)波動相一致，說明游客的存在會促發(fā)乞食行為，同時也增加取食時間。

3.4 豐容管理建議

豐容是近20年來各個動物園被廣泛強調(diào)和應(yīng)用的一項措施，能夠提高動物的活躍度，減少刻板行為的發(fā)生，提高其健康水平[21]。研究表明，地面豐容后，黑帽懸猴休息行為減少，覓食、社群行為增加[9]；食物和玩具豐容能減少黑帽懸猴的刻板行為，提高心理健康水平[7]。本研究中觀察到的刻板行為說明黑帽懸猴目前環(huán)境的豐富度需要進一步的提高。應(yīng)增加原有食物豐容設(shè)備的使用頻率，減少直接投食的次數(shù)，可以模擬野外取食環(huán)境，增加食物的獲取難度，使覓食行為得到充分的表達；模擬黑帽懸猴的自然棲息環(huán)境，增加飼養(yǎng)環(huán)境的豐富度，減少其消極行為；根據(jù)其習性特征設(shè)計一些玩具，投入到籠舍中，激發(fā)其探究心理，使玩耍行為充分表達的同時，促進心理健康發(fā)展；適當引入新的個體，形成完整的社會結(jié)構(gòu)，使黑帽懸猴社會行為得到正常表達，滿足其社會需求的同時也減少小種群的遺傳問題。

動物園在管理過程中還應(yīng)充分重視游客干擾的影響，游客大量的投喂會導(dǎo)致黑帽懸猴取食過量，影響其正常的消化和代謝[22]。部分游客的不正確參觀方式(如逗弄、驚嚇等)會增加黑帽懸猴應(yīng)激反應(yīng)，影響心理健康。因此應(yīng)對游客觀賞行為加以規(guī)范，減輕其對黑帽懸猴的影響。動物園可以設(shè)置投食危害的說明牌和采取游客教育措施來改變游客行為。