王冠群 劉玉堂

(東北林業(yè)大學，哈爾濱，150040)

家燕(Hirundorustica)為雀形目(Passeriformes)，燕科(Hirundinidae)，燕屬的鳥類。世界性分布，在秋季成群向南遷徙；繁殖期4—7月，多數(shù)1年繁殖2窩，第一窩通常在4—6月，第二窩多在6—7月，孵化期14—15 d，雛鳥約20 d出飛[1]。家燕食物主要為鞘翅目(Coleoptera)、雙翅目(Diptera)等農(nóng)林害蟲，為著名食蟲鳥類[2]。

小腸是動物消化吸收的主要部位，關于鳥類的消化系統(tǒng)形態(tài)學研究已有很多報道[3-6]，這些報道多認為鳥類的小腸絨毛與哺乳動物一樣具有提高吸收效率的指狀絨毛，然而也有一些研究表明雜食性鳥類小腸絨毛為板狀[7-9]。為了進一步研究不同食性鳥類小腸絨毛形態(tài)結(jié)構(gòu)及其發(fā)育變化，本文對家燕小腸絨毛形態(tài)發(fā)育進行了研究，將有利于為進一步探討鳥類小腸黏膜特有的形態(tài)結(jié)構(gòu)與功能意義以及為追溯鳥類食性演化的相關研究提供基礎資料。

1 材料和方法

實驗所選材料是在2016—2018年，在哈爾濱棚戶改造區(qū)即將拆遷的樓房中的燕巢中獲取家燕卵計21枚(在實驗室孵化)，地理坐標位于44°04′—46°40′N，125°42′—130°10′E。其中8 d 3枚，9 d 2枚，10 d 2枚，11 d 3枚，12 d 3枚，13 d 2枚，14 d 2枚，15 d 3枚。孵出后9日齡幼鳥(未長飛羽，總發(fā)育過程第24天)、孵出后約20日齡幼鳥(出飛，總發(fā)育過程第35天)及成體各1只，出生后個體經(jīng)麻醉后處死。因家燕胚胎較小，回腸部分無法觀察，故全部實驗材料只取十二指腸和空腸兩部分，回腸略去。將十二指腸和空腸沿腸管方向縱向剖開，用2.5%的戊二醛固定，通過蔡司ZEISS LSM 700實體顯微鏡及JSM-7500F掃描電子顯微鏡觀察與照相。家燕孵化期為14—15 d，1—7 d家燕胚胎發(fā)育不完全過于微小無法剖出腸道，第8天(胚胎發(fā)育總過程的53%)可以分離出腸道進行解剖觀察，故實驗數(shù)據(jù)取從8 d開始。十二指腸起始于肌胃前端，沿肌胃右側(cè)形成一長的“U”形腸袢，即降袢和升袢。肝管、膽管和胰管均開口于升袢，空腸的前端位于膽管、胰管開口處附近，空腸與回腸界限不明顯，通常以系膜與盲腸相連的一段為回腸[10]，以此為依據(jù)測量十二指腸、空腸、回腸等段長度。測量并記錄發(fā)育過程中實驗材料的體長，腸道的總長和各部分的長度，計算并統(tǒng)計腸道總長和體長之比。

2 結(jié)果

2.1 個體發(fā)育過程中腸道長度相關變化

家燕發(fā)育過程中，因胚胎較小，體長和腸道總長也較短，平均增長幅度較小，空腸增長幅度稍大，孵出后則隨年齡增長有明顯增長(圖1)。盲腸和直腸在胚胎期長度無明顯變化，出生后隨日齡增長盲腸略微增大，直腸有明顯增長。

圖1 家燕腸道總長以及各部分長度變化Fig.1 Length of the intestine of the barn swallow and the length of each part

統(tǒng)計發(fā)育過程中各段腸道長度占小腸總長的百分比，并將小腸黏膜內(nèi)表面形態(tài)變化的具體形態(tài)與之對應(圖2)，從圖中可以看出，胚胎發(fā)育期第11—15天十二指腸占比減小，此階段為十二指腸在胚胎期中的指狀絨毛階段。

計算全部實驗材料腸道總長和體長的比值，發(fā)現(xiàn)胚胎發(fā)育時期，比值增大，孵出后此比值減小，說明胚胎發(fā)育時期腸道發(fā)育速度快于體長增長速度，孵出后體長增長速度快于腸道發(fā)育速度(圖3)。

圖2 家燕各段腸道占腸道總長百分比變化及對應腸黏膜形態(tài)變化Fig.2 Changes of intestinal section length percentage and corresponding intestinal surface morphology

圖3 家燕腸道總長和體長比值的變化及腸道隨日齡增長全長的增長差值變化Fig.3 Changes in the ratio of total intestinal tract length and body length and differential value of intestinal ract lengths at different ages of barn swallow

2.2 個體發(fā)育過程中小腸各部分黏膜表面絨毛形態(tài)變化

家燕個體發(fā)育過程共經(jīng)歷4個形態(tài)變化階段，由脊狀到W板狀再到指狀最后轉(zhuǎn)變成板狀4個階段。

2.2.1 胚胎期小腸黏膜表面絨毛形態(tài)變化

根據(jù)觀察結(jié)果，家燕胚胎期空腸絨毛形態(tài)變化分為3個階段。

第一階段即8—10 d時(53%—66%)，可見小腸黏膜在8 d為沿小腸黏膜縱軸排列的彎曲不明顯的山脊狀形態(tài)(圖4a)，9 d變?yōu)橛幸欢◤澢嵌鹊纳郊範?，排列較為松散不規(guī)則。10 d變?yōu)檩^規(guī)則的曲度較大的山脊狀(圖4b)。

第二階段即11—12 d時(73%—80%)，11 d皺襞形態(tài)為連續(xù)規(guī)律的W字形排列的板狀結(jié)構(gòu)，褶皺之間的間隙變窄，排列變緊密，黏膜板互相平行(圖4c)。12 d是連續(xù)W板狀絨毛向指狀絨毛過渡的階段，部分腸道是指狀絨毛，部分腸道為W板狀(圖4d)。

第三階段即13—15 d時(86%—100%)，13 d小腸表面絨毛變成同哺乳動物類似的指狀突起絨毛，14 d和13 d絨毛形態(tài)相同(圖4e)。15 d為不連續(xù)W板狀絨毛(圖4f)。

以上為空腸的變化分段，十二指腸由山脊狀轉(zhuǎn)變?yōu)檫B續(xù)W板狀比空腸早1 d，即十二指腸是在胚胎期第10天變?yōu)檫B續(xù)W板狀(圖4g)，十二指腸由指狀絨毛變?yōu)椴贿B續(xù)W板狀比空腸晚1 d，即十二指腸是孵出后第一天變?yōu)椴贿B續(xù)W板狀(圖4h)。所以總體上十二指腸在胚胎期的指狀絨毛時期比空腸要多2 d。十二指腸與空腸胚胎期形態(tài)上的變化一致，對應時段有細微差別。

圖4 家燕胚胎期小腸黏膜內(nèi)表面Fig.4 The surface of the small intestine mucosa in barn swallow at embryonic stage 注：a.孵化8 d胚胎空腸(平緩山脊狀)×500；b.孵化10 d胚胎空腸(蜿蜒山脊狀)×1 000；c.孵化11 d胚胎空腸(連續(xù)W板狀)×200；d.孵化12 d胚胎空腸(過渡)×200；e.孵化13 d胚胎空腸(指狀)×200；f.孵化15 d胚胎空腸(不連續(xù)W板狀)×200；g.孵化10 d胚胎十二指腸(連續(xù)W板狀)×500；h.孵出后第一天十二指腸(不連續(xù)W板狀)×500 Note：a.Incubation 8 days embryo jejunum(ridge)×500.b.Incubation 10 days embryo jejunum(ridge)×1 000.c.Incubation 11 days embryo jejunum(continuous W plate)×200.d.Incubation 12 days embryo jejunum(transition)×200.e.Incubation 13 days embryo jejunum(finger)×200.f.Incubation 15 days embryo jejunum(discontinuous W plate)×200.g.Incubation 10 days embryo duodenum(continuous W plate)×500.h.The first day after birth duodenum(discontinuous W plate)×500

2.2.2 孵出后小腸黏膜表面絨毛形態(tài)變化

最后一個階段為孵出后第一天至成體均為W板狀絨毛，出生第1天空腸為絨毛較飽滿的不連續(xù)W板狀絨毛(圖5a)。隨著日齡增大，絨毛長度與直徑增加，由短板變?yōu)殚L板，空腸直到出飛前絨毛形態(tài)一直為不連續(xù)W板狀絨毛(圖5b光學實體顯微鏡下拍攝)，與十二指腸一致，出飛時則變?yōu)檫B續(xù)W板狀(圖5c)，而十二指腸直到成體絨毛形態(tài)均為不連續(xù)W板狀(圖5d)。

圖5 家燕孵出后小腸黏膜內(nèi)表面Fig.5 The surface of the small intestine mucosa in barn swallow after hatching注：a.出生第1天空腸(不連續(xù)W板狀)×200；b.未長羽幼體空腸(斷裂W板狀)×40(光鏡)；c.出飛幼鳥空腸(連續(xù)W板狀)×50；d.成體十二指腸(不連續(xù)W板狀)×100 Note：a.The first day after birth jejunum(discontinuous W plate)×200.b.Featherless young bird jejunum(discontinuous W plate)×40(light microscope).c.Bird have primaries jejunum(continuous W plate)×50.d.Adult bird duodenum(discontinuous W plate)×100

3 討論

本研究表明，家燕的腸道內(nèi)表面形態(tài)經(jīng)歷4個階段的變化，由山脊狀→連續(xù)W板狀→指狀→W板狀，這與綠頭鴨(Anasplatyrhynchos)和番鴨(Cairinamoschata)的腸道內(nèi)表面形態(tài)變化相似，但是發(fā)生改變的時間段與家燕有一定差別[8]：兩種鴨子指狀絨毛持續(xù)時間很長，從胚胎期80%—85%開始直到長出初級飛羽期間一直為指狀絨毛，而家燕的指狀絨毛階段僅為胚胎期第13、14兩天，持續(xù)時間占發(fā)育總過程的比例遠遠低于前者；兩種鴨從長出初級飛羽開始腸絨毛形態(tài)才從指狀變?yōu)椴贿B續(xù)W板狀(十二指腸和空腸均為不連續(xù)W板狀絨毛)，而家燕在孵出后第1天就變?yōu)椴贿B續(xù)W板狀絨毛，之后隨日齡增長，不連續(xù)W形板狀絨毛的短板逐漸增長，空腸從家燕出飛時變?yōu)檫B續(xù)W板狀絨毛，十二指腸依然是不連續(xù)W板狀絨毛。(雞也經(jīng)歷4段變化且形態(tài)變化與家燕、兩種鴨基本一致，但發(fā)生時間段有一定差別[9]。)這樣的發(fā)育過程被認為是一種重演的過程[11]，就重演律(生物發(fā)生律)[12]來講，家燕和兩種鴨早期發(fā)育過程形態(tài)變化一致，可能是因為兩種鳥類為同一個祖先[13]，中后期即指狀絨毛轉(zhuǎn)變?yōu)閃板狀絨毛的時期，家燕遠遠早于兩種鴨子開始形成W板狀絨毛，說明兩種鳥類親緣關系漸遠，形成了不同目(鴨為雁形目Anseriformes，家燕為雀形目)。

小腸長度與體長的比值是小腸形態(tài)學研究的重要參數(shù)[14]。對比不同類物種，爬行類如地龜(Geoemdyaspengleri)等多為3—5[15]，哺乳動物中人的腸體比為4左右，狼(Canislupus)的平均腸體比為4.9[16]，小熊貓(Ailurusfulgens)平均腸體比為6.6倍[17]。鳥類腸道長度明顯低于同等體重的哺乳動物，這是鳥類適應飛翔的一種策略[18-19]。

Karasovb等研究發(fā)現(xiàn)，植食性鳥類小腸長度大于雜食性鳥類，雜食性鳥類小腸長度大于肉食性鳥類，其中以昆蟲為食的鳥類消化道總長度最短[10]。植食性鳥類具有較長的消化道來延長食物在消化道內(nèi)滯留的時間，從而提高消化率[20-21]。肉食鳥類腸體比多為1—2[22]，家燕為純食蟲鳥類，所以孵出后的家燕在腸體比急劇下降的條件下要以更短的腸道消化吸收更多的食物，因此可以認為W板狀絨毛比指狀絨毛更能高效的消化吸收食物，當小腸無論是環(huán)形肌還是縱行肌進行收縮和舒張時，都會對夾在兩板之間的消化物起到碾壓揉搓，使得消化酶充分去消化食物，因而達到使消化吸收食物更高效快速分解而被吸收，彌補了腸道短導致的消化力降低的問題。

家燕成體空腸絨毛板為連續(xù)的W字形排列，這種結(jié)構(gòu)可能比不連續(xù)絨毛板對食物消化效率要更高。Lavin等研究發(fā)現(xiàn)小型鳥類的腸體比要比大型鳥類小[19]，成年后，綠頭鴨的腸體比是1.52，番鴨是1.29[8]，而家燕是0.74，那么家燕這樣小型鳥會有更高效的消化機制，達到更快速的消化食物目的，其空腸絨毛板形成連續(xù)W絨毛板就是一種適應機制，有利于更高效的消化吸收食物。另外鴨和雞體型要遠遠大于家燕，肌胃研磨食物的能力更強大，因此進入小腸的消化物更細小，對小腸的機械消化要求變小，因此不連續(xù)的絨毛板也足夠滿足徹底消化食物的需求。鳥類的這種不同于哺乳動物的W形板狀絨毛結(jié)構(gòu)應該是鳥類適應飛翔的一種進化適應特征。