楊 登，張 昊，鄒慧玲,4，尹曉輝，方雅瑜，陳 楠，魏祥東*

(1 湖南農業(yè)大學 資源環(huán)境學院，長沙 410128；2 廣東省環(huán)境保護工程研究設計院有限公司，廣州 510030；3 湖南農業(yè)大學 南方稻田重金屬污染防控協(xié)同創(chuàng)新中心，長沙 410128；4 湖南農業(yè)大學 圖書館，長沙 410128)

近年來，由于工礦業(yè)廢水的大肆排放及化肥農藥的不合理使用，致使中國水體重金屬污染日趨嚴重。水體中過量的重金屬通過灌溉進入土壤會造成土壤板結和肥力下降；進入植物體會使植物出現(xiàn)莖葉枯黃和生長停滯，以及光合作用下降等毒害癥狀，且能通過食物鏈進入人體，導致人體機能失常，危害人類健康[1-2]。水體重金屬污染的物理和化學修復技術成本高昂且易產生二次污染，因此綠色環(huán)保、操作簡單的植物修復技術廣泛受到人們的關注[3-4]。許多學者已經利用植物修復技術，在受污染水體中種植富集重金屬能力強的植物，通過植物的富集和吸收來凈化水體重金屬污染并已取得一定成果。研究發(fā)現(xiàn)，幾種不同水生植物對重金屬Cd的富集能力表現(xiàn)為鳶尾(Iristectorum)>馬藺(Irislactea)>旱傘草(Cyperusalternifolius)>水生美人蕉(Cannaglauca)>旱生美人蕉(Cannageneralis)>菖蒲(Acoruscalamus)[5]，超富集植物印度芥菜對Sr+的富集特性與其在植物亞細胞中的分布及在植物體內的存在形態(tài)密切相關[6]。迄今，相關研究多集中于同類植物富集能力及機理的比較，鮮有探討不同種類植物間富集能力及機理特征差異的報道。因此，本試驗以生長于同一環(huán)境下的7種不同類型水生植物為研究對象，分析水生植物體中鎘的含量及分布特征，探討不同水生植物鎘富集能力，篩選出可應用于灌溉水鎘污染凈化的水生植物；并通過差速離心法和五步提取法研究鎘在水生植物亞細胞中的分布及其體內鎘的存在形態(tài)，分析水生植物對鎘的耐性和解毒機制，為選用水生植物治理水體重金屬污染提供理論依據。

1 材料和方法

1.1 試驗區(qū)概況

試驗區(qū)位于湖南省瀏陽市七寶山鄉(xiāng)鐵山村老礦產工業(yè)基地下游約1.5 km，地理坐標為113.9°E、28.3°N，歷史上因盛產鉛、鐵、硼砂、青礬、膽礬、土磺、堿石等“七寶”而得名，由于長期采用粗放型原礦生產，采礦的礦坑廢水和冶煉廢水直接流入礦區(qū)南側坡腳的寶山河，使河水重金屬濃度超標，河水經分段攔壩后又用于農田灌溉進而導致寶山河兩側耕地和稻米重金屬污染都十分嚴重[7-8]。實驗前期測定結果顯示，試驗區(qū)土壤和水體中pH背景值分別為4.96和6.49，總鎘濃度背景值分別為7.19和13.92 mg/kg，稻米鎘濃度超標約2倍。

1.2 試驗設計

根據灌溉水渠走向，選取合適農田新建三級生物塘。生物塘均為水泥池壁，兩相鄰生物塘之間用PVC管道(管徑20 cm)相連，第1、2、3生物塘尺寸分別為45 m×15 m×1.5 m、15 m×15 m×1.5 m和30 m×15 m×1.5 m，第1個生物塘中以長苞香蒲 (Typhaangustata)、水生美人蕉、黑藻(Hydrillaverticillata)、粉綠狐尾藻(Myriophyllumaquaticum)、花葉蘆竹(Arundodonax)、香根鳶尾(Iristectorum)、水葫蘆(Eichhorniacrassipes) 7種植物交叉種植，第2和第3個生物塘分別單獨種植花葉蘆竹和空心草(Alternantheraphiloxeroides)。其中，挺水植物長苞香蒲、水生美人蕉、花葉蘆竹、香根鳶尾、蘆竹的種植間距均為1.5 m，空心草和沉水植物粉綠狐尾藻、黑藻，以及浮水植物水葫蘆為自然撒種。為保持試驗植物生長環(huán)境的鎘含量一致，本試驗只選擇第一個生物塘中的植物為研究對象。非灌溉期為水渠的枯水期，生物塘只在灌溉期運行。

1.3 樣品的采集及預處理

以第1個生物塘中種植的7種水生植物為研究對象，于早稻灌溉期尾期，采用五點采樣法分別采集足量不同種類的水生植物，包括長苞香蒲、黑藻、粉綠狐尾藻、花葉蘆竹、水生美人蕉、香根鳶尾、水葫蘆。采集的水生植物用河水沖洗干凈后放入尼龍網袋中運回實驗室進行預處理。先用自來水沖洗干凈，再用超純水沖洗3遍，并將植株分成根、莖、葉三部分(香根鳶尾只分成根和莖兩部分，黑藻保留全株實驗)。其中，花葉蘆竹、水葫蘆和黑藻3種植物保留一部分鮮樣用密封袋裝好放入冰箱中冷藏并盡快進行鎘在水生植物中的亞細胞分布及化學形態(tài)實驗，另一部分樣品與其余植物樣品留作干樣，均用牛皮紙信封袋裝好后放入烘箱中，105 ℃殺青 1 h后在60 ℃下烘至恒重，然后將樣品粉碎、過篩(100目)并保存，用于鎘在植物各器官中的分布特征試驗。

1.4 亞細胞結構分級分離

稱取植物鮮樣1.000 g(根、莖、葉)，加入20 mL預冷的提取緩沖液研磨勻漿后用10 mL提取液沖洗，提取緩沖液組成為0.25 mol·L-1蔗糖溶液、0.154 g·L-1二硫蘇糖醇、50 mmol·L-1Tris-HCl緩沖液(pH=7.5)。將2次勻漿的混合液轉入離心管中離心，首先以300 r·min-1的速度離心30 s，所得的沉淀即為細胞壁(F1)；上清液在2000 r·min-1下離心15 min，所得的沉淀為原生質體[包括細胞核和葉綠體組分(F2)]；上清液在10 000 r·min-1下離心20 min，沉淀為線粒體(F3)；上清液為含核糖體的可溶組分(F4)。所有步驟均在4 ℃條件下進行，所有上清液與沉淀均轉移到消解管進行消解[9]。

1.5 重金屬鎘化學形態(tài)提取

采用化學試劑逐級提取法提取水生植物中不同化學形態(tài)鎘。稱取1.000 g植物各部位(根、莖、葉)鮮樣，剪碎后置于50 mL離心管中，加入40 mL提取劑；25 ℃恒溫箱振蕩22 h后，離心15 min，回收提取液，再在裝有植物樣品沉淀的離心管內加入10 mL同種提取液，25 ℃振蕩1 h、離心15 min后回收第2次提取液。合并2次回收的提取液于150 mL的三角瓶中待消解。按照下列提取劑添加順序進行依次提?。?0%乙醇主要提取硝酸鹽、氯化物為主的無機鹽及氨基酸鹽等；去離子水，主要提取水溶性有機鹽等；1 mol·L-1氯化鈉，主要提取果膠酸鹽、蛋白質結合態(tài)或吸附態(tài)的重金屬等；2%醋酸，主要提取難溶于水的重金屬磷酸鹽；0.6 mol·L-1鹽酸，主要提取草酸鹽等；最后為殘渣態(tài)重金屬[6]。

1.6 植物鎘含量測定

1.6.1植物干樣鎘含量稱取0.500 0 g樣品于消解管中，加入5 mL硝酸，管口加蓋彎頸漏斗放置12 h后置于消解儀上進行消解，待充分消解后，用超純水定容至25 mL并過濾，然后用原子吸收分光光度計ICP-OES(美國PE8300)測定樣品中Cd的含量。

1.6.2植物鮮樣鎘含量將提取液、植物殘渣和各亞細胞組分放于消解管，加入5 mL HNO3- HClO4(4∶1，V∶V)溶液，加蓋漏斗放置過夜后在電熱板上進行消解，充分消解、定容、過濾。用原子吸收分光光度計ICP-OES(美國PE8300)測定樣品中Cd的含量[10]。

1.7 數(shù)據分析

采用遷移系數(shù)來分析鎘在植物器官間的遷移特征，遷移系數(shù)(transfer factor，TF)的計算公式為：

TF根-莖=C莖/C根，TF莖-葉=C葉/C莖，

其中C根、C莖和C葉分別表示植物根、莖和葉中的鎘含量(mg·kg-1)。

試驗數(shù)據采用Excel 2013作圖，用 SPSS 19.0進行統(tǒng)計分析，結果用平均值±標準誤差表示。

2 結果與分析

2.1 鎘在水生植物器官間的分布及其轉運特征

從圖1可知，各類型水生植物根中鎘含量表現(xiàn)為：粉綠狐尾藻>水葫蘆>水生美人蕉>黑藻>香根鳶尾>長苞香蒲≈花葉蘆竹，其中鎘含量最高的粉綠狐尾藻[(35.61±0.23) mg·kg-1]約為鎘含量最低的長苞香蒲和花葉蘆竹(3.00 mg·kg-1)的11.87倍；各類型水生植物莖和葉中鎘含量均表現(xiàn)為：水生美人蕉>水葫蘆>粉綠狐尾藻>花葉蘆竹≈香根鳶尾(不分葉)>長苞香蒲，水生美人蕉莖和葉中鎘含量分別達到(10.7±0.12)和(8.1±0.05) mg·kg-1，遠大于其他水生植物；各類型水生植物各器官中鎘含量相差很大，說明各水生植物各器官富集能力相差顯著。

同時，由水生植物各器官對鎘轉運能力分析結果(圖2)來看，鎘從根到莖(根-莖)的遷移系數(shù)為0.06～0.57，從莖到葉(莖-葉)的遷移系數(shù)均高于0.74。其中，鎘從水生美人蕉根到莖的遷移系數(shù)小于莖到葉的遷移系數(shù)，而鎘在長苞香蒲、花葉蘆竹、水葫蘆和粉綠狐尾藻4種植物器官間的遷移系數(shù)均與之相反，說明水生美人蕉體內鎘的遷移較活躍，能有效將鎘從根部轉移到莖和葉中，而鎘在長苞香蒲、花葉蘆竹、水葫蘆和粉綠狐尾藻體內的遷移活性較小，被主要滯留在根部。

另外，不同類型水生植物體內鎘的含量表現(xiàn)為：沉水植物>浮水水植物>挺水植物，說明浮水植物對鎘的富集能力最強，沉水植物次之，挺水植物最弱；2種浮水植物體中鎘從莖到葉的轉移系數(shù)遠大于從根到莖的轉移系數(shù)，而3種挺水植物不同器官間鎘轉移系數(shù)關系并無一致規(guī)律，說明鎘在挺水植物體內遷移活性差異明顯。

2.2 鎘在水生植物亞細胞內的分布特征

在整個實驗過程中，水生植物均生長正常，未表現(xiàn)出毒害癥狀。面對不同濃度鎘的脅迫，植物的耐性機制不同。試驗中分別選擇鎘富集量較大的浮水植物水葫蘆，以及鎘富集量處于中等水平的挺水植物花葉蘆竹和沉水植物黑藻作為植物耐鎘機制試驗(亞細胞分布和化學形態(tài)分布)的研究材料。

對于沉水植物黑藻，鎘在細胞壁中含量最大(表1)，為(3.49±0.46)mg·kg-1，約占亞細胞鎘總量的37.13% (圖3)；原生質體與可溶組分中鎘含量次之，分別為(2.24±0.34)和(2.07±0.47)mg·kg-1，占比分別為23.83%和22.02%；線粒體中鎘含量最少，僅占亞細胞鎘總量的17.02%。鎘在浮水植物水葫蘆根、莖、葉的細胞壁中含量最大，約占41.87%～50.86%，其次是可溶組分約占28.26%～31.21%，原生質體與線粒體中鎘含量最少且兩者差異不顯著，僅占8.15%～17.60%。鎘在挺水植物花葉蘆竹根和葉的細胞壁中含量最大，分別約占亞細胞鎘總量的40.74%和42.24%，原生質體、線粒體和可溶組分中鎘含量相近，分別約占13.80%～26.26%和17.24%～20.69%；花葉蘆竹莖的可溶組分和細胞壁中鎘含量較大，分別為(0.78±0.44)和(0.7±0.2)mg·kg-1且差異不顯著，其原生質體和線粒體中鎘含量較小也無顯著差異，分別為(0.43±0.31)和(0.28±0.11)mg·kg-1?？梢姡?種不同類型水生植物亞細胞中鎘含量分布存在相同規(guī)律，即鎘主要分布在植物細胞壁和可溶組分中，而原生質體和線粒體中的含量較少，說明鎘在植物細胞中的遷移活性較小。

圖2 鎘在水生植物各器官間的遷移系數(shù)Fig.2 Transfer factor of cadmium among different aquatic plant organs

植物Plant器官Organ鎘含量Cd concentration/ (mg·kg-1)細胞壁 Cell wall原生質體Protoplast線粒體Mitochondria可溶組分Soluble fraction黑藻H. verticillata整株Whole plant3.49±0.46a2.24±0.34ab1.6±1.14b2.07±0.47b水葫蘆E. crassipes根Root11.61±0.6a2.67±0.6c1.92±0.33c7.35±0.83b莖Stem2.07±0.76a0.44±0.21b0.41±0.08b1.15±0.07b葉Leaf1.57±0.88a0.66±0.28ab0.37±0.18b1.15±0.51ab花葉蘆竹A. donax根Root1.21±1.03a0.57±0.65b0.41±0.5b0.78±0.82b莖Stem0.7±0.2a0.43±0.31b0.28±0.11b0.78±0.44a葉Leaf0.49±0.17a0.2±0.07b0.23±0.06b0.24±0.05b

注：同行不同字母表示不同亞細胞組分間在0.05水平存在顯著性差異

Note: The different normal letters with the same row indicate significant difference among subcellular fractions at 0.05 level

圖3 鎘在水生植物器官亞細胞組分中的分布比例Fig.3 Distribution proportion of cadmium in subcellular fractions of aquatic plants

另外，浮水植物水葫蘆和挺水植物花葉蘆竹不同器官同一亞細胞組分的鎘含量與各器官中總鎘含量關系一致，即根> 莖> 葉；浮水植物與挺水植物同一器官同一亞細胞組分的鎘含量與各器官中總鎘含量關系一致，即浮水植物>挺水植物。

2.3 鎘在水生植物體內的化學形態(tài)分布特征

試驗仍以沉水植物黑藻、浮水植物水葫蘆和挺水植物花葉蘆竹為材料，對各類型水生植物中不同提取態(tài)鎘形態(tài)含量分布特征進行分析，結果如表2和圖4所示。黑藻中鎘主要以氯化鈉提取態(tài)存在，含量為(3.76±0.02)mg·kg-1，占提取鎘總量的44.66%，其次是醋酸提取態(tài)和鹽酸提取態(tài)，含量分別為(2.14±0.42)和(1.23±0.02)mg·kg-1，分別占提取鎘總量的25.42%和14.61%，乙醇提取態(tài)、水提取態(tài)和殘渣態(tài)鎘含量均較低，約占提取鎘總量的4.04% ～ 5.82%。水葫蘆根中氯化鈉提取態(tài)和醋酸提取態(tài)鎘含量最大，分別為(12.94±0.3)和(11.53±2.84)mg·kg-1，分別占提取鎘總量的40.62%和36.19%，其次為鹽酸提取態(tài)鎘，含量為(3.62±0.74)mg·kg-1，占提取鎘總量的11.36%，最小的為殘渣態(tài)，僅占提取鎘總量的2.23%；水葫蘆莖和葉中氯化鈉提取態(tài)鎘含量遠大于其他形態(tài)，分別占提取鎘總量的56.27%和51.01%，其次為醋酸提取態(tài)鎘，分別占提取鎘總量的18.63%和18.12%，且莖和葉中不同形態(tài)鎘含量差異顯著?；ㄈ~蘆竹根中鎘主要以氯化鈉提取態(tài)、醋酸提取態(tài)和鹽酸提取態(tài)存在，3種形態(tài)分別占提取鎘總量的29.37%、25.66%和25.66%，三者之間無顯著性差異，含量最小的為水提取態(tài)鎘，僅占提取鎘總量的3.70%；莖和葉中鎘主要以氯化鈉提取態(tài)存在，分別為(0.8±0.16)和(0.53±0.06)mg·kg-1，分別占提取鎘總量的57.23%和41.55%，其次為醋酸提取態(tài)鎘，含量最小的分別為水提取態(tài)和殘渣態(tài)鎘，僅占提取鎘總量5.42%和7.75%?？梢?，不同類型水生植物體內鎘的主要存在形態(tài)相同，均主要以氯化鈉提取態(tài)鎘存在，說明鎘在3種不同類型水生植物體內主要以果膠酸鹽、蛋白質結合態(tài)或吸附態(tài)的形式存在。

表2 鎘在水生植物體內的形態(tài)分布

注：FE、FW、FNaCl、FHAC、FHCl、FR分別表示乙醇提取態(tài)、水提取態(tài)、氯化鈉提取態(tài)、醋酸提取態(tài)、鹽酸提取態(tài)和殘渣態(tài)鎘含量;圖4同

Note: FE, FW. FNaCl, FHAC, FHCland FRstand for cadmium content of ethanol, H2O, NaCl, HAC, HCl extractable fractions and residual forms; The same as Fig.4

圖4 不同化學形態(tài)鎘在水生植物器官中的分布比例Fig.4 Distribution proportion of different forms of cadmium in aquatic plants

3 討 論

本研究證實了7種水生植物均具有一定的鎘富集能力，且在植物各器官中鎘含量差異顯著。對于試驗水生植物，鎘主要分布在根部，少量分布在莖和葉中，說明鎘進入植物體后，大部分被截留在植物根部[11]，少部分被轉運到地上部分，根是主要的鎘富集器官[11]。在用植物修復法凈化鎘污染灌溉水的應用中，植物收割法通常也能作為移除水體中鎘的一種有效途徑，根據鎘在各植物器官間的轉移系數(shù)可知，僅有美人蕉地上部鎘含量大于地下部，通過收割法移除環(huán)境中的鎘能取得最好的效果。鎘在美人蕉各器官中含量分布差異關系與他人結果不同，這可能是因為美人蕉應對不同濃度鎘脅迫時做出相應生理調節(jié)，促進了鎘從地下部向地上部的轉移，使得植物地上部的鎘含量大于地下部的鎘含量[12-13]。另外，鎘在挺水植物花葉蘆竹各器官間轉移活性僅次于水生美人蕉，通過收割法亦能取得較好的凈化效果；而鎘在長苞香蒲和香根鳶尾體內遷移能力弱且富集量小，用于凈水鎘污染灌溉水的效果相對較差。

根據以往相關研究可知[14-17]，沉水植物用于凈化水質通常都能取得較理想的效果，而本研究中同為沉水植物的黑藻的鎘富集量卻遠小于狐尾藻，可能的原因是植物對鎘的富集能力不僅與植物種類有關，還與植物株齡、生長周期等有關[18]。本研究中所有的水生植物雖于同一時間種植于同一環(huán)境中，但可能因為生長環(huán)境條件限制，導致黑藻在栽種初期大量死亡，采樣前期黑藻才逐漸扎根于底泥開始生長，由于生長期較短，加上水體氮磷水平不高以及酸性水體環(huán)境不利于黑藻的存活及繁殖，造成黑藻對鎘的富集能力不如他人研究結果理想。

水生植物之所以能耐受較高濃度的鎘，可以通過鎘在植物亞細胞中的分布及鎘在植物體內的賦存形態(tài)規(guī)律闡釋。本試驗鎘在3種類型水生植物亞細胞組分中分布關系均表現(xiàn)為細胞壁>可溶組分>細胞器[19-20](包括原生質體和線粒體)，這與他人研究結果一致。主要原因在于細胞壁中含有的蛋白質和果膠、纖維素、木質素等多糖和大量親金屬離子的配位基團能與鎘離子沉淀絡合以不活躍的狀態(tài)存在，從而降低鎘向細胞器的遷移[21-22]，發(fā)揮其作為植物與外界物質交換的第一道屏障的保護作用；當細胞壁中的結合位點達到飽和時，鎘即被轉運到液泡，液泡中的有機酸、有機堿和蛋白質等與鎘結合，使鎘阻滯在植物液泡中，形成液泡區(qū)隔化，從而降低鎘在細胞器中的分布[23]，減弱鎘對植物生理機能的影響。由此可見，細胞壁固持作用和液泡區(qū)隔化都是植物的耐鎘機制。

鎘在植物體內的賦存化學形態(tài)直接影響鎘的遷移能力及活性，其中80%乙醇提取態(tài)和水溶態(tài)鎘活性最強，氯化鈉提取態(tài)和2%醋酸提取態(tài)鎘活性居中，鹽酸提取態(tài)和殘渣態(tài)鎘活性最弱。本研究中的3種水生植物體內鎘的主要賦存化學形態(tài)為氯化鈉提取態(tài)、2%醋酸提取態(tài)和鹽酸提取態(tài)，而80%乙醇提取態(tài)、水提取態(tài)和殘渣態(tài)含量較少，這與以往大量研究結果一致[24]。其原因是鎘在植物體內主要與果膠酸鹽、蛋白質或金屬配位體結合形成復合物，沉積在細胞壁上，待飽和后轉移到液泡，又在液泡中形成新的復合物貯存在液泡中，這也進一步解釋了鎘主要富集在根中的原因是根細胞壁和液泡中積累了大量鎘，從而減弱了鎘向根細胞器和植物地上部分的轉移，減弱了鎘對植物體的毒害[25]，說明鎘在植物體內的賦存化學形態(tài)亦是植物的一種耐鎘機制。

綜上所述，7種水生植物中，狐尾藻、水葫蘆、美人蕉和蘆竹是較好的鎘污染水體的凈化植物，而黑藻、鳶尾和香蒲對鎘污染水體的凈化效果相對較差。黑藻、水葫蘆、蘆竹的各器官亞細胞組分鎘含量分布表現(xiàn)為細胞壁>可溶組分>原生質體>線粒體，體現(xiàn)了植物細胞壁固持化和液泡區(qū)室化的解毒機制。同時，黑藻、水葫蘆、蘆竹體內不同化學形態(tài)鎘分布呈現(xiàn)為：氯化鈉提取態(tài)>2%醋酸提取態(tài)>鹽酸提取態(tài)>水提取態(tài)≥殘渣態(tài)≥80%乙醇，鎘主要以果膠酸鹽、蛋白質結合態(tài)或吸附態(tài)存在于植物根的細胞壁中，鎘在體內的賦存化學形態(tài)亦是植物的一種耐鎘機制。

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