鄭 冬ZHENG Dong牛力璇NIU Lixuan田嘉禾TIAN Jiahe李 科LI Ke劉軍華LIU Junhua費 軍FEI Jun

18F-FDG PET/CT最大標準化攝取值與舌鱗狀細胞癌臨床特征的關(guān)系

鄭 冬1,2ZHENG Dong牛力璇3NIU Lixuan
田嘉禾2TIAN Jiahe
李 科1LI Ke
劉軍華1LIU Junhua
費 軍1FEI Jun

目的 探討舌鱗狀細胞癌（TSCC）的18F-FDG PET/CT最大標準化攝取值（SUVmax）與臨床特征的關(guān)系，以保證PET/CT檢查結(jié)果更好地指導(dǎo)臨床。資料與方法 回顧性分析52例經(jīng)病理證實的術(shù)前行PET/CT檢查的TSCC患者，對可能影響原發(fā)腫瘤SUVmax的因素，包括性別、年齡、吸煙史、腫瘤部位、腫瘤大小、TNM分期、T分期、N分期進行單因素分析和多元回歸分析。結(jié)果 單因素分析提示原發(fā)腫瘤SUVmax與性別、腫瘤部位、腫瘤大小、TNM分期、T分期、N分期有關(guān)（P＜0.05），與腫瘤分化程度、有無吸煙史、年齡無關(guān)（P＞0.05）；多元線性回歸分析顯示性別、腫瘤部位、腫瘤大小、T分期、N分期是原發(fā)腫瘤SUVmax的獨立影響因素（P＜0.05）。原發(fā)腫瘤SUVmax對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有預(yù)測價值，當界值為6.57時診斷效率最高，敏感度為79.2%，特異度為85.7%。結(jié)論 TSCC的18F-FDG PET/CT SUVmax在男性、舌根部腫瘤、較大腫瘤、伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移時較高，原發(fā)腫瘤SUVmax對預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有重要價值。

舌腫瘤；腫瘤，鱗狀細胞；正電子發(fā)射斷層顯像術(shù)；體層攝影術(shù)，X線計算機；氟脫氧葡萄糖F18；病理學，外科

舌癌是口腔頜面部最常見的惡性腫瘤之一，居口腔癌第1位[1]。PET/CT作為既能進行精確解剖定位，又能實現(xiàn)功能代謝顯像的先進檢查手段，近年來在腫瘤診治中發(fā)揮了重要作用[2-4]。最大標準化攝取值（SUVmax）是PET/CT檢查常規(guī)應(yīng)用的半定量指標，能反映組織代謝的活躍程度，與細胞的分裂、增殖速度有密切關(guān)系[5-6]。既往研究多采用單因素分析探討SUVmax與臨床病理特征的關(guān)系，結(jié)果提示SUVmax與部分腫瘤的臨床分期無關(guān)，與腫瘤的惡性程度有關(guān)[7]。目前其在舌癌領(lǐng)域的系統(tǒng)報道較為少見，本研究采用多因素研究方法探討經(jīng)手術(shù)病理證實的52例舌鱗狀細胞癌（tongue squamous cell carcinoma，TSCC）各臨床病理因素與原發(fā)腫瘤SUVmax之間的關(guān)系，旨在分析PET/CT結(jié)果，更好地指導(dǎo)臨床工作，最終改善患者的預(yù)后。

1 資料與方法

1.1 研究對象 收集2014年1月－2015年12月解放軍306醫(yī)院PET/CT中心因舌部潰瘍、白斑或腫塊、疼痛或運動障礙而行PET/CT檢查的患者。納入標準：①病理證實為原發(fā)TSCC；②初診；③在我中心行全身PET/CT檢查，且圖像質(zhì)量良好。排除標準：①PET/CT檢查后未行舌部腫瘤切除手術(shù)；②檢查前曾接受放、化療；③其他部位惡性腫瘤史。共納入患者52例，其中男34例，女18例；年齡30～72歲，平均（52.2±10.1）歲。有吸煙史21例，無吸煙史31例；腫瘤位于舌前部8例，舌體32例，舌后部12例；腫瘤最大徑線4～78 mm，平均（31±16）mm。根據(jù)術(shù)后病理進行組織學分級和TNM分期，TNM分期采用美國癌癥聯(lián)合委員會制訂的原發(fā)口腔癌TNM分期標準（2010版）[8]，I期11例，II期14例，III期9例，IV期18例；其中高分化鱗癌17例，中分化鱗癌16例，中-高分化鱗癌19例。SUVmax 1.6～19.2，呈正態(tài)分布，平均6.8±3.8。本研究經(jīng)我院醫(yī)學倫理委員會批準，所有患者均簽署知情同意書。

1.2 儀器與方法 采用Siemens Biograph Sensation 40HR PET/CT掃描機。顯像方法：檢查前患者空腹6～8 h，將血糖控制在6.5 mmol/L以下（必要時使用胰島素）。平靜休息15 min后靜脈注射顯像劑18F-氟脫氧葡萄糖（18F-FDG），注射活度為5.55 MBq/kg，后在暗室靜臥40～60 min。為使胃腸道充盈良好，其間分3次飲600 ml純凈水，掃描前排尿，于注藥后40～60 min進入掃描間?；颊呷⊙雠P位，手臂交叉高舉過頭，掃描范圍從顱底至大腿中部。CT掃描參數(shù)：電壓120 kV，電流40～100 mA（根據(jù)體重），掃描層厚5.0 mm，螺距0.75，重建層厚1.0 mm。PET掃描參數(shù)采用2～2.5 min/床位，依次三維采集CT及PET圖像。CT圖像用于衰減校正及解剖定位。在Siemens工作站Syngo軟件采用有序子集最大期望迭代算法圖像重建，軸位視野中心的空間分辨率6.5 mm。冠狀位、矢狀位和橫軸位分別進行CT、PET圖像顯示和PET/CT融合。

1.3 圖像分析 所有PET/CT融合圖像、PET圖像和CT圖像均行幀對幀對比分析。由1名核醫(yī)學主治醫(yī)師和1名核醫(yī)學副主任醫(yī)師分別對圖像進行評估。原發(fā)腫瘤病灶的放射性核素濃聚部位設(shè)置感興趣區(qū)（ROI），由計算機軟件計算出ROI的SUVmax。腫瘤大小以活性范圍最大徑表示。

1.4 統(tǒng)計學方法 采用SPSS 18.0軟件。分組變量（性別、吸煙史、腫瘤部位、組織學類型、TNM分期、T分期、N分期）各組間SUVmax比較采用單因素方差分析或Kruskal-Wallis秩和檢驗。連續(xù)性變量（年齡、腫瘤大?。┡cSUVmax的關(guān)系采用Pearson相關(guān)分析。將單因素分析中差異有統(tǒng)計學意義的因素納入多元線性回歸模型行多因素分析，非正態(tài)分布的自變量轉(zhuǎn)換為正態(tài)分布后納入。采用受試者工作特性（ROC）曲線，計算診斷試驗的敏感度、特異度及曲線下面積（AUC）。根據(jù)ROC曲線上各切點的敏感度和特異度，選擇約登指數(shù)最大的切點為截斷值。P＜0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

2 結(jié)果

2.1 影響原發(fā)腫瘤SUVmax的臨床病理特征的單因素分析 不同性別、腫瘤部位、TNM分期、T分期、N分期間SUVmax差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05），腫瘤不同分化程度SUVmax差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05），見表1。男性、腫瘤位于舌后部、病理分期越晚者SUVmax越高（圖1、2）。I、II期原發(fā)腫瘤SUVmax值為4.3±1.8，III、IV期原發(fā)腫瘤SUVmax值為9.0±3.7，兩者差異有統(tǒng)計學意義（t=－5.957，P＜0.01）。SUVmax與腫瘤大小呈明顯正相關(guān)（r=0.784，P＜0.01），與年齡無相關(guān)性（P＞0.05），見圖3、4。

2.2 影響原發(fā)腫瘤SUVmax的臨床病理特征的多因素分析 將前述單因素分析中差異有統(tǒng)計學意義的因素納入多元線性回歸模型，分析結(jié)果顯示性別、腫瘤部位、腫瘤大小、T分期、N分期是原發(fā)腫瘤SUVmax的獨立影響因素（P＜0.05），見表2。

2.3 原發(fā)腫瘤SUVmax對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的預(yù)測作用 N0期與N1～2期的SUVmax差異有統(tǒng)計學意義（Z=－3.873，P＜0.01），見圖5。進一步通過ROC曲線分析SUVmax預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷效能。根據(jù)ROC曲線，AUC為0.814，95% CI為0.692～0.936，與參考線的AUC為0.5比較，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.01），提示SUVmax對預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有診斷效能。約登指數(shù)最大為0.649，SUVmax為6.57，為診斷淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的最佳截斷值，敏感度為79.2%，特異度為85.7%。SUVmax越高，診斷的敏感度越低、特異度越高，當SUVmax＞10.13時特異度＞90.0%；若以SUVmax=2.5為診斷的閾值，敏感度為100.0%，特異度僅為14.3%（圖6）。

圖1 男，41歲，TSCC。腫瘤位于舌后部（十字標中心），大小約4.7 cm×5.0 cm×5.5 cm，右頸部II區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（箭），術(shù)后分期IV期，SUVmax高達12.83

圖2 女，56歲，TSCC。腫瘤位于舌左緣中部（十字標中心），大小約1.5 cm×1.9 cm× 2.5 cm，無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，術(shù)后分期I期，SUVmax較低為 3.8

表1 TSCC患者18F-FDG PET/CT的SUVmax與臨床特征的關(guān)系（±s）

表1 TSCC患者18F-FDG PET/CT的SUVmax與臨床特征的關(guān)系（±s）

注：*t值，#F值，▲χ2值

臨床特征 例數(shù) SUVmax t/F/χ2值 P值性別男34 7.6±4.0 2.226* ＜0.05女18 5.3±2.9吸煙史無31 6.1±3.2 －1.750* ＞0.05有21 7.9±4.4腫瘤部位前8 7.7±5.3中32 5.7±2.8 4.558# ＜0.05后12 9.2±4.0分化程度高17 5.5±3.2中-高 19 6.9±4.1 4.425▲ ＞0.05中16 7.9±3.9 TNM分期I 11 3.0±1.1 II 14 5.2±1.6 28.137▲ ＜0.01 III 9 8.1±3.1 IV 18 9.7±3.9 T分期T1 14 3.4±1.4 T2 24 6.3±2.5 27.178# ＜0.01 T3 4 8.0±2.5 T4 10 12.2±3.1 N分期N0 28 4.9±2.7 N1 8 8.4±3.8 10.080# ＜0.01 N2 16 9.3±3.9

圖3 TSCC患者的18F-FDG PET/CT SUVmax與腫瘤大小的相關(guān)性

圖4 TSCC患者18F-FDG PET/CT SUVmax與年齡的相關(guān)性

表2 TSCC患者18F-FDG PET/CT SUVmax影響因素的多元線性回歸分析

圖5 不同淋巴結(jié)狀態(tài)TSCC患者18F-FDG PET/CT SUVmax分布。*與?均為異常值

圖6 TSCC患者18F-FDG PET/CT SUVmax預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)的ROC曲線

3 討論

舌癌的影像學檢查既往多采用CT、MRI或超聲[9-10]，僅能觀察局部病情，且均為解剖學成像。全身PET/CT是近年來應(yīng)用于臨床的較新的分子影像學技術(shù)，將PET與CT融為一體，是解剖顯像與功能顯像的有機結(jié)合，一次檢查可以觀察全身情況，且從細胞代謝水平診斷病變，在腫瘤的診斷及分期中發(fā)揮著越來越重要的作用[11]。SUVmax是PET/CT檢查常規(guī)應(yīng)用的半定量指標，其數(shù)值反映組織代謝的活躍程度，與細胞的分裂、增殖速度密切相關(guān)，因此可以靈敏地反映間變細胞的異常代謝，有利于在腫瘤的早期發(fā)現(xiàn)病變。本研究中原發(fā)腫瘤的SUVmax均不同程度增高，提示SUVmax在PET/CT診斷中的重要價值。臨床上常以SUVmax=2.5作為判斷惡性病灶的閾值[12]，本研究有3例SUVmax分別為1.63、1.86、2.14，大體形態(tài)均為潰瘍型，病程均約為3個月，發(fā)病部位不盡相同，分別位于左緣中部、右緣近舌尖部及右緣中后部，盡管SUVmax＜2.5，但仍較鄰近正常組織升高。因此，閾值可以作為重要參考指標而不能將其絕對化。SUVmax是否與舌癌TNM分期存在相關(guān)性目前鮮有文獻報道。本研究提示，原發(fā)灶SUVmax值高低與腫瘤TNM分期相關(guān)，SUVmax值越高，分期越差，I、II期SUVmax值為4.3±1.8，III、IV期SUVmax值為9.0±3.7，III、IV期原發(fā)灶的SUVmax值明顯大于I、II期（P＜0.01）。分期的主要依據(jù)為原發(fā)腫瘤大小及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況。因此，本研究提示SUVmax與原發(fā)腫瘤大小及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)。SUVmax與原發(fā)腫瘤大小呈高度正相關(guān)（r=0.784，P＜0.01）。原發(fā)腫瘤體積越大，癌細胞數(shù)目越多，總體增生越活躍，糖代謝會更加旺盛以維持腫瘤細胞的生物學活動及為不斷增殖和分化提供足夠的能量，對FDG攝取增加，SUVmax則越高。理論上腫瘤細胞的分化程度越低，其增殖能力越強，因而在同樣時間內(nèi)分裂的次數(shù)越多，需要更多的能量，對放射性同位素的攝取越高。對于SUVmax是否與腫瘤分化程度間存在相關(guān)性，國內(nèi)外尚有爭議。既往研究發(fā)現(xiàn)，非小細胞肺癌原發(fā)腫瘤分化程度與SUVmax之間無顯著相關(guān)性（P＞0.05）[13-14]。本研究亦得到相同的結(jié)論，高分化、中-高分化、中分化舌癌的SUVmax差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05），但是呈上升趨勢，可能因為樣本量不足而未顯現(xiàn)其差異。

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是舌癌最重要的轉(zhuǎn)移途徑，是影響舌癌手術(shù)預(yù)后的一個重要因素[15]。而舌癌惡性程度高，浸潤性較強，發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性大[16]。當影像學及臨床體格檢查未發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，即臨床判斷為T1N0期時，舌癌患者仍有較高的隱匿性轉(zhuǎn)移率（20%～34%）[17-18]。因此，尋找有效方法預(yù)測淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的風險，對選擇治療方案及判斷預(yù)后有重要價值。本研究發(fā)現(xiàn)，原發(fā)腫瘤SUVmax與是否發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有相關(guān)性（P＜0.05），合并淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者（N1、N2）原發(fā)腫瘤SUVmax明顯高于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者（N0）。ROC曲線及AUC作為評價診斷方法準確度的指標，本研究中AUC為0.814，診斷準確度中等，與參考線的AUC=0.5差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.01），說明SUVmax對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有預(yù)測價值。

舌根位置較深且隱蔽，不易觀察到，舌根癌大多早期癥狀不典型，容易誤診，患者就診時往往已處于疾病晚期[19]，因此，本研究中腫瘤位于后部時SUVmax高于其他部位。女性多較男性敏感，舌部不適后較早就醫(yī)，腫瘤較早期發(fā)現(xiàn)，故女性舌癌原發(fā)腫瘤SUVmax較男性低。

總之，無創(chuàng)性PET/CT檢查評估結(jié)果與TSCC患者部分臨床病理學指標具有良好的相關(guān)性。SUVmax與病理分期、腫瘤大小呈正相關(guān)，在男性、腫瘤近舌后部時其值較大。SUVmax可以作為預(yù)測頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的參考指標，在一定程度上反映了腫瘤的生物學特性，對臨床工作有重要的指導(dǎo)意義，其可能是TSCC重要的預(yù)后因素之一，還有待于隨訪完善資料做進一步研究。本研究患者來源單一，且采用多因素研究方法，樣本量仍不夠充足，需行多中心、大樣本研究進一步驗證結(jié)果。

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（本文編輯 周立波）

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Relationship Between Maximum Standardized Uptake Value of18F-FDG PET/CT and Clinical Features of Tongue Squamous Cell Carcinoma

Purpose To investigate the relationship between maximum standardized uptake value (SUVmax) of18F-FDG PET/CT and clinical features of tongue squamous cell carcinoma (TSCC), in order to provide better PET/CT results for clinical guide. Materials and Methods Fifty-two patients with pathologically confirmed TSCC who accepting PET/CT examination before surgery were retrospectively analyzed. Single-factor analysis and multiple regression analysis were conducted on possible factors influencing primary tumor SUVmax, including gender, age, smoking history, tumor location, tumor size, TNM stage, T stage and N stage. Results Single-analysis showed that SUVmax was correlated with gender, tumor location, tumor size, TNM stage, T stage and N stage (P＜0.05), and was not correlated with tumor differentiation, smoking history and age (P＞0.05). Multivariate linear regression analysis showed that gender, tumor location, tumor size, T stage and N stage were independent influencing factors of primary tumor SUVmax (P＜0.05). Primary tumor SUVmax had predictive value for lymph node metastasis. When the cutoff value was 6.57, the diagnostic efficiency was the highest, the sensitivity was 79.2% and the specificity was 85.7%. Conclusion TSCC18F-FDG PET/CT SUVmax is higher among male patients with tongue base tumor location, larger tumor size and lymph node metastasis. Primary tumor SUVmax is of important significance in predicting lymph node metastasis.

Tongue neoplasms; Neoplasms, squamous cell; Positron-emission tomography; Tomography, X-ray computed; Fluorodeoxyglucose F18; Pathology, surgical

10.3969/j.issn.1005-5185.2017.07.001

1. 解放軍306醫(yī)院醫(yī)學影像科PET/CT中心北京 100101

2. 解放軍總醫(yī)院核醫(yī)學科 北京 100853

3. 北京大學口腔醫(yī)學院口腔頜面外科 北京100081

費 軍

Center of PET/CT, PLA 306 Hospital, Beijing 100101, China

Address Correspondence to: FEI Jun

E-mail: 13683677201@163.com

2017-01-17

修回日期：2017-03-16

R817；R739.86

中國醫(yī)學影像學雜志

2017年 第25卷 第7期：481-486

Chinese Journal of Medical Imaging 2017 Volume 25 (7): 481-486