張艷++何勇++李建雄++田志宏

摘 要：自然界中植物雄性不育是普遍存在的現(xiàn)象，擬南芥植株中雄性不育更是尤為常見?；ㄋ幾鳛樾廴锏闹匾M成部分，其發(fā)育對植物的育性至關(guān)重要，絨氈層發(fā)育的異常會影響到花粉發(fā)育，而植物激素合成異常也會降低其育性。除此之外，環(huán)境因素對植物的生育力也有一定的影響。

關(guān)鍵詞：雄性不育；花粉發(fā)育；絨氈層；植物激素

中圖分類號 Q943.2 文獻(xiàn)標(biāo)識碼 A 文章編號 1007-7731（2017）06-0034-05

Effects of Tapetal Development and Hormones on Fertility of Arabidopsis thaliana

Zhang Yan1，2 et al.

（1College of Life Science，Yangtze University，Jingzhou 434025，China；2 South China Botanical Garden，Chinese Academy of Sciences，Guangzhou 510650，China）

Abstract：Plant male sterility is a common phenomenon in nature，male sterility is especially common in Arabidopsis thaliana plants.As an important constituent part of stamen，anther plays an important role in the development of plant，abnormal development of tapetum will affect pollen development，phytohormones synthesis abnormalities will also reduce fertility.In addition，the environmental factors on plant fertility also have a certain impact.

Key words：Male sterility；Pollen development；Tapetum；Phytohormones

開花植物的雄性生殖過程發(fā)生在雄蕊中，雄蕊由2個形態(tài)不同的部分組成——花藥和花絲?；ńz是一種維管組織的管道，它具有支持功能，將雄蕊錨定在花上，并作為輸導(dǎo)水和營養(yǎng)物質(zhì)的管道。相比之下，花藥負(fù)責(zé)產(chǎn)生和釋放花粉粒，使得授粉和受精過程在花中得以發(fā)生，花藥可能產(chǎn)生具有生殖能力和沒有生殖能力的花粉[1]。雄性不育現(xiàn)象是指產(chǎn)生的花粉不具有正常的生活力，雄蕊的畸形，缺失，小孢子異常，花藥不能正常開裂，不形成花粉或是花粉沒有生活力等都會出現(xiàn)不育現(xiàn)象。從花藥原基分化到形成成熟的花粉粒，花藥絨氈層發(fā)育，花粉母細(xì)胞減數(shù)分裂等都是形成可育花粉的關(guān)鍵[2]。影響植物花藥發(fā)育的因素有很多，例如，茉莉酸甲酯（MeJA）能誘導(dǎo)水稻穎花開放[3]。玉米mscal突變體孢原細(xì)胞沒有分裂成初生造孢細(xì)胞和初生周緣細(xì)胞，出現(xiàn)雄性不育[4]。MAC1（MAIZE MULTIPLE ARCHESPORIAL CELLS 1）基因在花藥發(fā)育的早期能夠調(diào)控細(xì)胞分化，該基因突變會產(chǎn)生過多的孢原細(xì)胞，使得花藥發(fā)育出現(xiàn)異?，F(xiàn)象[5]。擬南芥ems1227突變體營養(yǎng)生長正常，但是生殖生長發(fā)育則出現(xiàn)異常，大多數(shù)的花藥中沒有花粉，只有極少數(shù)的花藥中有少量的正?；ǚ踇6]?；ㄋ幠軌蛘０l(fā)育是雄蕊正常授粉的關(guān)鍵因素，因而研究花藥正常發(fā)育過程和調(diào)控該過程的信號傳導(dǎo)途徑，對提高植物的育性有重大作用。

1 擬南芥的花藥發(fā)育過程

目前已經(jīng)有很多關(guān)于花藥和花粉發(fā)育過程的研究[7-11]。通過制作野生型擬南芥花藥切片來詳述發(fā)生在細(xì)胞水平的從雄蕊原基發(fā)生到花藥開裂和衰老的變化過程。Sanders等（1999）將擬南芥花藥發(fā)育分為14個時期[12]（圖1）。第1期到第8期代表了花藥發(fā)育的第一階段，而第9期到第14期則代表了花藥發(fā)育的第二階段。在第1期到第4期，發(fā)育中的花藥原基發(fā)生細(xì)胞分裂以建立具有成熟花藥特征的雙側(cè)結(jié)構(gòu)小室、花藥壁、連接細(xì)胞和維管組織。4個角隔花藥原基內(nèi)的孢原細(xì)胞平周分裂形成不同的初級壁細(xì)胞和造孢細(xì)胞，最終會分化成內(nèi)壁細(xì)胞、中間層、絨氈層和小孢子母細(xì)胞。在第5期到第7期，小孢子母細(xì)胞經(jīng)過減數(shù)分裂形成四分體單倍體小孢子。在第8期小孢子被從四分體中釋放并在第9期到第12期分化成三細(xì)胞花粉粒。與花粉發(fā)育相協(xié)調(diào)的是花藥的增大、幾個細(xì)胞層的退化和花藥開裂時花粉粒釋放前花藥細(xì)胞特化的可視變化。包括內(nèi)層細(xì)胞膨大，藥室內(nèi)壁增厚和連接層細(xì)胞中纖維帶沉積，絨氈層和中間層消失。最后，在第11期到第12期隔膜退化形成2藥室，緊接著的13期，裂口區(qū)細(xì)胞破裂，花藥衰老花粉從小室中被釋放出來脫落到植物的柱頭上。除了要產(chǎn)生具有生活力的花粉外，花藥也必須在適當(dāng)?shù)臅r間開裂以在雌性器官雌蕊接受花粉時釋放出成熟花粉粒，并且花絲必須達(dá)到適合的高度以將釋放的花粉粒傳送到雌蕊柱頭上。

圖1 擬南芥花藥發(fā)育的14個時期 引自Sanders等（1999）

注：Ar，孢原細(xì)胞；C，連接細(xì)胞；E，表皮；En，藥室內(nèi)壁；L1，L2，L3，雄蕊原基中的三個細(xì)胞層；MC，減數(shù)分裂細(xì)胞；ML，胞間層；MMC，小孢子母細(xì)胞；MSp，小孢子；1°P，初生周緣細(xì)胞層；2°P，次生周緣細(xì)胞層；1°Sp，初生小孢子細(xì)胞；Sp，小孢子細(xì)胞；St R，裂口區(qū)；T，絨氈層；Tds，四分體；V，藥隔維管束；Fb，纖維帶；PG，花粉粒；Sm，隔膜；St，裂口.

總的來說，花藥發(fā)育一般可分為2個階段，在階段1期間，花藥形態(tài)形成，細(xì)胞和組織分化發(fā)生，小孢子母細(xì)胞進(jìn)行減數(shù)分裂。在階段1結(jié)束時，花藥包含大部分其特化的細(xì)胞和組織，四分體小孢子存在于花粉囊中。在階段2期間，花粉粒分化，花藥增大，并且在花中由花絲向上推動延伸，組織退化、花藥開裂和花粉粒釋放。然而，調(diào)控花藥細(xì)胞分化，建立花藥組織模式和導(dǎo)致花藥從組織特異性（階段1）轉(zhuǎn)換到細(xì)胞退化和花藥開裂（階段2）的細(xì)胞學(xué)過程目前還不清楚[13]。

2 絨氈層發(fā)育對花藥的影響

絨氈層（tapetum）在種子植物中存在于幼花藥的內(nèi)側(cè)，為富于原生質(zhì)的組織，在減數(shù)分裂后退化、解體。形成絨氈層的絨氈細(xì)胞（tapetum cell）來源于側(cè)壁細(xì)胞，在其內(nèi)側(cè)有孢原細(xì)胞群，當(dāng)減數(shù)分裂開始時絨氈細(xì)胞也開始分裂，所以很容易被誤認(rèn)為與孢原細(xì)胞相同。雖然絨氈細(xì)胞的分裂是有絲分裂，但也有很多異常分裂。在花粉囊中絨氈層是直接與花粉母細(xì)胞相鄰的一層細(xì)胞，主要為花粉發(fā)育提供營養(yǎng)，也分泌形成花粉壁所需的物質(zhì)及各種酶[14-16]。在小孢子母細(xì)胞開始減數(shù)分裂后，絨氈層細(xì)胞就開始進(jìn)行有絲分裂，形成雙核或多核極性分泌細(xì)胞[17]。小孢子母細(xì)胞減數(shù)分裂完成后包裹四分體的胼胝質(zhì)層被絨氈層合成分泌的胼胝質(zhì)酶復(fù)合體降解，釋放出小孢子[18-19]。然而，胼胝質(zhì)層能使花藥中的四分體與孢子體細(xì)胞層分隔開，也使得四分體之間分開，避免細(xì)胞間因為接觸而融合在一起，防止小孢子發(fā)育提前[20-21]。

在目前已報道的研究中，很多的擬南芥突變體植株出現(xiàn)結(jié)實異常的情況。擬南芥甘油-3-磷酸乙酰轉(zhuǎn)移酶6（GPAT6）基因敲除突變體的育性相較于野生型有嚴(yán)重下降，同時突變體的花藥絨氈層內(nèi)的內(nèi)質(zhì)網(wǎng)含量有明顯地減少并且絨氈層的發(fā)育異常。絨氈層的異常也進(jìn)一步造成了花藥衰亡和花粉壁發(fā)育的缺陷。除此之外，GPAT6也同樣影響花粉內(nèi)物質(zhì)的積累并可能影響到花粉的萌發(fā)以及花粉管的伸長[22]。ems1227突變體植株的絨氈層細(xì)胞出現(xiàn)肥大且空泡化，絨氈層平周分裂出現(xiàn)2層細(xì)胞，降解延遲的異常現(xiàn)象，而且絨氈層和中間層不分離。胼胝質(zhì)層不能正常降解，小孢子不能從四分體中正常釋放出來[6]。

MYB家族是一種參與基因轉(zhuǎn)錄水平調(diào)控的重要轉(zhuǎn)錄因子，在許多植物生長發(fā)育、逆境反應(yīng)、信號轉(zhuǎn)導(dǎo)、抗病性等一系列基因表達(dá)中起到重要的調(diào)控作用。在myb33和myb65雙突變體花藥中，絨氈層在花粉母細(xì)胞階段過度增大，導(dǎo)致在減數(shù)分裂前花粉發(fā)育敗育，而且單個基因的突變體并不表現(xiàn)出表型，表明MYB33和MYB65具有功能冗余，相比較于野生型，myb33和myb65雙突變體的雄蕊通常比較短，未能完全延伸到雌蕊柱頭，除此之外，myb33和myb65雙突變體的花藥比野生型的更小，不能產(chǎn)生花粉，表明這種突變體是雄性不育的。myb33和myb65雙突變體和野生型之間的正反交證明myb33和myb65雙突變體植株的雌蕊部分是完全可育的，這進(jìn)一步確認(rèn)了myb33和myb65雙突變體的雄性不育表型，myb33和myb65雙突變體中花粉發(fā)育減數(shù)分裂前異常是因絨氈層過度增長所造成的[23]。AtMYB103突變后會使得絨氈層過早的解體和小孢子畸形、退化等異常現(xiàn)象，從而導(dǎo)致雄性不育[24-25]。TDF1（TAPETAL DEVELOPMENT AND FUNCTION 1）編碼的R2R3 MYB轉(zhuǎn)錄因子參與絨氈層細(xì)胞和花粉母細(xì)胞中的轉(zhuǎn)錄調(diào)控。在tdf1突變體中，由于絨氈層發(fā)育畸形，胼胝質(zhì)未降解釋放小孢子，引起雄配子敗育[26]。該基因還與其上游的AtMYB103、MYC型轉(zhuǎn)錄因子AMS[27]、下游的DYT1協(xié)同參與調(diào)控絨氈層的發(fā)育。絨氈層是介導(dǎo)配子體和孢子體之間一種很重要的組織。

UDT1（UNDEVELOPED TAPETUM 1）突變體的絨氈層細(xì)胞在減數(shù)分裂時期高度液泡化，花粉母細(xì)胞不分裂成小孢子造成雄性不育[28]。TDR1（TAPETUM DEGENERATION RETARDATION 1）與絨氈層的降解有關(guān)，該基因發(fā)生突變會造成絨氈層和中間層解體延遲，出現(xiàn)小孢子敗育，引起雄性不育[29]。

bHLH（堿性/螺旋-環(huán)-螺旋）轉(zhuǎn)錄因子家族在生物體內(nèi)起著重要的調(diào)控作用，調(diào)控植物各個組織的生長發(fā)育過程。bHLH142參與調(diào)控花藥絨氈層程序性細(xì)胞死亡，其突變體出現(xiàn)絨氈層解體延遲現(xiàn)象，花粉母細(xì)胞不進(jìn)行減數(shù)分裂，表現(xiàn)出完全的雄性不育[30]。EXS編碼一種富含亮氨酸重復(fù)序列的受體激酶，參與調(diào)控花藥原基L2層細(xì)胞平周分裂的數(shù)量和位置，并在花序分生組織，花序頂端，花藥和發(fā)育中的種子里表達(dá)[31]。在花藥中，增加的L2層細(xì)胞形成孢原細(xì)胞并分裂形成更多的孢子細(xì)胞。Exs（extra sporogenous cell）雄性不育突變體孢原細(xì)胞產(chǎn)生異常的造孢細(xì)胞，次生周緣細(xì)胞受到造孢細(xì)胞團(tuán)和藥室內(nèi)壁的擠壓或是解體無法形成絨氈層細(xì)胞，使得其形成缺少絨氈層和胞間層的性母細(xì)胞。

胞外多肽激素基因CHAL/CLL1/CLL2對擬南芥雄蕊發(fā)育有著非常重要的作用[32]。chal/cll1/cll2三突變體有明顯的植株育性異常的表型，表現(xiàn)出雄蕊異常表型：相較于野生型，其花絲短小，花藥絨氈層發(fā)育出現(xiàn)異常和部分花粉出現(xiàn)敗育，而且花粉的萌發(fā)率也顯著降低。CHAL和CLL2在花發(fā)育的整個過程中（包括花藥發(fā)育和花絲伸長）都發(fā)揮作用；而CLL1可能只在花早期發(fā)育中發(fā)揮作用。這3個基因CHAL/CLL1/CLL2在花藥絨氈層和花粉母細(xì)胞中特異表達(dá)。chal/cll1/cll2植株第5期花藥出現(xiàn)絨氈層細(xì)胞數(shù)目多，排列松散，形狀不規(guī)則，局部形成2層，而且這種異常一直到絨氈層降解完全。野生型花藥發(fā)育的第12期時絨氈層細(xì)胞已全部完全降解了，而同一時期的chal/cll1/cll2卻存在完整的絨氈層。這些都說明CHAL/CLL1/CLL2不僅在調(diào)控絨氈層數(shù)目及排列規(guī)則上有重要功能，而且在絨氈層的降解過程中也發(fā)揮作用。除此之外，CHAL/CLL1/CLL2在花粉萌發(fā)過程中也發(fā)揮重要功能，且功能冗余。在花藥發(fā)育過程中，花藥不同細(xì)胞層之間的信號交流和相互協(xié)調(diào)對于花藥結(jié)構(gòu)的正確形成和功能至關(guān)重要。而細(xì)胞-細(xì)胞間的信號交流需要借助胞外多肽和受體激酶所介導(dǎo)的信號傳導(dǎo)途徑。CHAL/CLL1/CLL2可能在雄蕊發(fā)育的過程中作為配基-受體復(fù)合物來發(fā)揮重要功能的。Hord等（2008）報道了ER/ERL1/ERL2基因在花藥發(fā)育過程中，通過影響花藥藥室的數(shù)目和組成藥室的五層細(xì)胞的發(fā)育來影響植株的育性[33]，ER/ERL1/ERL2在正常的花藥形成和花藥細(xì)胞分裂和分化中發(fā)揮重要作用。

3 植物激素對育性的影響

植物激素普遍存在于植物組織中，參與調(diào)控植物生長發(fā)育。例如，生長素可以促進(jìn)植物維管束發(fā)育，花藥中IAA含量不足會引起花藥代謝和小孢子生長發(fā)育異常，導(dǎo)致花粉敗育，表現(xiàn)出雄性不育表型[34]。水稻[35]、小麥[36]的可育系花藥中IAA的含量遠(yuǎn)高于不育系。赤霉素合成途徑中的關(guān)鍵酶內(nèi)根貝殼杉烯合成酶A發(fā)生基因突變后，赤霉素不能正常合成，也會表現(xiàn)出雄性不育[37]。在小麥花粉敗育的轉(zhuǎn)折時期，不育系花藥中的赤霉素含量降低與后面出現(xiàn)的花粉敗育有關(guān)[36]。在玉米雄性不育系小孢子敗育前花藥組織乙烯釋放量顯著高于可育系的，而施加乙烯生物合成抑制劑對T型雄性不育系育性恢復(fù)幾乎無效應(yīng)，但可以使部分小孢子繼續(xù)發(fā)育1～3個階段。S型雄性不育系可以產(chǎn)生少量可育花粉，說明施加乙烯生物合成抑制劑可以抑制不育系花藥組織過量合成乙烯，使不育性發(fā)生逆轉(zhuǎn)[38]。

由13-LOX途徑產(chǎn)生的茉莉酸類物質(zhì)和脂肪酸衍生物質(zhì)參與調(diào)控生育和花發(fā)育過程。在擬南芥中，與野生型相比較，LOX3和LOX4缺乏導(dǎo)致發(fā)育功能障礙，lox3和lox4雙突變體比野生型植株更高，而且會生長出更多的花序芽和花。進(jìn)一步的分析顯示，在lox3和lox4雙突變體中花序發(fā)育停滯的發(fā)生與異常的心皮化的花產(chǎn)生有關(guān)，與野生型的花相比較，lox3和lox4雙突變體的花出現(xiàn)花絲變短，柱頭乳頭狀突起更長，花藥不開裂等異?，F(xiàn)象。而施加外源的茉莉酸（JA）可以恢復(fù)突變體的育性，因此，在lox3和lox4雙突變體花中JA的合成受阻，導(dǎo)致了其雄性不育[39]。茉莉酸合成異常或是茉莉酸信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑發(fā)生異常的擬南芥都會出現(xiàn)雄性不育現(xiàn)象。myb26突變體也表現(xiàn)出花藥不開裂導(dǎo)致其雄性不育，然而施加外源的茉莉酸或是茉莉酸類物質(zhì)并不能恢復(fù)其育性，說明myb26突變體不育的原因并不是由于茉莉酸合成途徑受阻[40]。aos突變體由于花藥和花粉發(fā)育受阻表現(xiàn)出嚴(yán)重的雄性不育現(xiàn)象，而施加外源的茉莉酸甲酯能夠完全恢復(fù)雄性不育表型，表明AOS基因?qū)岳蛩狨サ纳锖铣墒顷P(guān)鍵的[41]。

茉莉酸已經(jīng)被證實可以誘導(dǎo)與防御相關(guān)的基因，這些基因有可能在花粉發(fā)育或雄性育性的其它方面發(fā)揮作用，如茉莉酸被發(fā)現(xiàn)可以調(diào)節(jié)由另一種植物信號分子水楊酸誘導(dǎo)的程序性細(xì)胞死亡[42]，茉莉酸促進(jìn)由伏馬菌毒素B1（mycotoxin fumonisin B1）誘導(dǎo)的細(xì)胞死亡[43]。因為花藥開裂需要在2個花藥組織，隔膜和裂口處的程序性細(xì)胞死亡[23，44]，茉莉酸可能還調(diào)節(jié)花藥中的程序性細(xì)胞死亡。Sanders等觀察到在dde1突變體中隔膜和裂口處細(xì)胞正常分化，程序性細(xì)胞死亡過程看起來也似乎正常，但是卻延遲了。當(dāng)花已經(jīng)開始衰老而且雌蕊的柱頭對花粉粒不具親和力的時候花藥才開裂。所以，除了需要正常發(fā)育的花粉外，花絲伸長到適合的位置花藥開裂將花粉釋放到有親和力的雌蕊柱頭對植物的育性也至關(guān)重要[45]。opr3突變體植株就表現(xiàn)出花藥開裂延遲現(xiàn)象，然而在開裂的花藥內(nèi)檢測不到OPR3基因的表達(dá)[9]，這表明在花藥開裂前茉莉酸已經(jīng)發(fā)揮作用，所以茉莉酸對花藥中的細(xì)胞死亡不是必需的，但似乎可以調(diào)節(jié)細(xì)胞死亡的時間[44]，而表達(dá)OPR3基因可以恢復(fù)opr3突變體的育性。

4 環(huán)境因素對育性的影響

事實上雙突變體可以零星地結(jié)實，而且其結(jié)實的程度有很大的變化范圍，這一事實表明環(huán)境因素也可能影響植物的生育能力。光照強度，光照時間和溫度都可以影響植物的生育力[28]。番茄sl2溫度敏感型的雄性不育突變體在低溫下雄蕊和花粉能正常發(fā)育，而高溫下sl2雄蕊中的IAA和ABA含量遠(yuǎn)高于正常植株水平，高溫會完全抑制小孢子的發(fā)生[46-47]。光敏核不育水稻農(nóng)墾58S在適宜溫度下長日照不育、短日照誘導(dǎo)可育[48]。myb33和myb65雙突變體及myb26突變體植株的不育現(xiàn)象，在更強的光照或是更低的溫度條件下其育性會有所恢復(fù)[23，40]。這表明除了遺傳的原因，環(huán)境因素（光照強度、溫度等）對擬南芥的育性也有很大的影響。

5 結(jié)語

在擬南芥中已經(jīng)鑒定出很多與花藥發(fā)育相關(guān)的基因，它們對花藥的形成和花粉育性具有重要的作用。有些功能互為冗余的基因，其單個基因發(fā)生突變可能對植株的生育力并沒有太大影響，但它們的雙突變一般都會影響到其它基因的表達(dá)，最終影響到花藥的發(fā)育和花粉育性。而激素也對植物的生長發(fā)育有調(diào)控作用，影響植物的育性，除了要在分子水平深入研究影響育性相關(guān)的基因及其調(diào)控機理，也要給植株提供適宜的生長環(huán)境，合適的光照、溫度更利于植物傳種和提高產(chǎn)量。

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（責(zé)編：張長青）