聶丹，郭亮

定量動(dòng)態(tài)增強(qiáng)磁共振成像技術(shù)在直腸癌的研究進(jìn)展

聶丹，郭亮*

作者單位：蘇州大學(xué)附屬第一醫(yī)院放射科，蘇州215006

直腸癌的血管生成是腫瘤發(fā)生、發(fā)展、轉(zhuǎn)移的重要因素之一。定量動(dòng)態(tài)增強(qiáng)MRI (dynamic contrast-enhanced MRI，DCE-MRI)技術(shù)可通過(guò)小分子釓對(duì)比劑無(wú)創(chuàng)地對(duì)組織血管特征進(jìn)行評(píng)價(jià)。利用快速T1WI對(duì)感興趣部位進(jìn)行連續(xù)動(dòng)態(tài)掃描，并獲得感興趣區(qū)像素點(diǎn)的時(shí)間-信號(hào)強(qiáng)度曲線(xiàn)，運(yùn)用藥代動(dòng)力學(xué)模型對(duì)時(shí)間-信號(hào)強(qiáng)度曲線(xiàn)進(jìn)行分析，計(jì)算出感興趣區(qū)組織或病變部位的微循環(huán)滲透性或組織灌注的血流動(dòng)力學(xué)參數(shù)，如對(duì)比劑容積轉(zhuǎn)運(yùn)常數(shù)(volume transfer constant，Ktrans)、血管外細(xì)胞外間隙體積分?jǐn)?shù)(extracellular volume fraction，Ve)、速率常數(shù)(exchange rate constant，Kep)值等。作者對(duì)定量DCE-MRI的基本原理及其在國(guó)內(nèi)外直腸癌診斷、腫瘤分級(jí)分期及療效評(píng)價(jià)等方面的研究進(jìn)展予以綜述。

直腸腫瘤；磁共振成像

直腸癌是胃腸道常見(jiàn)的惡性腫瘤，在全身惡性腫瘤排名中位居第三位，并有年輕化的趨勢(shì)[1-2]。直腸癌的治療方案取決于準(zhǔn)確的術(shù)前評(píng)估。隨著磁共振成像技術(shù)的發(fā)展，MRI已成為直腸癌早期診斷和分期的最有效的影像方法[3-4]。由于常規(guī)MRI平掃缺少腫瘤病理分級(jí)和血管生成方面的相關(guān)信息，而這兩者對(duì)于治療方案的制訂及評(píng)估預(yù)后至關(guān)重要，DCE-MRI定量分析提供的血流動(dòng)力學(xué)信息通過(guò)直接反映病變組織在血管生成方面的特征，從而從組織學(xué)角度幫助判斷病變的性質(zhì)。

1 定量DCE-MRl的原理和技術(shù)

1.1 定量DCE-MRI分析的病理生理基礎(chǔ)

腫瘤血管通過(guò)腫瘤細(xì)胞釋放血管生成因子來(lái)誘導(dǎo)生成，并給腫瘤細(xì)胞提供所需營(yíng)養(yǎng)。腫瘤血管網(wǎng)的血管通常混雜，管壁不完整，毛細(xì)血管非常粗糙，管腔大小異常不規(guī)則，且走行極度扭曲蜿蜒。這些因素導(dǎo)致腫瘤血管通透性顯著增加[5]。腫瘤微血管通透性高的結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)是血管內(nèi)皮上存在的血管囊泡小體(vesiculo-vacuolar organelles，VVO)。VVO可跨血管內(nèi)皮，因此可作為連接血管腔和血管外間隙的潛在通路。VVO的數(shù)量和滲漏速率受到局部調(diào)節(jié)因子特別是多功能細(xì)胞因子——血管內(nèi)皮生長(zhǎng)因子的調(diào)節(jié)[6]。VVO也可能是含釓MR對(duì)比劑滲漏的最重要機(jī)制[7]。DCE-MRI成像上觀(guān)察到的強(qiáng)化模式是這一滲漏過(guò)程的宏觀(guān)反映，MR對(duì)比劑滲漏到腫瘤血管外細(xì)胞外間隙并積聚，對(duì)比劑縮短腫瘤組織T1時(shí)間，從而在T1WI上表現(xiàn)為高信號(hào)。

1.2 定量DCE-MRI分析的關(guān)鍵技術(shù)

1.2.1 T1值映射

通過(guò)每個(gè)像素的T1值改變來(lái)計(jì)算各個(gè)點(diǎn)的對(duì)比劑濃度變化，即T1 mapping技術(shù)，目前多使用多反轉(zhuǎn)角的技術(shù)來(lái)優(yōu)化求解每個(gè)像素的T1值[8]。

1.2.2 定量分析模型

定量分析可以量化組織內(nèi)亞結(jié)構(gòu)——血管與細(xì)胞間隙之間的對(duì)比劑交換，從而評(píng)價(jià)組織灌注和組織內(nèi)血管內(nèi)皮細(xì)胞的完整性，即藥物代謝動(dòng)力學(xué)分析[9]。目前廣泛的分區(qū)模型為T(mén)ofts提出的Tofts雙室模型，此模型認(rèn)為，血管內(nèi)細(xì)胞外體積分?jǐn)?shù)(即血漿)為中央室，而血管外細(xì)胞外體積分?jǐn)?shù)為周邊室，他們標(biāo)準(zhǔn)化了DCE-MRI 的定量參數(shù)，提出3個(gè)主要參數(shù)：對(duì)比劑容積轉(zhuǎn)運(yùn)常數(shù)(Ktrans)、血管外細(xì)胞外間隙體積分?jǐn)?shù)(Ve)和速率常數(shù) (Kep)。Ktrans代表單位時(shí)間內(nèi)每單位體積組織中從血液進(jìn)入血管外細(xì)胞外間隙的對(duì)比劑量，它的值取決于單位體積的流量、滲透性及毛細(xì)血管的表面積。Ve則提示感興趣區(qū)組織壞死及組織細(xì)胞化程度，值越大，血管外細(xì)胞外間隙容積越大，提示細(xì)胞化程度越低或壞死程度越大。Kep則是上述兩個(gè)參數(shù)的比值，Kep=Ktrans/Ve，Kep代表單位時(shí)間內(nèi)由血管外細(xì)胞外間隙進(jìn)入血管的對(duì)比劑量，Kep的大小很大程度受毛細(xì)血管滲透性的影響[10-11]。根據(jù)增強(qiáng)前感興趣區(qū)組織像素的T1值獲得相應(yīng)的時(shí)間-信號(hào)強(qiáng)度曲線(xiàn)，測(cè)量出需要的動(dòng)脈輸入函數(shù)(arterial input function，AIF)，而獲得感興趣區(qū)組織的Ktrans和Ve值[12]。

1.2.3 定量DCE-MRI成像參數(shù)的解讀

定量DCE-MRI成像參數(shù)的Ktrans解讀需考慮到兩種極端情況：(1)當(dāng)對(duì)比劑量少血管滲透性好時(shí)，血流因素占主導(dǎo)，這時(shí)測(cè)得的Ktrans值等于對(duì)比劑所代表的血流，Ktrans值一般≥1；(2)注入對(duì)比劑充足，對(duì)比劑不能完全從具有滲透性的血管中滲漏出來(lái)，這種情況是滲透性占主導(dǎo)，所測(cè)得的Ktrans近似等于滲透性，Ktrans值一般＜1。因此，在某些部位血管Ktrans高并不意味著血管本身的滲透性好，它僅代表著血流；在壞死的區(qū)域，由于沒(méi)有對(duì)比劑進(jìn)入，所測(cè)得的Ktrans近乎為0，這亦不代表腫瘤的滲透性很差。一般情況下，如果想要計(jì)算腫瘤的滲透性，勾畫(huà)的感興趣區(qū)(region of interest，ROI)就需要標(biāo)記Ktrans值＜1的區(qū)域，且要避開(kāi)壞死、液化區(qū)[7]。

2 定量DCE-MRl在直腸癌中的應(yīng)用

近年來(lái)，有學(xué)者開(kāi)始嘗試?yán)肈CE-MRI定量分析進(jìn)行直腸癌病理生理信息探索，但尚未取得一致結(jié)論。

2.1 直腸癌診斷

近來(lái)有學(xué)者報(bào)道定量DCE-MRI成像可鑒別正常腸管壁及病變腸管，有助于直腸癌灶的檢出和定位。肖曉娟等[5]和Yao等[13]研究表明直腸癌的各項(xiàng)DCE-MRI定量分析參數(shù)值明顯高于正常腸壁，且有統(tǒng)計(jì)學(xué)顯著意義。根據(jù)DCE-MRI定量分析所得的各參數(shù)值是否可以鑒別直腸癌、正常直腸壁、直腸壁炎癥及直腸其他腫瘤，目前尚無(wú)公論，尚需要進(jìn)一步研究。

2.2 直腸癌的血管生成評(píng)估

Jeswani等[14]臨床病理研究均表明，實(shí)體瘤在無(wú)自身血供的狀態(tài)下僅可自行生長(zhǎng)到1～2 mm3，繼續(xù)生長(zhǎng)則需要新生血管。由于血管生成在腫瘤的形成與進(jìn)展中起著重要作用，近年來(lái)微血管的定量測(cè)定越來(lái)越多地應(yīng)用于腫瘤臨床病理研究中。傳統(tǒng)的腫瘤血管評(píng)價(jià)方法包括微血管密度計(jì)數(shù)、免疫染色、反轉(zhuǎn)錄聚合酶鏈反應(yīng)等，這些方法均屬于有創(chuàng)性檢查，且耗時(shí)、不可重復(fù)、不能實(shí)現(xiàn)整體測(cè)量。因此，實(shí)現(xiàn)在活體上對(duì)血管生成進(jìn)行無(wú)創(chuàng)性全面評(píng)估，臨床意義重大[5，15]。研究者們通過(guò)對(duì)動(dòng)態(tài)增強(qiáng)藥物動(dòng)力學(xué)模型分析，發(fā)現(xiàn)一些藥物動(dòng)力學(xué)參數(shù)不僅與腫瘤微血管密度(microvessel density，MVD)在統(tǒng)計(jì)學(xué)上有明顯的一致性，而且也可在一定程度上反映毛細(xì)血管通透性的變化[16]。George等[17]利用DCE-MRI監(jiān)測(cè)了31例直腸癌患者對(duì)放、化療的反應(yīng)。其結(jié)果顯示，治療前患者血清VEGF表達(dá)與Ktrans具有統(tǒng)計(jì)學(xué)相關(guān)。但也有不少學(xué)者研究數(shù)據(jù)顯示DCE-MRI各灌注參數(shù)與MVD和VEGF表達(dá)之間沒(méi)有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，并提出MVD不能評(píng)估毛細(xì)管壁的功能狀態(tài)，高M(jìn)VD不一定表示高組織灌注，因?yàn)閷?duì)比劑的通過(guò)不僅取決于MVD，還取決于血管的滲透性及血管外細(xì)胞外間隙的大小[15，18-19]。

2.3 直腸癌分型、分級(jí)、分期及療效評(píng)估

2.3.1 直腸癌分型

按照顯微鏡下形態(tài)學(xué)特征，直腸癌分為腺癌、黏液癌、未分化癌等。其中較常見(jiàn)的為腺癌及黏液腺癌，研究發(fā)現(xiàn)黏液腺癌對(duì)新輔助放化療效果更不理想且預(yù)后較非黏液腺癌差。因此，術(shù)前發(fā)現(xiàn)直腸癌是否屬于黏液腺癌有助于患者合理選擇新輔助放化療并評(píng)估預(yù)后[20]。Oberholzer等[21]研究結(jié)果顯示直腸黏液腺癌的Ktrans值低于非黏液腺癌，黏液腺癌與非黏液腺癌在其他灌注指標(biāo)方面與腫瘤分化程度的各個(gè)灌注值并無(wú)顯著差異，但是目前關(guān)于黏液腺癌與非黏液腺癌的灌注值評(píng)價(jià)研究很少。

2.3.2 直腸癌分級(jí)

直腸癌不同病理分級(jí)的生物學(xué)特征性差異較大，可以生長(zhǎng)緩慢，也可表現(xiàn)為生長(zhǎng)迅速、廣泛轉(zhuǎn)移，因此判斷腫瘤的病理分級(jí)對(duì)于制訂治療方案及評(píng)價(jià)預(yù)后至關(guān)重要。有研究提出是否可用DCE-MRI評(píng)價(jià)直腸癌的分化程度。國(guó)內(nèi)外有數(shù)篇研究亦就此進(jìn)行了比較，但結(jié)論不一[5，13，15，22]。因受局部腫瘤綜合狀況的影響，研究間差異較大，是否能根據(jù)各參數(shù)值來(lái)預(yù)估腫瘤的分化程度尚需進(jìn)一步大樣本的研究得出更可靠的證據(jù)。

2.3.3 直腸癌分期

按照美國(guó)國(guó)立綜合癌癥網(wǎng)絡(luò)(n a t i o n a l comprehensive cancer network，NCCN)指南2011版的規(guī)定，Ⅰ期結(jié)腸癌(包括T1-2 ，淋巴結(jié)陰性，沒(méi)有遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移)不需要進(jìn)行輔助化療。對(duì)Ⅲ～Ⅳ期的結(jié)腸癌，必須進(jìn)行術(shù)后的輔助放化療。對(duì)于T3期的直腸癌或任何T分期，淋巴結(jié)陽(yáng)性的直腸癌患者應(yīng)該進(jìn)行術(shù)前的新輔助放化療[23]。因此，術(shù)前分期便成為決定直腸癌治療方案的關(guān)鍵因素。常規(guī)MRI對(duì)直腸癌的分期，對(duì)觀(guān)察者的依賴(lài)性大，容易受診斷經(jīng)驗(yàn)影響，缺乏客觀(guān)指標(biāo)。Yao等[13]指出Ktrans與直腸癌Duke分期(P=0.03))和TNM分期(P=0.02)之間有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，且分期越高，Ktrans值約高，楊曉棠等[24]有相似的研究結(jié)果。Yeo等[25]研究數(shù)據(jù)顯示腫瘤T1期較T2-4期有更高的Ktrans值及Kep值，并具有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；可能原因是之前的研究T1期的患者量少，數(shù)據(jù)可靠性及再現(xiàn)性有待證實(shí)，且T1期腫瘤壞死區(qū)少，腫瘤更均質(zhì)。Langman等[26]的最新研究發(fā)現(xiàn)約1/3左右的直腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)直徑＜3 mm，超過(guò)50%的直腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)直徑≤5 mm。因此，單純依靠淋巴結(jié)的形態(tài)來(lái)判斷轉(zhuǎn)移有一定局限性，有研究提出是否可以利用功能成像來(lái)評(píng)估淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。Yao等[13]的研究指出直腸癌是否伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與Ktrans相關(guān)。也有不少學(xué)者提出DCE-MRI的各灌注參數(shù)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義[5，13，25]。

2.3.4 直腸癌新輔助放化療后的療效預(yù)測(cè)評(píng)估

在過(guò)去幾十年的局部晚期直腸癌的治療方法已大大改變。從單純手術(shù)治療到多學(xué)科綜合治療、聯(lián)合化療、放療和手術(shù)[27-28]。近年來(lái)，部分直腸癌患者在放化療(preoperative chemoradiotherapy，CRT)后可以得到完全緩解，因而保留器官治療的概念得以提出，這樣完全緩解的患者可以避免常規(guī)的全直腸切除術(shù)，從而減輕患者的經(jīng)濟(jì)負(fù)擔(dān)，提高患者的生存質(zhì)量[29-30]。相對(duì)于CRT之后腫瘤無(wú)緩解組而言，大多數(shù)學(xué)者研究表明在CRT后有良好反應(yīng)的患者中都有較高的Ktrans值。有學(xué)者指出DCE-MRI可以預(yù)測(cè)局部晚期直腸癌患者在CRT后是否可以達(dá)到病理完全緩解(pathological complete response，pCR)，其Ktrans閾值為0.66，靈敏度為100%[31-33]，原因是高Ktrans值代表腫瘤有豐富的血流灌注和腫瘤血管的高滲透性，一方面使化療藥物更容易到達(dá)靶區(qū)發(fā)揮療效，另一方面也增加了腫瘤對(duì)放療的敏感性[31]。但Kim等[34]的研究表明CRT之前的Ktrans值在有緩解和無(wú)緩解組之間無(wú)明顯統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。Kim等[34]和Intven等[32]學(xué)者研究表明CRT之前和之后的Ktrans值變化(△Ktrans)在緩解組和無(wú)緩解組之間有明顯統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，且陽(yáng)性預(yù)測(cè)值為100%，Intven等[32]指出Ktrans下降32%為CRT后達(dá)到pCR的臨界點(diǎn)。

3 總結(jié)與展望

DCE-MRI定量分析能獲得組織血流動(dòng)力學(xué)特征，提供較常規(guī) MRI 更多的組織微觀(guān)信息，在腫瘤分期及預(yù)測(cè)CRT療效方面有著重要的指導(dǎo)意義。但還存在幾點(diǎn)不足：(1)樣本總體例數(shù)偏少，特別是Ⅰ期、Ⅳ期患者。(2) ROI的勾畫(huà)存在人為誤差。(3)目前雖然許多學(xué)者研究表明各灌注參數(shù)與直腸癌臨床病理特征及新輔助放化療評(píng)估有一定統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，但少有具體的數(shù)值，對(duì)臨床指導(dǎo)意義不大，有待進(jìn)一步研究。(4)目前尚無(wú)公認(rèn)的最優(yōu)化測(cè)量和處理軟件，各研究中心所得數(shù)據(jù)缺乏可比性，準(zhǔn)確性也有待考證?；谏鲜鲈颍蹦c癌DCE-MRI定量分析仍需要進(jìn)一步的研究和探索，特別是系統(tǒng)研究及多中心研究。

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Advances of quantitative dynamic contrast -enhanced MRI in rectal cancer

NIE Dan, GUO Liang*

Department of Radiology, the First Af filiated Hospital of Soochow University, Suzhou 215006, China
*Guo L, E-mail: abcgliang@sina.com

Angiogenesis is an important factor of the genesis, progression and metastasis of rectal cancer. With low-molecular-weight gadolinium contrast agents,dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging (DCE-MRI) can be used to evaluate the vascular characteristics non-invasively. Using fast T1-weighted imaging to continuously scan the region of interest, the time-signal intensity curve of the pixel in the region of interest was obtained. And the time-signal intensity curve was analyzed by using the pharmacokinetic model to calculate the perfusion parameters of rectal cancer, such as Ktrans, Ve, Kep, which can re flect the microcirculation permeability of the tissue or lesion of the region of interest. The basic principles of DCE-MRI, the advance in the research of the diagnosis, the classi fication and staging of rectal cancer with DCE-MRI at home and abroad are reviewed in the present paper.

Rectal neoplasms; Magnetic resonance imaging

Received 10 Dec 2016, Accepted 20 Mar 2017

郭亮，E-mail：abcgliang@sina.com

2016-12-10

接受日期：2017-03-20

R445.2；R735.3+7

A

10.12015/issn.1674-8034.2017.05.014

聶丹, 郭亮. 定量動(dòng)態(tài)增強(qiáng)磁共振成像技術(shù)在直腸癌的研究進(jìn)展. 磁共振成像, 2017, 8(5): 389-393.