冉莉萍 孔月琴 方婷婷 王幼平

（揚州大學生物科學與技術學院，揚州 225009）

逆境脅迫下植物表觀遺傳機制的研究進展

冉莉萍 孔月琴 方婷婷 王幼平

（揚州大學生物科學與技術學院，揚州 225009）

植物著地固定生長不能主動逃避外界危害，只能依靠自身的一些響應機制來防御外界脅迫，表觀遺傳調控在這個響應機制中起著重要的作用，主要表現(xiàn)在DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑及非編碼RNA。植物在遭受低溫、高溫、干旱、鹽、重金屬、病毒及激素等因素脅迫后，通過調節(jié)抗逆相關基因的表達來響應外界危害。綜述表觀遺傳修飾在各種脅迫下的調控機制，為作物的抗逆研究提供理論依據。

脅迫 DNA甲基化 組蛋白修飾 染色質重塑 非編碼RNA

植物在長期的生長過程中常常會遇到生物脅迫（如病毒、害蟲）和非生物脅迫（如重金屬、干旱、漬、鹽和極端溫度）等不利因素，這些因素通常會阻礙植物的正常生長。由于植物是著地固定生長，不能主動逃避外界的危害，只能依靠自身的一些響應機制實現(xiàn)防御。通常，植物響應機制除包括改變某些代謝途徑和抗逆基因表達的調節(jié)外［1-3］，表觀遺傳在這個機制中起著重要的作用。DNA原始序列不發(fā)生改變，而在某種程度上基因表達發(fā)生了可遺傳變化的現(xiàn)象通常稱為表觀遺傳學修飾［4］。

在植物中表觀遺傳的修飾機制種類較多，如DNA甲基化、組蛋白修飾、染色質重塑、非編碼RNA調控等。據報道，這些表觀遺傳修飾所具有的調控能力可能會通過有絲分裂和減數分裂遺傳給下一代，當再次受到脅迫時，植物后代能夠更有效地應對外界惡劣環(huán)境的危害［5］。DNA甲基化是常見的表觀遺傳事件，它在真核生物遭受脅迫后可以維持基因的穩(wěn)定以及調節(jié)基因的表達［3］。組蛋白的共價修飾是另一個重要的表觀遺傳機制，由于組蛋白參與染色質的構成，同樣被認為會決定基因的轉錄與表達［6］。在高等植物的細胞核中，通常組蛋白會發(fā)生共價修飾，如組蛋白乙?；?、組蛋白甲基化等，這些修飾通過會影響組蛋白與DNA的結合從而影響染色質（分為異染色質和常染色質）的形態(tài)。研究表明，在逆境脅迫下染色質的形態(tài)變化與基因表達的改變有著密切的關系［7］，同時也會使得一些表觀遺傳的調控機制發(fā)生改變，如改變DNA甲基化的分布、組蛋白修飾或是控制非編碼RNA的數量等［5］。在遭受外界的脅迫后，植物通過各種表觀遺傳調控方式從而增強植株的抵抗能力。本文對植物在受到外界脅迫后發(fā)生的表觀遺傳調控現(xiàn)象及發(fā)生機制的研究進展進行綜述。

1 DNA甲基化

DNA甲基化在真核生物中是維持和調節(jié)基因表達的表觀遺傳事件中的重要組成部分，是指生物體在DNA甲基轉移酶（DNA methyltransferase，DNMT）的催化下，以S-腺苷甲硫氨酸（S-adenosyl methionine，SAM）為甲基供體，將甲基轉移到特定的堿基上的過程。在真核生物中，甲基化只發(fā)生在胞嘧啶（C）第5位碳原子上，生成5-甲基胞嘧啶，最終完成DNA甲基化修飾過程［8］。植物中DNA甲基化多在CG、CHG、CHH（H=C、A或T）處在甲基轉移酶的參與下發(fā)生［9］。甲基化修飾系統(tǒng)一般由MET1、CMT3、DRM2三種甲基化轉移酶來維持［10］，其中MET1維持對稱胞嘧啶甲基化，CMT3維持不對稱甲基化，DNMT1參與重頭甲基化。在外界非生物脅迫刺激信號誘導下植物基因組DNA的甲基化狀態(tài)會發(fā)生改變，通常會以高甲基化或低甲基化形式來影響染色質的結構以及相關基因的表達［3］，從而應對外界環(huán)境的脅迫。如低溫脅迫下FLOWERING LOCUS C（FLC，MADS-box protein）基因編碼區(qū)發(fā)生去甲基化從而使得植物的開花期提前［11］。冷脅迫時，ZmMET1基因在小麥中的表達也會因為去甲基化而下調［12］。在煙草中，NtGPDL（glycerophosphodiesterase-like protein）基因編碼序列在受到重金屬、高鹽、低溫和氧化等各種刺激后會發(fā)生DNA的去甲基化現(xiàn)象［13］。同樣，水稻和冰葉日中花（Mesembryanthemum crystallinum）在鹽脅迫的情況下，細胞中衛(wèi)星DNA會通過提高甲基化的方式調控細胞核中多種基因的表達，同時轉變景天酸代謝（Crassulacean acid metabolism，CAM）的代謝途徑［1］，另外參與表達的基因也會發(fā)生改變［3］。采用甲基化敏感擴增多態(tài)性技術研究不同硬皮豆［Macrotyloma uniflorum（Lam.）Verdc.］品種的甲基化情況發(fā)現(xiàn)，當高溫脅迫時，不耐旱品種（HPKC2）中有10.1%的位點發(fā)生甲基化，而在耐旱品種（HPK4）中只有8.6%的位點發(fā)生甲基化，這說明甲基化和抗旱基因的表達密切相關［14］，類似的結果在水稻中也有報道［15］。研究表明，約有1/4的去甲基化位點在環(huán)境恢復正常后不能轉換到原始狀態(tài)，而甲基化位點中約有1/2可以遺傳給下一代［16］，后代植株的表型也因此發(fā)生相應的改變［17］。此外，與甲基化發(fā)生有密切聯(lián)系的MET1（Type I DNA methyltransferase）的去甲基化作用會引起響應脅迫的相關基因特異表達，從另一個角度證明了DNA甲基化在逆境脅迫響應中扮演著重要角色。在煙草中，利用RNAi技術干擾MET1的表達后，轉化株中與抗逆相關的31個基因的表達均發(fā)生上調，植株表型也發(fā)生變化［18］。

DNA甲基化對于響應生物脅迫同樣具有至關重要的調控作用，Muthamilarasan等［19］從分子水平闡明了甲基化參與植物免疫防御的機制。分別用細菌性病原體（Bacterial pathogen）、非細菌性病原體（Avirulent bacteria）以及水楊酸（SA）處理植株后分析DNA的甲基化情況發(fā)現(xiàn)，不同脅迫誘導產生了許多不同的甲基化區(qū)域，這些區(qū)域與基因的差異表達密切相關。此外，在SA誘導過程中，轉座子區(qū)域也會發(fā)生有差異的甲基化區(qū)域，這個過程會伴隨著21-nt siRNAs表達量的上調［20］。病原菌侵染擬南芥后，ELP2基因可調控基因組DNA，改變其甲基化狀態(tài)［21］。大豆抵抗印度綠豆黃花葉病毒（Mungbean yellow mosaic India virus，MYMIV）的方式是在基因間隔區(qū)進行DNA高甲基化［22］。另有文獻報道，在煙草花葉病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）侵染煙草植株后在N-like位點會發(fā)生低甲基化，同時甲基化狀態(tài)的改變也會加快這些基因位點發(fā)生重組［23］，即說明病原菌侵染與DNA甲基化的改變密切相關，而這種改變可能會促進基因重組。

2 組蛋白修飾

除了DNA甲基化，組蛋白的共價修飾是另一個重要的表觀遺傳機制?；蚪MDNA與組蛋白動態(tài)結合構成染色質，染色質的基本單位是核小體，核小體由H2A、H2B、H3和H4四種組蛋白二聚體構成的核心八聚體結合DNA序列后構成。由于參與染色質的構成，組蛋白通常被認為同樣會決定基因的轉錄。值得注意的是，不同組蛋白由不同的基因編碼。研究結果表明，4種組蛋白通常會發(fā)生一些共價修飾，比較常見的修飾有甲基化、乙?；土姿峄?，這些修飾在染色質構成及增加基因表達量等方面有重要的影響［6］，另外，一些不常見的修飾如生物素?；㈩惙核鼗⊿UMO化）也會抑制基因的表達［2］。

組蛋白甲基化主要發(fā)生在組蛋白H3、H4的賴氨酸（Lys）與精氨酸（Arg）殘基上，這一過程是通過MET催化ε-氨基酸在賴氨酸殘基上加上甲基形成雙甲基化和三甲基化［24］。組蛋白甲基化通常被認為是一個較為穩(wěn)定的修飾，一旦發(fā)生便會在較長時間內維持這種狀態(tài)。但在2010年有研究報道，組蛋白甲基化的平衡可以通過特異性組蛋白賴氨酸甲基轉移酶（Histone lysine methyltransfera ses，HKMTs）、蛋白質精氨酸甲基轉移酶（Protein arginine methyltransferases，PRMTs）、組蛋白賴氨酸去甲基化酶（Histone lysine demethylase，LSD1）、組蛋白甲基轉移酶（Histone demethylase1，JmiC）這4種與甲基化及去甲基化有關的轉移酶家族調控［25，26］。組蛋白甲基化往往會參與轉錄后修飾，有些位點的甲基化會抑制相關基因的表達，而在另外的位點又與基因激活有關，這取決于被修飾的位置和程度［6］。H3K9和H3K27的二甲基化與異染色質形成、基因沉默有關，H3K4和H3K36的三甲基化則會促進基因的表達［6］。Kim 等［27］對擬南芥中抗旱基因進行研究時發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫時抗旱基因上H3組蛋白的N端修飾水平發(fā)生改變，脅迫會使這些基因的H3K4三甲基化和H3K9乙?；黾樱瑥亩{節(jié)了基因的表達量。番茄遭受干旱脅迫會使H1-S連接組蛋白的表達發(fā)生改變，H1-S低表達的轉基因植株中氣孔蒸騰速率高于野生型，說明H1-S對蒸騰有負調節(jié)作用［28］。洪澇脅迫下讓水稻幼苗內動態(tài)的組蛋白修飾發(fā)生改變，植株中響應洪澇脅迫相關的基因ADH1與PDC1將會通過H3K4三甲基化和H3乙?；患せ钜詰獙γ{迫環(huán)境；一旦洪澇脅迫解除則組蛋白將會恢復到原始狀態(tài)［29］。鹽脅迫時，植株內組蛋白H4被SKB1催化發(fā)生對稱二甲基化，同時一系列脅迫應答基因的轉錄被抑制，即可說明組蛋白甲基化狀態(tài)調控鹽脅迫應答［30］。此外，鹽脅迫也會引起擬南芥中DREB2A、RD29A和RA29B基因的組蛋白H3K9二甲基化水平降低，H3K4三甲基化水平提高［27］。

組蛋白乙?；瘎t是另外一種較為重要的表觀遺傳修飾，乙?；街饕怯?種特殊的轉移酶：乙酰轉移酶（HAT）和去乙?；福℉DAC）來維持動態(tài)平衡。通常組蛋白乙酰化通過促使異染色質結構松散進而促進轉錄［31］，而組蛋白去乙?；粌H會導致基因沉默，而且會影響異染色質的形成［32］。在低溫、鹽和激素等脅迫下組蛋白去乙酰酶6（HDA6）會參與植株整個表觀遺傳調控的過程，基因發(fā)生乙?；沟萌旧|處在活性狀態(tài)，同時相關基因的表達也會發(fā)生異常［33］。另外，HOS15也是與組蛋白去乙?；嘘P的基因，它的表達蛋白作為阻遏蛋白的一部分參與了組蛋白去乙?；^程，在非生物刺激時hos15可以通過誘導H4組蛋白發(fā)生去乙?；瘉硖岣呦嚓P基因的轉錄水平［34］。據報道，玉米圓斑病菌（Cochiobolus carbonum）的真菌產物HC毒素可以抑制HDAC，應用HC毒素或者真菌感染玉米植株后可以發(fā)現(xiàn)組蛋白乙?；浇档蛷亩鰪娏藢Σ≡牡挚鼓芰Γ?5］。被真菌鏈格菌（Alternaria brassicicola）侵染后，HDAC19過表達的擬南芥植株與野生型植株相比，野生型植株對真菌的敏感性更強［36］。同時，在had-19突變植株中發(fā)現(xiàn)，當脫落酸（Abscisci acid，ABA）應答基因的表達量下降時，植株會對ABA刺激和鹽脅迫敏感［37］。在擬南芥中研究發(fā)現(xiàn)，ABA會控制組蛋白去乙酰化酶AtHD2C的表達，從而提高植株的耐受能力［38］。

此外，其他不常見的組蛋白修飾與抗逆基因表達也緊密相關，它們也在逆境脅迫中發(fā)揮著不可忽視的作用。面對各種非生物脅迫（如低溫、干旱、氧化應激和熱休克等）SUMO化的動態(tài)變化同樣介導了信號的傳遞過程［39］。AtSIZ1被認為是介導了SUMO化的發(fā)生，在冷脅迫下，擬南芥siz1-2、siz1-3突變體與野生型相比，突變體的抗凍能力較弱，而在siz1過表達植株中，SIZ1介導ICE1發(fā)生SUMO化，使MYB15的表達受抑制且促進CBF下游表達。干旱脅迫和鹽脅迫時，刺激信號會使相關蛋白發(fā)生SUMO化，從而增加抵抗能力［39］。

3 染色質的重塑

為了維持染色質中的DNA與蛋白質在染色質內能動態(tài)結合，細胞產生了一系列ATP依賴的染色質重塑復合物（亦稱重塑子），主要分為SWI/SNF、ISF和CHD三大類。目前在植物中研究得比較多的是SWI/SNF類復合體，這些重塑子復合物在真核生物的基因表達中占有不可忽視的地位。研究表明，染色質結構變化與DNA甲基化及組蛋白修飾一樣，均可以調節(jié)基因的表達。在鹽、干旱或高溫脅迫后，野生型擬南芥的主芽與主桿的生長出現(xiàn)短暫的停滯，與之相比AtCHR12（SNF2/Brahma-type）基因敲除后的突變體植株的生長在脅迫下則受到較小的限制，這說明染色質重塑基因（AtCHR12）的表達與休眠基因的表達密切相關，在脅迫下野生型植株中的AtCHR12基因會過表達?！爸腥A11”水稻在遭受低溫及鹽脅迫后，對Snf2家族基因進行表達差異分析發(fā)現(xiàn)，在各種脅迫刺激下不同組織內的Snf2家族基因表達存在很大的差異［40］。另外有研究證實，SWI/SNF重塑子復合物的核心酶BRM（ATPase BRAHMA）和SYD（ATPase SPLAYED）與植物生長激素信號通路及環(huán)境脅迫相關。Efroni 等［41］發(fā)現(xiàn)，BRM更傾向于與具有bHLH（Basic-helix-loophelix）結構域的轉錄因子及與該結構域相關的CINTPC類轉錄因子發(fā)生作用，從而調節(jié)細胞分裂素（CTK）信號通路成員的轉錄進而影響葉片的發(fā)育。AtSW13B是擬南芥內SWI/SNF重塑子復合物的核心組分，它能使植株更好地參與應答ABA脅迫［42］。另外，在ABA及干旱脅迫下，采用酵母雙雜交法發(fā)現(xiàn)豌豆SWI/SNF重塑子復合物的組分PsSNF5基因會介導脅迫過程［43］，這些說明復合體誘導的染色質重塑可能會參與脅迫的應答過程。

SWI/SNF家族的另一成員DDM1（Decrease in DNA methylation）對于DNA甲基化模式的維持及基因組的完整性有著重要的作用［44］，DDM1功能的缺失會導致基因組中70%的基因發(fā)生甲基化的頻率降低［45］。研究表明，ddm1缺失的擬南芥突變體在遭受MMS（Methyl methane sulfonate）和NaCl處理后，突變體植株對刺激信號的敏感性明顯高于野生型植株，與met1缺失的突變體植株比較發(fā)現(xiàn)ddm1突變體植株對鹽脅迫更敏感［46］，這表明DDM1蛋白與DNA甲基化之間有著密切聯(lián)系，而它對染色質的維持能夠更有效的應答脅迫。

目前，對染色質重塑與生物脅迫之間關系的研究不多，據少量報道可知重塑復合體可以通過介導組蛋白在特定基因啟動子處定位后改變染色質結構，激活或抑制相關基因的表達，從而調控水楊酸依賴的病原菌防御機制［47］。

4 非編碼RNA的調控

除了上述常見的調控現(xiàn)象外，非編碼RNA（Noncoding RNA）也屬于表觀遺傳調控系統(tǒng)中的重要部分，它一般會涉及基因轉錄水平和轉錄后水平表達途徑。目前所知的真核生物非編碼RNA有很多，基于其生物合成途徑和功能的差異主要分為miRNA和siRNA（Small interfering RNA）2類。 此外，tasiRNA、scnRNA、pi-RNA和rasiRNA等都屬于siRNAs的內源分子［48，49］，但目前研究較多的是miRNA和siRNA。

在植物中，miRNA長約21-23 nt，它可以通過與靶標mRNA的3'-UTR特異結合抑制基因轉錄后的翻譯，miRNA的調控作用不僅會出現(xiàn)在植株正常發(fā)育的過程中，同樣也會出現(xiàn)在逆境脅迫下的植株中［50］。Mendoza-Soto等［50］和Dugas等［51］概述了miRNA與脅迫應答之間的關系，在不同植物中miR319、miR390、miR393和miR398受到某些脅迫后發(fā)揮著相同的功能。如在高濃度Cd、Al、Cu等重金屬脅迫下，miR319與它的靶基因TCP因子的表達量均會發(fā)生改變［50］。在植株受到惡劣環(huán)境脅迫后miR398表達量的多少與2個銅/鋅過氧化物歧化酶CSD1/CSD2編碼基因的轉錄物積累直接相關［51］。此外，低溫、鹽、ABA和干旱脅迫會使得miR397與miR402上調而miR389下調，這些miRNA介導的過程會增加植株的防御信號，這對提高植株脅迫耐性十分重要［52］。在擬南芥中，miR160通過調節(jié)ARF10（Auxin response factor）表達控制種子萌發(fā)和胚后發(fā)育，同時參與應答ABA刺激［53］；水稻中，冷脅迫使相關的miRNA家族成員表達受到抑制［54］；另外，鹽、堿脅迫可以使miRNA的轉錄動態(tài)變化，如在甘蔗和水稻中miR396過表達將會降低植株對鹽、堿脅迫的耐受性［55，56］。

對于外界生物脅迫miRNA同樣具有不可忽視的重要作用。Navarro等［57］首次在擬南芥中發(fā)現(xiàn)miR393通過調節(jié)生長素信號通路從而影響植物抗菌能力。隨后，F(xiàn)ahlgren等［58］發(fā)現(xiàn)擬南芥植株在病毒感染后miR160、miR167和miR393會高度誘導，miR825會被抑制，從而說明miRNA在植株免疫防御體系中有重要地位。

siRNA是由DCL關鍵酶參與加工后獲得的雙鏈RNA，長度約為20-25 nt，有許多不同的生物學功能。目前已知siRNA是RNAi現(xiàn)象中的重要成分，它主要通過RNAi對基因轉錄水平進行調控。此外，有研究證明siRNA具有抗脅迫或使得染色質濃縮的功能［49］，同時還有研究指出siRNA與轉座子的抑制有關［59］。分別對小麥幼苗進行低溫、高溫、鹽或干旱處理后發(fā)現(xiàn)有4種siRNA的表達量發(fā)生上調或下調［52］。另外，擬南芥dcl2缺失突變體對MMS的敏感性較強，這說明siRNA的形成參與了外界脅迫的調控過程［60］。據報道，擬南芥植株在受到假單胞菌屬致病菌侵染后有 nat-siRNAATGB2內源分子產生，該分子會調節(jié)抗病基因RPS2而起到抵御作用［61］。番茄曲葉病毒（ToLCV）病在番茄中比較常見，正常植株在遭受該病毒侵染后siRNA會介導RNA沉默從而使得植株抵抗力增強［62，63］。的研究還不是很全面，還有許多問題有待解決，如在脅迫下表觀遺傳調控對物質代謝途徑、物質合成途徑以及基因表達調控等途徑會有怎樣的影響。人們希望對表觀遺傳調控進一步深入的研究，從而提高植株的抗逆境的能力，在農作物生產方面能夠提高作物在干旱、洪災、病蟲害等自然災害下的抵抗力，進一步提高農作物的產量?？傊?，對表觀遺傳的深入研究對生物的生長發(fā)育機制的詮釋具有非常重要的意義。

5 結語

目前，表觀遺傳學研究的內容主要分為兩部分：一部分是基因轉錄水平的調控，這類調控是通過誘導基因的表達或選擇性抑制基因的表達，主要為基因或染色質組蛋白的修飾，包括DNA甲基化、組蛋白修飾等；另一部分是基因轉錄后水平的調控，這類調控涉及了一些非編碼RNA的調控，后者可以通過誘導mRNA的降解調節(jié)基因的翻譯和表達［15］。在遭受外界不良因素的刺激后，植物體并非只由單一的某個調控機制進行防御，而是激活一個復雜的調控網絡進行脅迫應答。DNA的甲基化、組蛋白的可逆修飾、非編碼RNA調控以及染色質的重塑等各種表觀遺傳調控方式相互作用又相互聯(lián)系，它們共同作用以響應外界不利條件，使得植物能夠更好的適應環(huán)境變化。目前，脅迫與表觀遺傳變化之間關系

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（責任編輯 狄艷紅）

Research Progresses of Stress-induced Epigenetic Regulation Mechanism in Plant

Ran Liping Kong Yueqin Fang Tingting Wang Youping
（College of Bioscience and Biotechnology，Yangzhou University，Yangzhou 225009）

Plant as sedentary organisms, needs to adapt their gene activity to the adverse or stressful environmental challenges. Epigenetic regulation accompanies stressful environments, such as extreme temperature, drought, salinity, heavy metal, pathogen and hormones etc., which lead to the impressive development and phenotype variation of different plant species with adaptability to unfavorable conditions. In this paper, the current research status of epigenetic changes induced by stresses, including DNA methylation, histone post-translational modification, chromatin modification, non-coding RNA, as well as the interaction between these epigenetic incidences were reviewed.

Stress DNA methylation Histone modification Chromatin reshaping Non-coding RNA

2014-02-19

高等學校博士學科點專項科研基金（20123250110009）

冉莉萍，女，碩士研究生，研究方向：植物表觀遺傳學；E-mail：rlpcn@163.com

王幼平，男，博士，教授，研究方向：植物遺傳學；E-mail：wangyp@yzu.edu.cn