張余周，王一釗，高茹茜，劉逸凡

小麥根系構(gòu)型及抗旱性研究進(jìn)展

張余周，王一釗，高茹茜，劉逸凡

西北農(nóng)林科技大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，陜西楊凌 712100

小麥?zhǔn)侨蜃钪匾募Z食作物之一，干旱是影響其生長(zhǎng)發(fā)育最重要的非生物脅迫因子。根系作為作物獲取水分和養(yǎng)分的重要器官，直接決定了作物對(duì)土壤水分的利用效率。近年來(lái)，越來(lái)越多的研究表明，根系構(gòu)型在植物干旱脅迫響應(yīng)中發(fā)揮了重要功能。本文綜述了目前根系構(gòu)型在調(diào)控小麥抗旱性方面的研究進(jìn)展。首先概述了根向性生長(zhǎng)，特別是根向重力性生長(zhǎng)對(duì)植物根系結(jié)構(gòu)的塑造作用，重點(diǎn)總結(jié)了目前挖掘到參與根系向重力性生長(zhǎng)的相關(guān)基因及其分子調(diào)控機(jī)制，并闡述了根向性生長(zhǎng)調(diào)控的根系構(gòu)型是如何介導(dǎo)小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)。除了根向性生長(zhǎng)，根系的發(fā)育過(guò)程也參與了對(duì)植物根系構(gòu)型的調(diào)控，并決定植物對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)能力，因此，本文進(jìn)一步綜述了在干旱脅迫條件下小麥如何通過(guò)調(diào)控根系發(fā)育來(lái)改變根系形態(tài)，包括增加根長(zhǎng)、調(diào)控側(cè)根數(shù)量和根毛密度等，來(lái)增強(qiáng)小麥對(duì)土壤水分的吸收和對(duì)干旱環(huán)境的適應(yīng)；同時(shí)，系統(tǒng)總結(jié)了干旱脅迫條件下參與調(diào)控作物（尤其是小麥）根系發(fā)育的相關(guān)基因。此外，根系作為植物地下部分，其構(gòu)型的解析一直是本領(lǐng)域研究難點(diǎn)，阻礙了對(duì)根系結(jié)構(gòu)與植物耐旱性關(guān)系的進(jìn)一步解析，因此，本文也歸納了目前可用于小麥根系二維結(jié)構(gòu)和三維結(jié)構(gòu)表型分析的技術(shù)。這些技術(shù)可測(cè)量和分析小麥根系的長(zhǎng)度、密度、生長(zhǎng)方向和形態(tài)等參數(shù)，為深入理解根系構(gòu)型與小麥抗旱性關(guān)系提供技術(shù)支撐。最后，展望了改良根系結(jié)構(gòu)在小麥抗旱育種中的應(yīng)用前景，并對(duì)如何挖掘更多潛在的小麥根系構(gòu)型調(diào)控基因，及解析相關(guān)基因的調(diào)控機(jī)理進(jìn)行了討論。綜上所述，小麥根系結(jié)構(gòu)與小麥抗旱性關(guān)系密切，隨著測(cè)序和分析技術(shù)的不斷發(fā)展，以及小麥根系結(jié)構(gòu)調(diào)控機(jī)制研究的不斷深入，為未來(lái)培育抗旱小麥新品種提供了新的手段和策略。

小麥；根系結(jié)構(gòu)；根系向性生長(zhǎng)；根系發(fā)育；抗旱性；根系可視化

0 引言

小麥（L.）是我國(guó)最主要的糧食作物之一。在全球氣候變暖和水資源緊缺的背景下，干旱已成為制約植物農(nóng)業(yè)生產(chǎn)最嚴(yán)重的自然災(zāi)害類(lèi)型之一。近年來(lái)，中國(guó)干旱受災(zāi)面積約占全國(guó)自然災(zāi)害影響面積的60%、占農(nóng)作物播種面積的9.0%，因干旱缺水導(dǎo)致的作物減產(chǎn)已經(jīng)超過(guò)其他非生物脅迫因素的總和，嚴(yán)重影響農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展[1]。因此，探索植物對(duì)干旱脅迫的響應(yīng)規(guī)律，以及改良作物對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)性一直是逆境生物學(xué)的研究熱點(diǎn)，相關(guān)研究可為保障全球和國(guó)家糧食安全提供重要的理論基礎(chǔ)。

陸生植物通常采用“開(kāi)源節(jié)流”的策略來(lái)應(yīng)對(duì)干旱脅迫的發(fā)生。長(zhǎng)期以來(lái)，人們一直關(guān)注植物地上部分的“節(jié)流”策略，如在干旱條件下，植物葉片如何通過(guò)調(diào)節(jié)氣孔開(kāi)閉來(lái)減緩蒸騰作用，從而減少水分流失來(lái)應(yīng)對(duì)干旱脅迫的發(fā)生。相對(duì)于地上部分，植物“隱藏”的下半部分（即根系）如何幫助植物應(yīng)對(duì)干旱脅迫發(fā)生的相關(guān)研究相對(duì)匱乏。根系作為植物吸收、固定和支持的重要器官，直接感受土壤環(huán)境中的水分、養(yǎng)分和機(jī)械阻力變化。作為“開(kāi)源”策略最重要的組成部分，優(yōu)良的根系構(gòu)型（root system architecture，RSA）有助于植物從土壤中最大限度地獲取水分，并通過(guò)轉(zhuǎn)運(yùn)輸送到地上部分，保證植物地上部分在干旱脅迫下正常生長(zhǎng)[2]。根系構(gòu)型是指植物根系在生長(zhǎng)介質(zhì)中的空間構(gòu)造及分布，包括平面幾何構(gòu)型和立體幾何構(gòu)型[3-4]。由于植物根系具有極強(qiáng)的可塑性，所以在與土壤接觸過(guò)程中可整合環(huán)境中水分信號(hào)來(lái)調(diào)整根系的生長(zhǎng)速度、方向和形態(tài)發(fā)生，提高根系對(duì)水資源的獲取效率。因此，解析小麥根系構(gòu)型與生長(zhǎng)環(huán)境的關(guān)系，可以為遺傳改良培育節(jié)水抗旱小麥新品種提供重要的理論基礎(chǔ)。本文擬綜述植物根系構(gòu)型的決定因素、形成機(jī)理，以及與干旱脅迫的適應(yīng)性關(guān)系，并總結(jié)已挖掘到的調(diào)控小麥、玉米和水稻等植物根系結(jié)構(gòu)形成的相關(guān)基因，闡述它們?cè)谒茉煨←湼禈?gòu)型，以及調(diào)控小麥抗旱性中的作用機(jī)制和潛在應(yīng)用價(jià)值。此外，雖然根系結(jié)構(gòu)與植物抗旱性密切相關(guān)，但根系檢測(cè)難度大，這為根系構(gòu)型研究帶來(lái)了極大的挑戰(zhàn)?；诖?，本文也介紹了目前已開(kāi)發(fā)的根系構(gòu)型探測(cè)與重建方法。通過(guò)綜述以上各個(gè)方面研究進(jìn)展，期望為改造小麥根系構(gòu)型，實(shí)現(xiàn)小麥抗旱性遺傳改良提供理論依據(jù)和技術(shù)借鑒。

1 根向性生長(zhǎng)決定的根系構(gòu)型與小麥抗旱性關(guān)系

向性生長(zhǎng)是指某一單方向環(huán)境信號(hào)（如光、水分、鹽分）刺激引發(fā)的植物定向運(yùn)動(dòng)，包括植物的向重力性生長(zhǎng)、向水性生長(zhǎng)和向光性生長(zhǎng)等等。根據(jù)喬羅尼-文特（cholory-went）模型，植物根系的向性生長(zhǎng)主要是由生長(zhǎng)素調(diào)控，在外界環(huán)境信號(hào)刺激下，生長(zhǎng)素會(huì)出現(xiàn)不對(duì)稱(chēng)分布，從而導(dǎo)致根兩側(cè)生長(zhǎng)速率產(chǎn)生差異，引發(fā)根的向重力方向彎曲[5]。根系構(gòu)型主要由根的長(zhǎng)度、直徑、分支、根毛和表面積等因素決定。根向性生長(zhǎng)是決定植物根系構(gòu)型的重要因素之一，特定的根系構(gòu)型可以幫助植物適應(yīng)干旱脅迫[2, 6]。本節(jié)將主要從根向重力性和向水性2種最重要的根向性生長(zhǎng)類(lèi)型入手，分別闡述這兩種向性生長(zhǎng)是如何調(diào)控小麥根系構(gòu)型來(lái)提高其抗旱能力。

1.1 根向重力性生長(zhǎng)決定的根系構(gòu)型與小麥對(duì)干旱脅迫適應(yīng)性的關(guān)系

向重力性生長(zhǎng)是根向性生長(zhǎng)中最主要的類(lèi)型，也是目前研究較為清楚的一類(lèi)向性生長(zhǎng)，其調(diào)控主要包括4個(gè)過(guò)程：（1）重力感知（物理作用力轉(zhuǎn)換為生物化學(xué)信號(hào)）。植物根尖的淀粉粒充當(dāng)了平衡石的作用，在重力刺激下，淀粉粒會(huì)發(fā)生沉降作用，使得植物識(shí)別重力的方向。（2）重力信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)（生物化學(xué)信號(hào)的輸出）。當(dāng)?shù)矸哿８兄亓π盘?hào)發(fā)生沉降后，細(xì)胞骨架可能會(huì)發(fā)生重排，并將刺激傳遞到內(nèi)質(zhì)網(wǎng)或細(xì)胞膜上，誘導(dǎo)離子通道的開(kāi)啟，釋放Ca2+、InsP3、pH等信號(hào)分子作為第二信使[7]。（3）生長(zhǎng)素不對(duì)稱(chēng)分布的形成。淀粉粒的沉降作用致使胞漿Ca2+濃度增加和質(zhì)子濃度降低，繼而在生長(zhǎng)素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PIN介導(dǎo)下[8]，生長(zhǎng)素向下側(cè)流動(dòng)，引起生長(zhǎng)素在根中的不對(duì)稱(chēng)分布，從而將重力信號(hào)轉(zhuǎn)化為生長(zhǎng)素信號(hào)。（4）重力響應(yīng)生長(zhǎng)。生長(zhǎng)素不對(duì)稱(chēng)性流動(dòng)引發(fā)的下側(cè)生長(zhǎng)素積累，抑制下側(cè)細(xì)胞生長(zhǎng)，而上側(cè)低濃度生長(zhǎng)素促進(jìn)上側(cè)細(xì)胞生長(zhǎng)，導(dǎo)致根向重力方向歪曲[9-10]。

進(jìn)化學(xué)研究表明，這種淀粉?！L(zhǎng)素再分布機(jī)制引發(fā)的根向重力性快速應(yīng)答機(jī)制只存在于種子植物中，而非種子植物如蕨類(lèi)植物的根呈現(xiàn)弱向重力性應(yīng)答反應(yīng)，目前，這種弱向重力性生長(zhǎng)機(jī)制尚不明確[11]。進(jìn)一步研究表明，在植物登陸以后，這種根向重力性快速應(yīng)答反應(yīng)機(jī)制的進(jìn)化產(chǎn)生在幫助種子植物適應(yīng)干旱陸生環(huán)境中起重要作用[11]。

在模式植物擬南芥中，根向重力性生長(zhǎng)可以塑造根系構(gòu)型來(lái)影響其對(duì)特定生長(zhǎng)環(huán)境尤其是干旱脅迫的適應(yīng)。例如在北歐，冰雪覆蓋或消融造成的水澇環(huán)境使得擬南芥傾向于削弱根向重力性應(yīng)答反應(yīng)來(lái)促使其形成淺根系結(jié)構(gòu)，幫助它們適應(yīng)水澇造成的低氧環(huán)境[12]。同時(shí)，在半干旱地區(qū)，臨時(shí)性降水會(huì)造成大部分水分富集于表層土壤，生長(zhǎng)于該生境中的擬南芥也傾向于通過(guò)減弱根向重力性生長(zhǎng)來(lái)形成淺根系結(jié)構(gòu)，促進(jìn)植物對(duì)表層土壤水分的吸收來(lái)適應(yīng)這種半干旱性氣候[13]。在禾本科作物水稻中，根向重力性生長(zhǎng)也可決定其根系構(gòu)型，從而影響水稻對(duì)特定環(huán)境的適應(yīng)。從水稻中挖掘出的根系向重力性生長(zhǎng)負(fù)調(diào)控基因（）可通過(guò)控制水稻淺根系結(jié)構(gòu)的形成來(lái)增強(qiáng)其對(duì)鹽堿環(huán)境的適應(yīng)性[14]；而從水稻中鑒定到的根向重力性生長(zhǎng)正調(diào)控基因（）可通過(guò)強(qiáng)化根系向重力性生長(zhǎng)來(lái)促進(jìn)水稻深根系結(jié)構(gòu)的形成，這可顯著提升水稻對(duì)深層土壤水分的利用效率，增強(qiáng)其對(duì)干旱環(huán)境的適應(yīng)能力[15-16]。除水稻外，近期研究表明，利用脫落酸（ABA）/干旱誘導(dǎo)啟動(dòng)子驅(qū)動(dòng)玉米的表達(dá)也可以在干旱條件下顯著促進(jìn)玉米形成深根系結(jié)構(gòu)，增強(qiáng)了玉米耐旱性，使其在干旱條件下可增產(chǎn)40%以上[17]。

目前，已有證據(jù)表明，根系向重力性生長(zhǎng)也可決定小麥根系構(gòu)型，并幫助小麥適應(yīng)水澇和干旱脅迫環(huán)境?？茖W(xué)家對(duì)133份日本栽培種小麥進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)日本北部小麥的根向重力性反應(yīng)顯著強(qiáng)于日本南部小麥品種，這種根向重力性生長(zhǎng)的地理差異主要源于日本南部的小麥極易遭遇水澇脅迫，因此，它們傾向于減弱根向重力性應(yīng)答來(lái)形成淺根系結(jié)構(gòu)來(lái)適應(yīng)水澇環(huán)境[18]。此外，對(duì)瑞士100年間的14種小麥根系構(gòu)型研究發(fā)現(xiàn)，現(xiàn)代小麥品種更容易形成深根系結(jié)構(gòu)，科學(xué)家猜測(cè)這可能與氣候變化造成的干旱現(xiàn)象加劇相關(guān)，推測(cè)現(xiàn)代小麥品種更趨向于通過(guò)增加根系生物量和增強(qiáng)根向重力性生長(zhǎng)來(lái)加深根系深度，幫助小麥適應(yīng)氣候變化帶來(lái)的干旱脅迫（圖1），從而維持干旱條件下小麥正常生長(zhǎng)[19]。此外，對(duì)105年間的58個(gè)春小麥品種進(jìn)行研究發(fā)現(xiàn)，1965年，綠色革命以后的小麥新品種更趨向于形成深根系結(jié)構(gòu)特征，科學(xué)家猜測(cè)這種根系結(jié)構(gòu)有利于小麥適應(yīng)氣候變化造成的干旱脅迫。后期研究還發(fā)現(xiàn)這些深根系性狀的形成與環(huán)境對(duì)根系向重力性生長(zhǎng)調(diào)控基因（如）的自然選擇呈現(xiàn)出明顯的正相關(guān)[19]。同時(shí)，數(shù)量性狀關(guān)聯(lián)分析發(fā)現(xiàn)控制小麥初生根角度的QTL大部分與小麥的深根系結(jié)構(gòu)調(diào)控相關(guān)，并且這種初生根系生長(zhǎng)角度的選擇影響了栽培種小麥對(duì)干旱環(huán)境的適應(yīng)[20]。以上這一系列研究結(jié)果暗示小麥根系向重力性生長(zhǎng)參與對(duì)小麥根系構(gòu)型的塑造，這種根系構(gòu)型的形成又與小麥抗旱性表型密切相關(guān)（圖1）。

與擬南芥和水稻相比，目前，小麥中已知調(diào)控根向重力性生長(zhǎng)來(lái)決定小麥根系構(gòu)型的基因知之甚少，這主要是由于小麥屬于六倍體，基因組大（17 Gb）、高度重復(fù)，以及其3套亞基因組存在同源基因的緩沖效應(yīng)[21]。迄今為止，已明確通過(guò)影響根向重力性生長(zhǎng)來(lái)決定小麥根系構(gòu)型的基因共有3個(gè)，包括：（1）（）。長(zhǎng)期以來(lái)，的自然變異一直被認(rèn)為是控制小麥從營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)到繁殖生長(zhǎng)轉(zhuǎn)變的主效基因[22-23]。但后期研究發(fā)現(xiàn)該基因也能夠通過(guò)正調(diào)控小麥根系的向重力性生長(zhǎng)來(lái)決定各個(gè)階段小麥根分支夾角角度[24-25]（圖2-A），進(jìn)而影響小麥根系構(gòu)型；（2）鑒定到的第二個(gè)基因是（）。該基因最早是從大麥中鑒定獲得，大麥中丟失該基因會(huì)表現(xiàn)出根系向重力性生長(zhǎng)顯著增強(qiáng)，根系結(jié)構(gòu)更加緊湊。在小麥中敲除，會(huì)表現(xiàn)出與大麥相同的表型，即小麥根系向重力性增強(qiáng)，根生長(zhǎng)角度更陡峭，形成緊湊的根系結(jié)構(gòu)（圖2-B）。進(jìn)一步研究還表明，對(duì)小麥根向重力性生長(zhǎng)的調(diào)控可能不依賴(lài)于生長(zhǎng)素信號(hào)通路，但具體的調(diào)控機(jī)制還有待進(jìn)一步研究。同時(shí)，在四倍體小麥中，將A和B基因組拷貝中的同源基因同時(shí)突變，會(huì)導(dǎo)致小麥種子根生長(zhǎng)角度更窄，這些結(jié)果表明，是改良小麥根系結(jié)構(gòu)的優(yōu)異目標(biāo)基因[26]。（3）第三個(gè)小麥中鑒定得到的基因是（）。該基因是從化學(xué)誘變得到的大麥突變體庫(kù)中篩選獲得的。大麥和小麥中的丟失都會(huì)增強(qiáng)根系向重力性應(yīng)答反應(yīng)，導(dǎo)致大麥和小麥根系夾角更加陡峭，有利于它們形成深根系結(jié)構(gòu)（圖2-C）。原子力顯微鏡表明，主要通過(guò)增強(qiáng)皮層細(xì)胞的細(xì)胞壁硬度來(lái)抵消生長(zhǎng)素介導(dǎo)的根向重力性生長(zhǎng)應(yīng)力，從而使植物根系與重力線(xiàn)產(chǎn)生更大的夾角，幫助小麥根系占據(jù)更大土壤面積來(lái)獲得更多養(yǎng)分[27]。進(jìn)一步的生物信息分析表明，在小麥中存在自然等位變異位點(diǎn)，暗示利用可實(shí)現(xiàn)對(duì)小麥地下部分的性狀改良，這對(duì)維持干旱脅迫下小麥正常生長(zhǎng)和發(fā)育具有廣泛的意義與價(jià)值[27]。目前，雖然在小麥中鑒定得到了、和3個(gè)參與根向重力性生長(zhǎng)并決定小麥根系構(gòu)型的重要基因（圖1），但是它們的自然變異是否介導(dǎo)了不同小麥耐旱性差異，還需后續(xù)試驗(yàn)證據(jù)進(jìn)一步闡明。

圖1 控制根系向性生長(zhǎng)與根系發(fā)育兩類(lèi)調(diào)控基因?qū)ν寥乐凶魑锔到Y(jié)構(gòu)的塑造作用

1.2 根向水性生長(zhǎng)決定的根系構(gòu)型與小麥對(duì)干旱環(huán)境適應(yīng)性的關(guān)系

目前，相比于植物根系向重力性生長(zhǎng)，其他根向性生長(zhǎng)相關(guān)研究相對(duì)匱乏。根向水性生長(zhǎng)與植物根系對(duì)土壤水分的吸收效率和植物避旱性有一定的關(guān)聯(lián)性。前期，在擬南芥中鑒定得到一個(gè)重要的參與根系向水性生長(zhǎng)調(diào)控基因，缺失該基因會(huì)導(dǎo)致擬南芥根系向水性生長(zhǎng)產(chǎn)生缺陷。由于該突變體對(duì)土壤水勢(shì)梯度不敏感導(dǎo)致其對(duì)土壤水分利用率下降，因此，與野生型擬南芥相比，突變體對(duì)干旱脅迫的耐受性降低[28-29]。同時(shí)，在玉米中，發(fā)現(xiàn)抗旱能力較好的玉米品系根系通常表現(xiàn)出較強(qiáng)的向水性生長(zhǎng)能力，暗示根系的向水性生長(zhǎng)與玉米對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)性具有一定正相關(guān)性[30]。在小麥中，由于小麥根系的原位檢測(cè)較為困難，根向水性研究相對(duì)較少。雖已有研究表明，不同品系小麥的根向水性生長(zhǎng)存在差異，但是，這種向水性生長(zhǎng)差異是否參與了小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)性還存在爭(zhēng)議[31]。值得注意的是，植物根系向水性和向重力性生長(zhǎng)表現(xiàn)出拮抗效應(yīng)，暗示植物能夠同時(shí)通過(guò)調(diào)控向重力性和向水性生長(zhǎng)來(lái)協(xié)同促進(jìn)植物根系對(duì)土壤水分的吸收和對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)[28, 32-34]。

未來(lái)開(kāi)發(fā)有效的小麥根系向水性生長(zhǎng)研究系統(tǒng)，挖掘小麥向水性生長(zhǎng)相關(guān)調(diào)控基因，并利用基因編輯技術(shù)敲除向水性生長(zhǎng)調(diào)控基因，從遺傳學(xué)上厘清小麥根向水性生長(zhǎng)與小麥根系構(gòu)型及小麥耐旱性之間的關(guān)系，可以為培育節(jié)水抗旱小麥新品種提供重要的理論借鑒。

2 根系發(fā)育決定的小麥根系構(gòu)型與小麥抗旱性關(guān)系

除了根向性生長(zhǎng)，植物也可以整合各類(lèi)逆境脅迫因子來(lái)調(diào)控根系發(fā)育，包括主根、側(cè)根以及根毛的生長(zhǎng)發(fā)育，從而塑造根系構(gòu)型，以幫助植物適應(yīng)逆境脅迫。解析環(huán)境因子對(duì)植物根系結(jié)構(gòu)的調(diào)控作用，可以幫助了解植物如何適應(yīng)逆境脅迫?？茖W(xué)家在田間條件下比較了耐旱性野生二粒小麥基因滲入系（IL20）和干旱敏感栽培種小麥（Svevo）根系表型，發(fā)現(xiàn)IL20的根在干旱條件下表現(xiàn)出更強(qiáng)的生長(zhǎng)活力，從而形成深根系結(jié)構(gòu)促進(jìn)對(duì)深層土壤水分的吸收（圖2-D），進(jìn)而提升了小麥的耐旱性，實(shí)現(xiàn)了在干旱條件下小麥的增產(chǎn)。這暗示通過(guò)根系發(fā)育調(diào)控基因重塑小麥根系結(jié)構(gòu)可作為未來(lái)小麥育種的方向，以此提升小麥對(duì)干旱脅迫的耐受性[35]（圖1）。但到目前為止，調(diào)控禾谷類(lèi)作物包括小麥根系性狀的潛在基因尚未得到充分挖掘，并且它們參與干旱脅迫適應(yīng)機(jī)制也有待進(jìn)一步闡明。

在干旱脅迫下鑒定到多個(gè)調(diào)控根系發(fā)育來(lái)決定小麥根系構(gòu)型的基因，主要包括：（1）近期在小麥中發(fā)現(xiàn)了一簇單子葉植物特有的2-氧代光合色素二烯酸還原酶Ⅲ亞家族基因（；），這類(lèi)基因在不同品系小麥中的表達(dá)差異決定了干旱條件下不同小麥品系根系結(jié)構(gòu)的差異。敲除促進(jìn)小麥形成更長(zhǎng)的初生根，而過(guò)表達(dá)則會(huì)導(dǎo)致小麥初生根生長(zhǎng)減緩、側(cè)根早熟發(fā)育，以及茉莉酸（JA和JA-Ile）的增加（圖2-E）。群體研究表明，表達(dá)水平差異引起的根系結(jié)構(gòu)差異與小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)有密切聯(lián)系，因此，利用該基因可幫助小麥在干旱情況下實(shí)現(xiàn)穩(wěn)產(chǎn)的目標(biāo)[36]；（2）與類(lèi)似，NAC家族轉(zhuǎn)錄因子在根系生長(zhǎng)發(fā)育、根系結(jié)構(gòu)形成和促進(jìn)植物對(duì)干旱脅迫耐受性過(guò)程中發(fā)揮了重要作用。水稻NAC基因家族成員在棉花植株中過(guò)表達(dá)會(huì)促進(jìn)棉花根系發(fā)育[37]；過(guò)表達(dá)使水稻根徑增大，從而增強(qiáng)這些作物的抗旱能力，實(shí)現(xiàn)了水稻在干旱脅迫下的穩(wěn)產(chǎn)、增產(chǎn)[38]。研究發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫下，小麥NAC家族基因成員通過(guò)在根中上調(diào)表達(dá)來(lái)維持根細(xì)胞的生理活性，促進(jìn)小麥根系的生長(zhǎng)和發(fā)育[39]；（3）Expansins基因家族，包括α-expansin（EXPA）、β-expansin（EXPB）、expansin-like A和expansin-like B亞家族，參與了對(duì)植物根系發(fā)育的調(diào)控來(lái)促進(jìn)植物抵御干旱脅迫。如在玉米中，以一種pH依賴(lài)性的方式松弛細(xì)胞外基質(zhì)，從而在干旱脅迫下維持玉米初生根的生長(zhǎng)，促進(jìn)根系吸收水分來(lái)消除干旱影響[6]。同樣，水稻的上調(diào)表達(dá)能夠引起主根長(zhǎng)度、側(cè)根和根毛數(shù)量的增加，提升水稻對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)能力[40]。目前，在小麥中也鑒定到多個(gè)EXPANSIN基因成員，過(guò)表達(dá)小麥可顯著增強(qiáng)小麥側(cè)根的生長(zhǎng)發(fā)育，提高小麥根系生物量和對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)能力[41]（圖2-F）。以上一系列現(xiàn)有成果，暗示了、NAC家族基因和EXPANSIN家族基因?yàn)楦牧夹←湼到Y(jié)構(gòu)、提升小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)能力提供了有力的切入點(diǎn)（圖1）。

側(cè)根是根系構(gòu)型的主要決定因素之一，它賦予根系極強(qiáng)的可塑性，幫助植物識(shí)別并適應(yīng)環(huán)境的變化。首先，側(cè)根在主根的起始位置影響了根系構(gòu)型和根系對(duì)環(huán)境水分的利用效率。如在擬南芥中，側(cè)根發(fā)育起始的位置與主根接觸水分的情況密切相關(guān)，即主根接觸水分較多的一側(cè)更容易產(chǎn)生側(cè)根，而主根接觸干燥空氣面一側(cè)不易形成側(cè)根[42]。這種水分決定的側(cè)根發(fā)生機(jī)制，可以促進(jìn)植物在水分較高一側(cè)形成更多的根系，幫助植物有效地從環(huán)境中吸收水分，避開(kāi)干旱脅迫對(duì)植物生長(zhǎng)的影響。研究還發(fā)現(xiàn)，這種水分介導(dǎo)的側(cè)根發(fā)生機(jī)制受生長(zhǎng)素響應(yīng)蛋白ARF7的介導(dǎo)，暗示生長(zhǎng)素信號(hào)通路在調(diào)控植物側(cè)根起始過(guò)程中發(fā)揮了重要作用[42]。其次，除了側(cè)根起始位置，側(cè)根產(chǎn)生的數(shù)量差異也影響了植物根系構(gòu)型和對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)性。如在玉米中，減少側(cè)根分枝密度，可以促進(jìn)軸向側(cè)根的生長(zhǎng)，有利于玉米形成深根系結(jié)構(gòu)，從而有效地從干旱環(huán)境中獲取水分，提高玉米耐旱性。以上結(jié)果表明，少而長(zhǎng)的側(cè)根表型可以作為改善玉米和其他谷物作物耐旱性的選擇性狀[43]。Wang等[44]通過(guò)對(duì)異源六倍體小麥進(jìn)化分析鑒定到一個(gè)調(diào)控小麥側(cè)根數(shù)量的基因，過(guò)表達(dá)D基因組中的可增加小麥側(cè)根數(shù)量。最近，在小麥中鑒定到一個(gè)與擬南芥同源的側(cè)根密度調(diào)控基因（），進(jìn)化分析表明，該基因是通過(guò)易位來(lái)源于小麥野生祖先長(zhǎng)穗冰草的一段染色體片段。在長(zhǎng)穗冰草中，干旱會(huì)導(dǎo)致顯著下調(diào)，來(lái)維持側(cè)根在缺水條件下的正常生長(zhǎng)；但在小麥中該基因受到干旱脅迫后會(huì)顯著上調(diào)，從而抑制小麥根系生長(zhǎng)，加劇干旱對(duì)小麥生長(zhǎng)的抑制作用。通過(guò)在小麥中下調(diào)的表達(dá)可促進(jìn)干旱脅迫下根系生長(zhǎng)，增強(qiáng)小麥的耐旱性（圖2-G）。以上研究表明，側(cè)根調(diào)控基因的挖掘及其調(diào)控機(jī)制的解析，對(duì)未來(lái)改良小麥根系結(jié)構(gòu)及提高小麥抗干旱脅迫能力都具有重要的科學(xué)價(jià)值[45]。

根毛是植物表皮細(xì)胞的管狀延伸部分，作為植物根系的重要組成單元，它能夠增加植物根系與土壤接觸面積，促進(jìn)對(duì)土壤水分和養(yǎng)分的吸收。根毛與作物抗旱性有著密切聯(lián)系。研究人員曾連續(xù)2年在蘇格蘭不同氣候條件和不同土壤質(zhì)地（即黏土壤土和沙壤土）地區(qū)進(jìn)行實(shí)地試驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)5種不同基因型大麥的根毛長(zhǎng)度和密度存在著明顯變異。在最適生長(zhǎng)條件下，根毛與大麥的生長(zhǎng)發(fā)育無(wú)明顯關(guān)聯(lián)性，但在土壤水分缺失條件下，根毛能顯著增強(qiáng)大麥抗旱性，從而促進(jìn)大麥在干旱條件下的增產(chǎn)[46]。暗示改良根毛長(zhǎng)度與密度表型可用于培育下一代耐旱性小麥新品種。

A：VRN1正調(diào)控小麥根向重力性生長(zhǎng)來(lái)減小根系分支夾角角度[25]。B：EGT2負(fù)調(diào)控小麥根向重力性生長(zhǎng)促進(jìn)小麥形成陡峭的根系結(jié)構(gòu)[26]。C：EGT1負(fù)調(diào)控小麥根向重力性生長(zhǎng)來(lái)增加根系分支夾角角度[27]。D：耐旱性野生二粒小麥基因滲入系（IL20）比對(duì)干旱敏感的優(yōu)質(zhì)硬粒小麥品種（Svevo）表現(xiàn)出更強(qiáng)大的根系生長(zhǎng)發(fā)育能力[35]。E：OPRIII負(fù)調(diào)控根系發(fā)育（小麥初生根和側(cè)根的生長(zhǎng)發(fā)育）來(lái)調(diào)控小麥根系生物量[36]。F：TaEXPA2正調(diào)控小麥側(cè)根發(fā)育來(lái)提高小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)[41]。G：LRD負(fù)調(diào)控根系發(fā)育促進(jìn)干旱脅迫下小麥根系的發(fā)育和生物量增加[45]。H：TaRSL4-A促進(jìn)小麥根毛發(fā)育來(lái)增加小麥根毛長(zhǎng)度[49]

目前，在不同植物中鑒定到多個(gè)根毛調(diào)控發(fā)育基因。擬南芥中的根毛起始、伸長(zhǎng)和分化受堿性螺旋-環(huán)-螺旋（bHLH）轉(zhuǎn)錄因子ROOT HAIR DEFECTIVE 6（RHD6）和ROOT HAIR DEFECTIVE6-LIKE 4（RSL4）等位基因的調(diào)控[47]。水稻（）是一個(gè)重要的根毛發(fā)育基因，可調(diào)控水稻根毛的長(zhǎng)度。在大麥中，鑒定到擴(kuò)展蛋白EXPB基因家族成員可調(diào)控大麥根毛發(fā)育。在玉米中，鑒定到4個(gè)控制根毛長(zhǎng)度的基因，命名為無(wú)根毛基因（）。、和等位基因與根毛的發(fā)生和伸長(zhǎng)相關(guān)，與根毛長(zhǎng)度和密度相關(guān)[48]。小麥?zhǔn)菙M南芥的直系同源基因，二倍體和四倍體基因型小麥根毛長(zhǎng)度與表達(dá)量呈正相關(guān)。值得注意的是，A基因組上的轉(zhuǎn)錄豐度遠(yuǎn)高于在其他基因組上該同源基因的轉(zhuǎn)錄水平。在土壤營(yíng)養(yǎng)匱乏條件下，過(guò)表達(dá)可以增加小麥根毛長(zhǎng)度和莖部生物量[49]（圖2-H）。禾本科作物中調(diào)控根毛發(fā)育的基因可參與植物耐旱性調(diào)控，如在玉米中，全基因組關(guān)聯(lián)分析發(fā)現(xiàn)的自然變異與玉米幼苗耐旱性之間呈現(xiàn)顯著相關(guān)性。編碼S-?；D(zhuǎn)移酶，可正向調(diào)控植物根毛的發(fā)育，在擬南芥和玉米中，過(guò)表達(dá)可明顯增加根毛長(zhǎng)度，并能提高它們的耐旱能力；相反，功能缺失玉米突變體表現(xiàn)出干旱不耐受表型[50]。目前，雖然已在小麥中鑒定到一些小麥根毛發(fā)育調(diào)控基因，如，但這些基因是否及如何參與小麥對(duì)干旱脅迫的耐受還需進(jìn)一步研究。未來(lái)鑒定出更多小麥根毛發(fā)育相關(guān)調(diào)控基因，厘清根毛發(fā)育和小麥耐旱性關(guān)系，有助于后期對(duì)小麥開(kāi)展定向遺傳改良，增強(qiáng)小麥對(duì)干旱脅迫的適應(yīng)能力。

3 小麥根系結(jié)構(gòu)的探測(cè)與重建方法研究

在小麥品種選育改良中，對(duì)根系構(gòu)型的優(yōu)化改良滯后于地上部分株型改良[51]。與地上部分不同，小麥根系隱匿于土壤，同時(shí)，由于土壤中根系結(jié)構(gòu)的高度可塑性、性狀表達(dá)的復(fù)雜性，以及涉及與水、微生物和養(yǎng)分等各種環(huán)境因子的相互作用，致使其表型鑒定工作耗時(shí)耗力且準(zhǔn)確率低，極大制約了對(duì)作物根系的深入研究，阻礙了基于根系性狀推動(dòng)作物遺傳改良的進(jìn)程[4]。根系性狀表型分析技術(shù)難點(diǎn)可分為兩部分：一是將作物根系從生長(zhǎng)環(huán)境中分離出來(lái)；二是根系圖像的獲取與分析。

田間條件下，由于根系性狀的獲取成本高、時(shí)間長(zhǎng)且勞動(dòng)強(qiáng)度大，同時(shí)，也具有部分破壞性，所以為了解決這個(gè)問(wèn)題，研究人員開(kāi)發(fā)了無(wú)土表型分析方法來(lái)獲取作物根系性狀。無(wú)土表型分析方法的優(yōu)點(diǎn)是可準(zhǔn)確提取整個(gè)根部結(jié)構(gòu)的參數(shù)，目前，根系無(wú)土培養(yǎng)的方法主要包括水培法、生長(zhǎng)袋法和冷凝膠培養(yǎng)法等。生長(zhǎng)袋法雖然可快速、高分辨率獲取根部信息，但缺點(diǎn)是限制了種子根的自然張開(kāi)，所以無(wú)法獲取種子根的自然張開(kāi)角度。冷凝膠培養(yǎng)法雖然可以獲取根的長(zhǎng)度、角度和分支等參數(shù)，但在播種和根系生長(zhǎng)過(guò)程中容易遭受細(xì)菌或真菌污染[52-53]。此外，無(wú)土表型分析沒(méi)有考慮土壤性質(zhì)的影響和根系自然條件下生長(zhǎng)所必需的其他環(huán)境條件，如根際微生物，另外，根系可能受到生長(zhǎng)容器的影響，因此，在一定程度上不能完全反映根系結(jié)構(gòu)在自然條件下的真實(shí)特征。

田間根系構(gòu)型參數(shù)是作物根系的“真實(shí)寫(xiě)照”，目前，田間根系表型鑒定主要分為破壞性探測(cè)法和原位探測(cè)法兩大類(lèi)。破壞性探測(cè)法主要包括直接挖掘法、尼龍網(wǎng)法、土芯法和剖面法等，這些方法操作簡(jiǎn)單，可以直觀、快速地獲取根部信息，但缺點(diǎn)是同時(shí)破壞了原有根系三維形態(tài)、耗時(shí)費(fèi)力[54]。原位探測(cè)法是在不損傷根系和不破壞其生長(zhǎng)環(huán)境的前提下對(duì)根系構(gòu)型進(jìn)行監(jiān)測(cè)和數(shù)據(jù)獲取，主要包括安置裝置法（根箱法、微根管法）、地面穿透雷達(dá)法、三維數(shù)字化法和穿透射線(xiàn)成像法等，這些方法可實(shí)現(xiàn)對(duì)根系實(shí)時(shí)監(jiān)測(cè)。微根管法屬于局部觀測(cè)，是目前大田根系動(dòng)態(tài)生長(zhǎng)監(jiān)測(cè)的常用方法，該方法的重點(diǎn)指標(biāo)是根數(shù)目[55]。地面穿透雷達(dá)法是通過(guò)高頻率的無(wú)線(xiàn)電波來(lái)檢測(cè)并獲取地面下的根系結(jié)構(gòu)特征，其原理就是利用根和土壤的電磁特性不同來(lái)區(qū)分根和土壤，該技術(shù)已經(jīng)被成功用于獲取冬小麥主要根系的生物量和直徑數(shù)據(jù)[56]。核磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）和微X射線(xiàn)斷層掃描（X-ray computed tomography，X-ray CT）等技術(shù)可以對(duì)小麥根系的三維結(jié)構(gòu)和根系周邊的特性進(jìn)行拍照，并可描述細(xì)節(jié)。隨著掃描時(shí)間和儀器的不斷改進(jìn)，可以不斷提高拍照的通量。雖然CT掃描技術(shù)獲取的根系質(zhì)量較高，但是目前面臨的問(wèn)題是該方法的獲取成本太高，應(yīng)用不具有普遍性。未來(lái)，開(kāi)發(fā)成本低，普適性好，可進(jìn)行作物全生長(zhǎng)期的根系構(gòu)型三維探測(cè)方法和研制相關(guān)設(shè)備仍然是未來(lái)根系研究的技術(shù)重點(diǎn)[57-58]。

隨著表型鑒定方法、成像技術(shù)和數(shù)據(jù)分析平臺(tái)的快速發(fā)展，作物根系構(gòu)型鑒定逐漸由根系二維形態(tài)檢測(cè)向三維根系構(gòu)型參數(shù)拓展，分析方法也從傳統(tǒng)取樣觀測(cè)模式逐步向自動(dòng)化圖像提取模式轉(zhuǎn)變[59-60]。目前，在作物根系表型參數(shù)提取上常用的二維分析軟件主要包括SmartRoot[61]、WinRhizo[62]、RootNav[63]和GT-RootS[64]等，其中，GT-RootS采用自動(dòng)化分析根系構(gòu)型，可通過(guò)批量處理圖像及量化分析來(lái)極大地提高根系構(gòu)型量化效率。

獲取三維根系構(gòu)型中圖像的像素、尺寸大小、顏色等級(jí)參數(shù)，及構(gòu)建空間分布函數(shù)是軟件設(shè)計(jì)的瓶頸，同時(shí)，目前三維根系表型分析軟件不能完全消除根系自身重疊性和土壤中非根物質(zhì)的影響，致使難以甚至無(wú)法提取完整根系表型參數(shù)[4]。目前，比較常用的三維根系表型分析軟件是RootReader3D[65]、RooTrak[66]和NMRooting[67]；其中，RootReader3D軟件適用于分析背景單一的根系圖像，可以提取根體積、根角度和根表面積等27個(gè)量化參數(shù)，但不能消除圖像中非根物質(zhì)的影響；RooTrak可用于復(fù)雜介質(zhì)背景下獲取完整的三維根系構(gòu)型，但該軟件分析用時(shí)較長(zhǎng)且無(wú)法提取量化參數(shù)；NMRooting的優(yōu)點(diǎn)是可將根系圖像進(jìn)行量化分析處理。

4 展望與討論

干旱是影響小麥生長(zhǎng)和生產(chǎn)的主要環(huán)境限制因素之一[68]。隨著全球氣候和降水模式的改變，干旱脅迫有日益加劇的趨勢(shì)，嚴(yán)重威脅著未來(lái)糧食安全。據(jù)世界銀行預(yù)測(cè)，隨著干旱發(fā)生的頻率不斷增加，到2050年，農(nóng)業(yè)活動(dòng)對(duì)淡水的需求將增加70%。因此，如何對(duì)作物進(jìn)行遺傳改良，維持作物在干旱條件下的穩(wěn)產(chǎn)和高產(chǎn)日益成為研究關(guān)注的焦點(diǎn)。根系是植物水分吸收最重要的部位，因此，改良根系結(jié)構(gòu)是培育抗旱作物新品種最有效的手段之一。同時(shí)，目前，通過(guò)改良根系結(jié)構(gòu)培育抗旱作物新品種被證明是完全可行的，例如基于深根系特性培育的抗旱水稻新品種PY84已經(jīng)被印度東部的農(nóng)民種植[69]。但基于根系結(jié)構(gòu)改良而培育出的耐旱小麥新品種仍未見(jiàn)廣泛報(bào)道，這主要是由于鑒定到的通過(guò)調(diào)控根系結(jié)構(gòu)參與小麥耐旱性的基因相對(duì)匱乏，同時(shí)，它們的調(diào)控機(jī)制不明確，這些都限制了利用分子育種技術(shù)開(kāi)展對(duì)小麥根系結(jié)構(gòu)的改良。

對(duì)于如何鑒定小麥中根系構(gòu)型調(diào)控基因，主要可通過(guò)以下2種策略：（1）對(duì)收集或構(gòu)建得到的小麥群體進(jìn)行測(cè)序分析，并對(duì)它們的根系表型在正常和干旱條件下進(jìn)行分別采集，然后，依據(jù)根系表型差異對(duì)小麥群體進(jìn)行歸類(lèi)，通過(guò)全基因組關(guān)聯(lián)分析（genome- wide association study，GWAS）來(lái)捕獲參與根系結(jié)構(gòu)調(diào)控的特定區(qū)段或候選基因，最后，再利用基因編輯技術(shù)敲除或過(guò)表達(dá)相關(guān)候選基因，從遺傳學(xué)角度驗(yàn)證它們?cè)谡{(diào)控小麥根系構(gòu)型及耐旱性中的功能（圖3）。目前，隨著收集到的小麥品系數(shù)量不斷增多、測(cè)序及分析技術(shù)的不斷進(jìn)步、測(cè)序成本的持續(xù)下降，該策略未來(lái)可能越來(lái)越廣泛地被用于相關(guān)候選基因的挖掘。（2）除了小麥，在其他植物中，如前面提及的擬南芥、玉米、水稻和大麥等植物中，目前也鑒定得到大量調(diào)控根系結(jié)構(gòu)及植物耐旱性相關(guān)基因，這些基因大部分在小麥中存在著同源基因?；谕椿蛟陂_(kāi)花植物尤其禾本科植物中功能進(jìn)化上的保守性，利用基因編輯技術(shù)或過(guò)表達(dá)手段在小麥中敲除或上調(diào)這些小麥同源基因可驗(yàn)證它們是否參與對(duì)小麥根系構(gòu)型和耐旱性的調(diào)控。該策略可進(jìn)一步豐富用于改良小麥根系構(gòu)型的基因資源。

在機(jī)制上，改變根向性生長(zhǎng)與根系發(fā)育2條途徑都可影響植物根系構(gòu)型。為了解析上述2種策略挖掘到的小麥根系構(gòu)型調(diào)控基因作用機(jī)制，下一步可通過(guò)對(duì)野生型和基因功能缺失及過(guò)表達(dá)突變體小麥的根向性生長(zhǎng)進(jìn)行分析，同時(shí)對(duì)這些小麥材料正常條件和干旱脅迫下根系的生長(zhǎng)發(fā)育情況進(jìn)行研究，從而判斷挖掘到的根系構(gòu)型調(diào)控基因是通過(guò)控制根系向性生長(zhǎng)還是根系發(fā)育來(lái)決定小麥根系結(jié)構(gòu)并參與小麥對(duì)干旱脅迫的響應(yīng)（圖3）。此外，植物激素在根系向性生長(zhǎng)和發(fā)育過(guò)程中都扮演了重要角色，例如在水稻中發(fā)現(xiàn)生長(zhǎng)素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白突變體的側(cè)根數(shù)量和根毛長(zhǎng)度都顯著減少[70]，而擬南芥突變體表現(xiàn)出根向重力性生長(zhǎng)缺失表型[71]。因此，探明這些挖掘到的候選基因與植物激素在調(diào)控根系構(gòu)型中的相互作用，可從機(jī)制上進(jìn)一步闡明這些挖掘到的候選基因如何調(diào)控根系構(gòu)型來(lái)影響小麥耐旱性。

圖3 利用全基因組性狀關(guān)聯(lián)分析挖掘調(diào)控根系結(jié)構(gòu)并參與小麥抗旱性候選基因及解析相關(guān)調(diào)控機(jī)制的策略

總之，通過(guò)挖掘小麥根系構(gòu)型調(diào)控基因，闡明它們?cè)谡{(diào)控根向性生長(zhǎng)和根系發(fā)育中的作用機(jī)制，同時(shí)，解析根系構(gòu)型與小麥對(duì)干旱脅迫適應(yīng)性的關(guān)系，為最終通過(guò)分子育種培育高產(chǎn)、耐干旱脅迫小麥新品種提供了寶貴的基因資源和理論基礎(chǔ)[68]。相關(guān)的研究也為氣候變化帶來(lái)的全球糧食安全問(wèn)題提供了可借鑒的解決策略。

[1] 趙海燕, 張文千, 鄒旭愷, 張強(qiáng), 沈子琦, 梅平. 氣候變化背景下中國(guó)農(nóng)業(yè)干旱時(shí)空變化特征分析. 中國(guó)農(nóng)業(yè)氣象, 2021, 42(1): 69-79.

Zhao H Y, Zhang W Q, Zou X K, Zhang Q, Shen Z Q, Mei P. Temporal and spatial characteristics of drought in China under climate change. Chinese Journal of Agrometeorology, 2021, 42(1): 69-79. (in Chinese)

[2] XIAO G H, ZHANG Y Z. Adaptive growth: Shaping auxin-mediated root system architecture. Trends in Plant Science, 2020, 25(2): 121-123.

[3] 溫維亮, 郭新宇, 趙春江, 王傳宇, 肖伯祥. 作物根系構(gòu)型三維探測(cè)與重建方法研究進(jìn)展. 中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué), 2015, 48(3): 436-448.doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.2015.03.04.

WEN W L, GUO X Y, ZHAO C J, WANG C Y, XIAO B X. Crop roots configuration and visualization: A review. Scientia Agricultura Sinica, 2015, 48(3): 436-448. doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.2015.03. 04. (in Chinese)

[4] 李龍, 李超男, 毛新國(guó), 王景一, 景蕊蓮.作物根系表型鑒定評(píng)價(jià)方法的現(xiàn)狀與展望. 中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué), 2022, 55(3): 425-437. doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.2022.03.001.

LI L, LI C N, MAO X G, WANG J Y, JING R L. Advances and perspectives of approaches to phenotyping crop root system. Scientia Agricultura Sinica, 2022, 55(3): 425-437. doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.

2022.03.001. (in Chinese)

[5] SATO E M, HIJAZI H, BENNETT M J, VISSENBERG K, SWARUP R. New insights into root gravitropic signalling.Journal of Experimental Botany, 2015, 66(8): 2155-2165.

[6] MAQBOOL S, HASSAN M A, XIA X C, YORK L M, RASHEED A, HE Z H. Root system architecture in cereals: Progress, challenges and perspective. The Plant Journal, 2022, 110(1): 23-42.

[7] ZHANG Y Z, HE P, MA X F, YANG Z R, PANG C Y, YU J N, WANG G D, FRIML J, XIAO G H. Auxin-mediated statolith production for root gravitropism. The New Phytologist, 2019, 224(2): 761-774.

[8] BABA A I, MIR M Y, RIYAZUDDIN R, CSéPL? á, RIGó G, FEHéR A. Plants in microgravity: molecular and technological perspectives. International Journal of Molecular Sciences, 2022, 23(18): 10548.

[9] MORITA M T, TASAKA M. Gravity sensing and signaling. Current Opinion in Plant Biology, 2004, 7(6): 712-718.

[10] SU S H, GIBBS N M, JANCEWICZ A L, MASSON P H. Molecular mechanisms of root gravitropism. Current Biology, 2017, 27(17): R964-R972.

[11] ZHANG Y Z, XIAO G H, WANG X J, ZHANG X X, FRIML J. Evolution of fast root gravitropism in seed plants. Nature Communications, 2019, 10: 3480.

[12] WAIDMANN S, RUIZ ROSQUETE M, SCH?LLER M, SARKEL E, LINDNER H, LARUE T, PET?íK I, DüNSER K, MARTOPAWIRO S, SASIDHARAN R, NOVAK O, WABNIK K, DINNENY J R, KLEINE-VEHN J. Cytokinin functions as an asymmetric and anti-gravitropic signal in lateral roots. Nature Communications, 2019, 10(1): 3540.

[13] OGURA T, GOESCHL C, FILIAULT D, MIREA M, SLOVAK R, WOLHRAB B, SATBHAI S B, BUSCH W. Root system depth inis shaped byvia the dynamic modulation of auxin transport. Cell, 2019, 178(2): 400-412, e16.

[14] KITOMI Y, HANZAWA E, KUYA N, INOUE H, HARA N, KAWAI S, KANNO N, ENDO M, SUGIMOTO K, YAMAZAKI T, SAKAMOTO S, SENTOKU N, WU J Z, KANNO H, MITSUDA N, TORIYAMA K, SATO T, UGA Y. Root angle modifications by thehomolog improve rice yields in saline paddy fields. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2020, 117(35): 21242-21250.

[15] UGA Y, OKUNO K, YANO M., a major QTL involved in deep rooting of rice under upland field conditions. Journal of Experimental Botany, 2011, 62(8): 2485-2494.

[16] UGA Y, SUGIMOTO K, OGAWA S, RANE J, ISHITANI M, HARA N, KITOMI Y, INUKAI Y, ONO K, KANNO N, INOUE H, TAKEHISA H, MOTOYAMA R, NAGAMURA Y, WU J Z, MATSUMOTO T, TAKAI T, OKUNO K, YANO M. Control of root system architecture byincreases rice yield under drought conditions. Nature Genetics, 2013, 45(9): 1097-1102.

[17] FENG X J, JIA L, CAI Y T, GUAN H R, ZHENG D, ZHANG W X, XIONG H, ZHOU H M, WEN Y, HU Y, ZHANG X M, WANG Q J, WU F K, XU J, LU Y L. ABA-inducibleimproves adaptation of maize to water deficiency. Plant Biotechnology Journal, 2022, 20(11): 2077-2088.

[18] TAKEDA H, TSUKAYA H. Analysis of gravitropic response in 133 cultivars of Japanese wheat (L.). Plant and cell physiology, 2005, 46(2): 375-381.

[19] Friedli C N, Abiven S, Fossati D, Hund A. Modern wheat semi-dwarfs root deep on demand: response of rooting depth to drought in a set of Swiss era wheats covering 100 years of breeding. Euphytica, 2019, 215(4): 1-15.

[20] CHRISTOPHER J, CHRISTOPHER M, JENNINGS R, JONES S, FLETCHER S, BORRELL A, MANSCHADI A M, JORDAN D, MACE E, HAMMER G. QTL for root angle and number in a population developed from bread wheats () with contrasting adaptation to water-limited environments. Theoretical and Applied Genetics, 2013, 126(6): 1563-1574.

[21] BORRILL P, HARRINGTON S A, UAUY C. Applying the latest advances in genomics and phenomics for trait discovery in polyploid wheat. The Plant Journal, 2019, 97(1): 56-72.

[22] YAN L, LOUKOIANOV A, TRANQUILLI G, HELGUERA M, FAHIMA T, DUBCOVSKY J. Positional cloning of the wheat vernalization gene. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2003, 100(10): 6263-6268.

[23] COCKRAM J, JONES H, LEIGH F J, O'SULLIVAN D, POWELL W, LAURIE D A, GREENLAND A J. Control of flowering time in temperate cereals: genes, domestication, and sustainable productivity. Journal of Experimental Botany, 2007, 58(6): 1231-1244.

[24] VOSS-FELS K P, SNOWDON R J, HICKEY L T. Designer roots for future crops. Trends in Plant Science, 2018, 23(11): 957-960.

[25] VOSS-FELS K P, ROBINSON H, MUDGE S R, RICHARD C, NEWMAN S, WITTKOP B, STAHL A, FRIEDT W, FRISCH M, GABUR I, MILLER-COOPER A, CAMPBELL B C, KELLY A, FOX G, CHRISTOPHER J, CHRISTOPHER M, CHENU K, FRANCKOWIAK J, MACE E S, BORRELL A K, EAGLES H, JORDAN D R, BOTELLA J R, HAMMER G, GODWIN I D, TREVASKIS B, SNOWDON R J, HICKEY L T.modulates root system architecture in wheat and barley. Molecular Plant, 2018, 11(1): 226-229.

[26] KIRSCHNER G K, ROSIGNOLI S, GUO L, VARDANEGA I, IMANI J, ALTMüLLER J, MILNER S G, BALZANO R, NAGEL K A, PFLUGFELDER D, FORESTAN C, BOVINA R, KOLLER R, ST?CKER T G, MASCHER M, SIMMONDS J, UAUY C, SCHOOF H, TUBEROSA R, SALVI S, HOCHHOLDINGER F.encodes a STERILE ALPHA MOTIF-containing protein that controls root growth angle in barley and wheat. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2021, 118(35): e2101526118.

[27] FUSI R, ROSIGNOLI S, LOU H Y, SANGIORGI G, BOVINA R, PATTEM J K, BORKAR A N, LOMBARDI M, FORESTAN C, MILNER S G, DAVIS J L, LALE A, KIRSCHNER G K, SWARUP R, TASSINARI A, PANDEY B K, YORK L M, ATKINSON B S, STURROCK C J, MOONEY S J, HOCHHOLDINGER F, TUCKER M R, HIMMELBACH A, STEIN N, MASCHER M, NAGEL K A, DE GARA L, SIMMONDS J, UAUY C, TUBEROSA R, LYNCH J P, YAKUBOV G E, BENNETT M J, BHOSALE R, SALVI S. Root angle is controlled byin cereal crops employing an antigravitropic mechanism. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2022, 119(31): e2201350119.

[28] TAKAHASHI N, YAMAZAKI Y, KOBAYASHI A, HIGASHITANI A, TAKAHASHI H. Hydrotropism interacts with gravitropism by degrading amyloplasts in seedling roots ofand radish. Plant Physiology, 2003, 132(2): 805-810.

[29] IWATA S, MIYAZAWA Y, FUJII N, TAKAHASHI H.-regulated hydrotropism functions in the growth and survival ofunder natural conditions. Annals of Botany, 2013, 112(1): 103-114.

[30] EAPEN D, MARTíNEZ-GUADARRAMA J, HERNáNDEZ-BRUNO O, FLORES L, NIETO-SOTELO J, CASSAB, G I. Synergy between root hydrotropic response and root biomass in maize (L.) enhances drought avoidance. Plant Science, 2017, 265: 87-99.

[31] OBER E S, ALAHMAD S, COCKRAM J, FORESTAN C, HICKEY L T, KANT J, MACCAFERRI M, MARR E, MILNER M, PINTO F, RAMBLA C, REYNOLDS M, SALVI S, SCIARA G, SNOWDON R J, THOMELIN P, TUBEROSA R, UAUY C, VOSS-FELS K P, WALLINGTON E, WATT M. Wheat root systems as a breeding target for climate resilience. Theoretical and Applied Genetics, 2021, 134(6): 1645-1662.

[32] OYANAGI A, TAKAHASHI H, SUGE H. Interactions between hydrotropism and gravitropism in the primary seminal roots ofL.. Annals of Botany, 1995, 75(3): 229-235.

[33] KOBAYASHI A, TAKAHASHI A, KAKIMOTO Y, MIYAZAWA Y, FUJII N, HIGASHITANI A, TAKAHASHI H. A gene essential for hydrotropism in roots. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2007, 104(11): 4724-4729.

[34] LI Y, YUAN W, LI L C, DAI H, DANG X L, MIAO R, BALU?KA F, KRONZUCKER H J, LU C M, ZHANG J H, XU W F. Comparative analysis reveals gravity is involved in the-regulated root hydrotropism. Journal of Experimental Botany, 2020, 71(22): 7316-7330.

[35] BACHER H, MONTAGU A, HERRMANN I, WALIA H, SCHWARTZ N, PELEG Z. Stress-induced deeper rooting introgression enhances wheat yield under terminal drought. Journal of Experimental Botany, 2023: erad059.

[36] GABAY G, WANG H C, ZHANG J L, MORICONI J I, BURGUENER G F, GUALANO L D, HOWELL T, LUKASZEWSKI A, STASKAWICZ B, CHO M J, TANAKA J, FAHIMA T, KE H Y, DEHESH K, ZHANG G L, GOU J Y, HAMBERG M, SANTA-MARíA G E, DUBCOVSKY J. Dosage differences ingenes modulate wheat root growth.Nature Communications, 2023, 14(1): 539.

[37] LIU G Z, LI X L, JIN S X, LIU X Y, ZHU L F, NIE Y C, ZHANG X L. Overexpression of rice NAC geneimproves drought and salt tolerance by enhancing root development and reducing transpiration rate in transgenic cotton. PLoS One, 2014, 9(1): e86895.

[38]Jeong J S, Kim Y S, Redillas M C, Jang G, Jung H, Bang S W, Choi Y D, Ha S H, Reuzeau C, Kim J K.overexpression enlarges root diameter in rice plants leading to enhanced drought tolerance and increased grain yield in the field. Journal of Plant Biotechnology, 2013, 11(1): 101-114.

[39] XUE G P, BOWER N I, MCINTYRE C L, RIDING G A, KAZAN K, SHORTER R.from the NAC superfamily of transcription factors is up-regulated by abiotic stresses in wheat and recognises two consensus DNA-binding sequences. Functional Plant Biology, 2006, 33(1): 43-57.

[40] WANG Y, MA N N, QIU S C. ZOU H Y, ZANG G C, KANG Z H, WANG G X, HUANG J L. Regulation of the α-expansin geneexpression affects root system architecture in transgenic rice plants. Molecular Breeding, 2014, 34(1): 47-57.

[41] YANG J J, ZHANG G Q, AN J, LI Q X, CHEN Y H, ZHAO X Y, WU J J, WANG Y, HAO Q Q, WANG W Q, WANG W. Expansin genepositively regulates drought tolerance in transgenic wheat (L.). Plant Science, 2020, 298: 110596.

[42] OROSA-PUENTE B, LEFTLEY N, VON WANGENHEIM D, BANDA J, SRIVASTAVA A K, HILL K, TRUSKINA J, BHOSALE R, MORRIS E, SRIVASTAVA M, KüMPERS B, GOH T, FUKAKI H, VERMEER J E M, VERNOUX T, DINNENY J R, FRENCH A P, BISHOPP A, SADANANDOM A, BENNETT M J. Root branching toward water involves posttranslational modification of transcription factorScience, 2018, 362(6421): 1407-1410.

[43] ZHAN A, SCHNEIDER H, LYNCH J P. Reduced lateral root branching density improves drought tolerance in maize. Plant Physiology, 2015, 168(4): 1603-1615.

[44] WANG H F, HU Z R, HUANG K, HAN Y, ZHAO A J, HAN H M, SONG L, FAN C F, LI R, XIN M M, PENG H R, YAO Y Y, SUN Q X, NI Z F. Three genomes differentially contribute to the seedling lateral root number in allohexaploid wheat: evidence from phenotype evolution and gene expression. The Plant Journal, 2018, 95(6): 976-987.

[45] PLACIDO D F, SANDHU J, SATO S J, NERSESIAN N, QUACH T, CLEMENTE T E, STASWICK P E, WALIA H. The LATERAL ROOT DENSITY gene regulates root growth during water stress in wheat. Plant Biotechnology Journal, 2020, 18(9): 1955-1968.

[46] MARIN M, FEENEY D S, BROWN L K, NAVEED M, RUIZ S, KOEBERNICK N, BENGOUGH A G, HALLETT P D, ROOSE T, PUéRTOLAS J, DODD I C, GEORGE T S. Significance of root hairs for plant performance under contrasting field conditions and water deficit. Annals of Botany, 2021, 128(1): 1-16.

[47] DOLAN L. Root hair development in grasses and cereals (Poaceae). Current Opinion in Genetics and Development, 2017, 45: 76-81.

[48] HOCHHOLDINGER F, YU P, MARCON C. Genetic control of root system development in maize. Trends in Plant Science, 2018, 23(1): 79-88.

[49] HAN Y, XIN M M, HUANG K, XU Y Y, LIU Z S, HU Z R, YAO Y Y, PENG H R, NI Z F, SUN Q X. Altered expression ofgene by genome interplay shapes root hair length in allopolyploid wheat. The New Phytologist, 2016, 209(2): 721-732.

[50] ZHANG X M, MI Y, MAO H D, LIU S X, CHEN L M, QIN F. Genetic variation incontributes to root hair elongation and drought tolerance in maize. Plant Biotechnology Journal, 2020, 18(5): 1271-1283.

[51] LI L, PENG Z, MAO X G, WANG J Y, CHANG X P, REYNOLDS M, JING R L. Genome-wide association study reveals genomic regions controlling root and shoot traits at late growth stages in wheat. Annals of Botany, 2019, 124(6): 993-1006.

[52] LIU X L, LI R Z, CHANG X P, JING R L. Mapping QTLs for seedling root traits in a doubled haploid wheat population under different water regimes. Euphytica, 2013, 189(1): 51-66.

[53] WALLER S, WILDER S L, SCHUELLER M J, HOUSH A B, FERRIERI R A. Quantifying plant-borne carbon assimilation by root-associating bacteria. Microorganisms, 2020, 8(5): 700.

[54] 趙春江, 陸聲鏈, 郭新宇, 肖伯祥, 溫維亮. 數(shù)字植物及其技術(shù)體系探討. 中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué), 2010, 43(10): 2023-2030. doi: 10.3864/j.issn. 0578-1752.2010.10.007.

ZHAO C J, LU S L, GUO X Y, XIAO B X, WEN W L. Exploration of digital plant and its technology system. Scientia Agricultura Sinica, 2010, 43(10): 2023-2030. doi: 10.3864/j.issn.0578-1752.2010.10.007. (in Chinese)

[55] MAJDI H. Root sampling methods - applications and limitations of the minirhizotron technique. Plant and Soil, 1996, 185(2): 255-258.

[56] 崔喜紅, 陳晉, 關(guān)琳琳. 探地雷達(dá)技術(shù)在植物根系探測(cè)研究中的應(yīng)用. 地球科學(xué)進(jìn)展, 2009, 24(6): 606-611.

CUI X H, CHEN J, GUAN L L. The application of ground penetrating radar to plant root system detection. Advances in Earth Science, 2009, 24(6): 606-611. (in Chinese)

[57] SCHULZ H, POSTMA J A, VAN DUSSCHOTEN D, SCHARR H, BEHNKE S. Plant root system analysis from MRI images. Communications in Computer and Information Science, 2013(359): 411-425.

[58] STINGACIU L, SCHULZ H, POHLMEIER A, BEHNKE S, ZILKEN H, JAVAUX M, VEREECKEN H.root system architecture extraction from magnetic resonance imaging for water uptake modeling. Vadose Zone Journal, 2013, 12(1): 1-9.

[59] BEKKERING C S, HUANG J, TIAN L. Image-based, organ-level plant phenotyping for wheat improvement. Agronomy, 2020, 10(9): 1287.

[60] TAKAHASHI H, PRADAL C. Root phenotyping: Important and minimum information required for root modeling in crop plants. Breeding Science, 2021, 71(1): 109-116.

[61] LOBET G, PAGèS L, DRAYE X. A novel image-analysis toolbox enabling quantitative analysis of root system architecture. Plant Physiology, 2011, 157(1): 29-39.

[62] PANG W, CROW W T, LUC J E, MCSORLEY R, GIBLIN-DAVIS R M, KENWORTHY K E, KRUSE J K. Comparison of water displacement and WINRHIZO software for plant root parameter assessment. Plant Disease, 2011, 95(10): 1308-1310.

[63] POUND M P, FRENCH A P, ATKINSON J A, WELLS D M, BENNETT M J, PRIDMORE T. RootNav: Navigating images of complex root architectures. Plant Physiology, 2013, 162(4): 1802-1814.

[64] BORIANNE P, SUBSOL G, FALLAVIER F, DARDOU A, AUDEBERT A. GT-RootS: An integrated software for automated root system measurement from high-throughput phenotyping platform images. Computers and Electronics in Agriculture, 2018, 150: 328-342.

[65] CLARK R T, MACCURDY R B, JUNG J K, SHAFF J E, MCCOUCH S R, ANESHANSLEY D J, KOCHIAN L V. Three- dimensional root phenotyping with a novel imaging and software platform. Plant Physiology, 2011, 156(2): 455-465.

[66] MAIRHOFER S, ZAPPALA S, TRACY S R, STURROCK C, BENNETT M, MOONEY S J, PRIDMORE T. RooTrak: Automated recovery of three-dimensional plant root architecture in soil from X-ray microcomputed tomography images using visual tracking. Plant Physiology, 2012, 158(2): 561-569.

[67] VAN DUSSCHOTEN D, METZNER R, KOCHS J, POSTMA J A, PFLUGFELDER D, BüEHLER J, SCHURR U, JAHNKE S. Quantitative 3D analysis of plant roots growing in soil using magnetic resonance imaging. Plant Physiology, 2016, 170(3): 1176-1188.

[68] Li C N, Li L, Reynolds M P, Wang J Y, Chang X P, Mao X G, Jing R L. Recognizing the hidden half in wheat: root system attributes associated with drought tolerance. Journal of Experimental Botany, 2021, 72(14): 5117-5133.

[69] STEELE K A, PRICE A H, WITCOMBE J R, SHRESTHA R, SINGH B N, GIBBONS J M, VIRK D S. QTLs associated with root traits increase yield in upland rice when transferred through marker-assisted selection. Theoretical and Applied Genetics, 2013, 126(1): 101-108.

[70] ZHAO H, MA T, WANG X, DENG Y, MA H, ZHANG R, ZHAO J.controls lateral root initiation in rice (L.). Plant Cell and Environment, 2015, 38(11): 2208-2222.

[71] BENNETT M J, MARCHANT A, GREEN H G, MAY S T, WARD S P, MILLNER P A, WALKER A R, SCHULZ B, FELDMANN K A.AUX1 gene: a permease-like regulator of root gravitropism. Science, 1996, 273(5277): 948-950.

Research progress on root system architecture and drought resistance in wheat

ZHANG YuZhou, WANG YiZhao, GAO RuXi, LIU YiFan

College of Life Sciences, Northwest A&F University, Yangling 712100, Shaanxi

Wheat is the most important cereal crop, and drought is the most significant abiotic stress factor that severely affects wheat growth and development. Plant root system, as a primary organ for crops to acquire water and nutrients, directly determines the efficiency of soil water utilization. In recent years, increasing evidence has shown that plant root system architecture (RSA) plays an important role in plant tolerance to drought stress. This review summarizes the current research progress on the regulation of wheat drought tolerance determined by RSA. First, we present how root tropism especially root gravitropism shapes the RSA, summarize the relevant genes and molecular regulatory mechanism involved in root gravitropic growth, and explain how the root tropism-regulated RSA is implicated in wheat adaptation to drought stress. In addition to root tropic growth, the root development also participates in the RSA formation and the plant adaptability to drought stress. Therefore, this review further summarizes how wheat regulates root development to alter its root system morphology (including increasing root length, modifying lateral root number and root hair density, etc.), thereby enhancing its water acqusition from the soil and its adaption to drought environment. The identified genes involved in wheat root development under drought stress conditions are also systematically summarized. Furthermore, as the underground part of plants, the revelation of RSA has always been a challenging task, which hinders our understanding of the relationship between RSA and plant drought tolerance. Therefore, this review also summarized the available techniques used to analyze the RSA at two- and three-dimension levels. These techniques can measure and analyze wheat root length, density, growth direction, and morphology parameters, laying technical support for an insightful understanding of the relationship between wheat RSA and drought resistance. Finally, we discuss the prospect of the improvement of RSA in breeding wheat drought-resistant varieties, as well as provide an outlook for how to identify genes regulating wheat RSA and pinpoint their regulatory mechanism. In summary, the relationship between wheat RSA and drought resistant is closely associated. The continuous development of sequencing techniques, along with the deepening research on the regulatory mechanism of wheat RSA, will provide new means and strategies for the further breeding of drought-tolerance wheat varieties.

wheat; root system architecture; root tropic growth; root system development; drought resistance; root system visualization

10.3864/j.issn.0578-1752.2024.09.002

2023-05-14；

2023-07-07

西北農(nóng)林科技大學(xué)引進(jìn)人才科研啟動(dòng)基金（Z1090222001）

張余周（通信作者），E-mail：yuzhou.zhang@nwafu.edu.cn。王一釗，E-mail：yzwang2022@163.com。張余周和王一釗為同等貢獻(xiàn)作者

（責(zé)任編輯 李莉）