陳 靜,陸化杰,2,3,4*,王 芮,歐玉哲,陳新軍,2,3,4

(1.上海海洋大學(xué)海洋科學(xué)學(xué)院,上海 201306; 2.自然資源部海洋生態(tài)監(jiān)測(cè)與修復(fù)技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,上海 201306;3.國(guó)家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心,上海海洋大學(xué),上海 201306;4.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學(xué)觀測(cè)實(shí)驗(yàn)站,上海海洋大學(xué),上海 201306)

鳶烏賊(Sthenoteuthisoualaniensis)在印度洋和太平洋的熱帶及亞熱帶海域分布較廣泛[1-3]?？傎Y源量預(yù)估約為800～1 100萬噸[4],是重要的頭足類資源。目前對(duì)其相關(guān)研究主要集中在耳石[5-7]、角質(zhì)顎[8-9]等硬組織以及年齡生長(zhǎng)和生物學(xué)特性[10-12]等方面,早在20世紀(jì)20年代內(nèi)殼已被用于頭足類生長(zhǎng)的研究[13],而現(xiàn)階段對(duì)內(nèi)殼結(jié)構(gòu)的研究相對(duì)較少。由于頭足類在軟硬結(jié)構(gòu)上均表現(xiàn)出較高的表型可塑性[14],因此形態(tài)計(jì)量分析可能是研究頭足類生長(zhǎng)特性的有效方法。內(nèi)殼是從尾鰭向頭部生長(zhǎng)且在頭足類胴體背側(cè)中線具有支撐功能的幾丁質(zhì)結(jié)構(gòu)[15-16],其表面生長(zhǎng)紋呈倒“V”型,生長(zhǎng)貫穿整個(gè)生命周期且具有不可逆性,是記錄頭足類完整生活史信息的良好載體[17]。已有研究表明,內(nèi)殼結(jié)構(gòu)可用來研究頭足類年齡與生長(zhǎng)特性,也可以揭示攝食和棲息地變化的模式[18-19],但對(duì)于西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼外形生長(zhǎng)特性的研究未見報(bào)道。本研究根據(jù)2019年(9—10月)中國(guó)燈光罩網(wǎng)漁船在西北印度洋海域調(diào)查期間采集的鳶烏賊樣本,研究其內(nèi)殼外形生長(zhǎng)特性,分析鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與胴長(zhǎng)和體重的關(guān)系以及不同性別間的生長(zhǎng)差異,旨在為后續(xù)利用內(nèi)殼研究其生長(zhǎng)和種群結(jié)構(gòu)等奠定基礎(chǔ),也為進(jìn)一步研究鳶烏賊生態(tài)特性以及資源可持續(xù)開發(fā)提供依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 樣本來源

本研究鳶烏賊樣本于2019年9—11月采集自西北印度洋15°13′—19°15′N、61°08′—62°50′E,共采集樣本1 388尾,經(jīng)冷凍保存后運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室。本研究所用到的594尾樣本胴長(zhǎng)范圍在145～497 mm,體重范圍108～3 906 g,平均胴長(zhǎng)239 mm,平均體重482 g。

1.2 實(shí)驗(yàn)方法

生物學(xué)測(cè)定:樣本在實(shí)驗(yàn)室解凍后,對(duì)其胴長(zhǎng)(mantle length,ML),體重(body weight,BW)等生物學(xué)數(shù)據(jù)進(jìn)行測(cè)量,并按文獻(xiàn)[20-21]鑒定鳶烏賊性別、性腺成熟度等。胴長(zhǎng)使用皮尺測(cè)定,精確至1 mm;體重由電子秤測(cè)定,精確至1 g。

內(nèi)殼外部形態(tài)測(cè)量:樣本解剖后將內(nèi)殼取出,共提取出完整內(nèi)殼樣本594根,其中雌性285根,雄性309根。對(duì)其進(jìn)行初步清理去除表面雜質(zhì),利用直尺和游標(biāo)卡尺對(duì)內(nèi)殼的8項(xiàng)外形形態(tài)參數(shù)進(jìn)行測(cè)量[22],包括內(nèi)殼長(zhǎng)(gladius length,GL)、尾錐長(zhǎng)(cones length,CL)、葉軸長(zhǎng)(proostracum length,PL)、尾錐寬(greatest width of cones,GWC)、翼長(zhǎng)(vanes length,VL),精確至1 mm;翼部最大寬度(greatest width of vane,GWV)、葉軸最大寬度(greatest width of proostracum,GWP)和葉軸最大寬度處長(zhǎng)(the length of greatest width of proostracum,GWPL),測(cè)量時(shí)長(zhǎng)度精確至0.01 mm,靠近尾椎部分為早期生長(zhǎng)端,葉軸前部分為近端,即新生長(zhǎng)部分(圖1)。在整個(gè)研究過程中,所有的形態(tài)測(cè)量均由單一研究人員進(jìn)行。

圖1 鳶烏賊內(nèi)殼結(jié)構(gòu)Fig. 1 Structure of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

用SPSS 26.0對(duì)鳶烏賊內(nèi)殼8個(gè)形態(tài)參數(shù)進(jìn)行主成分分析,得到可以代表內(nèi)殼長(zhǎng)度和寬度的外部形態(tài)特征參數(shù)[23]。

利用協(xié)方差分析(analysis of covariance, ANCOVA)內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與胴長(zhǎng)、體重的關(guān)系以及不同參數(shù)間比值是否存在性別間顯著性差異。采用線性函數(shù)、冪函數(shù)、指數(shù)函數(shù)和對(duì)數(shù)函數(shù)對(duì)鳶烏賊擬合內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與體重和胴長(zhǎng)的生長(zhǎng)關(guān)系[24],然后根據(jù)赤池信息準(zhǔn)則(Akaike’s Information Criterion,AIC) 選擇最適擬合函數(shù)[25]。

2 結(jié)果與分析

2.1 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)

經(jīng)過測(cè)量,594尾鳶烏賊內(nèi)殼樣本各項(xiàng)形態(tài)參數(shù)結(jié)果分別如表1:內(nèi)殼長(zhǎng)(GL)為154～498 mm,尾錐長(zhǎng)(CL)為24～91 mm,葉軸長(zhǎng)(PL)為125～397 mm,尾錐寬(GWC)為5.43～20.38 mm,翼長(zhǎng)(VL)為96～309 mm,翼部最大寬度(GWV)為6.17～21.90 mm,葉軸最大寬度處長(zhǎng)(GWPL)為118～374 mm,葉軸最大寬度(GWP)為7.14～25.78 mm。

表1 鳶烏賊內(nèi)殼各形態(tài)參數(shù)值Tab. 1 Morphological parameters of gladius of Sthenoteuthis oualaniensis

2.2 主成分分析

主成分分析結(jié)果見表2。從表2可以看出,對(duì)鳶烏賊內(nèi)殼結(jié)構(gòu),其第1、第2主成分解釋形態(tài)參數(shù)的貢獻(xiàn)率分別為93.767%和3.008%,累積貢獻(xiàn)率達(dá)到96.775%。第1主成分與內(nèi)殼GL、PL、CL、VL、GWPL、GWC、GWV和GWP均存在近似相等的正相關(guān),載荷系數(shù)均在0.916以上,因此認(rèn)定第1主成分是內(nèi)殼長(zhǎng)度特征的代表。第2主成分與CL、GWC、GWV和GWP呈低程度正相關(guān),而與GL、PL、VL和GWPL呈低程度負(fù)相關(guān),載荷系數(shù)均不超過0.3。綜合以上分析結(jié)果,選取內(nèi)殼的GL、CL、VL作為內(nèi)殼長(zhǎng)度的特征參數(shù),GWC、GWP作為內(nèi)殼寬度的特征參數(shù),以此5項(xiàng)形態(tài)參數(shù)來描述西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的外部形態(tài)特征。

表2 鳶烏賊內(nèi)殼8個(gè)形態(tài)參數(shù)8個(gè)主成分負(fù)荷值和貢獻(xiàn)率Tab. 2 Loadings and contribution rate of 8 principal components for 8 morphometric parameters of Sthenoteuthis oualaniensis gladius

2.3 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與胴長(zhǎng)的關(guān)系

由協(xié)方差分析(圖2、表3)表明,形態(tài)特征參數(shù)GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)與胴長(zhǎng)的關(guān)系存在性別間顯著差異[圖2(a)、(b)、(c)、(d)],因此應(yīng)分不同性別研究這些特征參數(shù)和胴長(zhǎng)的關(guān)系,通過方程擬合和AIC比較的結(jié)果,得到雌性個(gè)體的GL、CL、GWP與胴長(zhǎng)的關(guān)系最適用線性函數(shù)擬合,GWC最適用冪函數(shù)擬合;而雄性個(gè)體的GL與胴長(zhǎng)的關(guān)系最適用冪函數(shù)擬合,CL最適用線性函數(shù)擬合,GWC、GWP最適用對(duì)數(shù)函數(shù)擬合。由于VL(F=1.843,P=0.175>0.05)在性別間沒有顯著性差異,因此不區(qū)分性別研究它與胴長(zhǎng)的關(guān)系,結(jié)果顯示最適用線性函數(shù)擬合[圖2(e)]。

表3 鳶烏賊內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長(zhǎng)關(guān)系擬合函數(shù)比較Tab. 3 Comparison of fitting function between morphometric parameters of gladius and mantel length of Sthenoteuthis oualaniensis

圖2 鳶烏賊外形參數(shù)與胴長(zhǎng)的關(guān)系Fig. 2 Relationship between morphometric parameters of gladius and mantle length of Sthenoteuthis oualaniensis

2.4 內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與體重的關(guān)系

ANOVA分析表明,體重在補(bǔ)充群體和產(chǎn)卵親體(性成熟度在Ⅳ期及以上)間不存在顯著性差異(F=1.939,P=0.164>0.05)。協(xié)方差分析表明,形態(tài)特征參數(shù)GL(F=8.172,P=0.004<0.05)、CL(F=6.713,P=0.01<0.05)、VL(F=1.843,P=0.175<0.05)、GWC(F=9.247,P=0.002<0.05)和GWP(F=16.637,P=0<0.05)與體重的關(guān)系均存在性別間顯著性差異,因此應(yīng)分不同性別研究這些特征參數(shù)和體重的關(guān)系(圖3),通過方程擬合和AIC結(jié)果(表4),得到雌性個(gè)體的GL、CL、VL、GWC、GWP均最適用冪函數(shù)擬合;而雄性個(gè)體的GL、VL與胴長(zhǎng)的關(guān)系最適用冪函數(shù)擬合,CL最適用線性函數(shù)擬合,GWC和GWP則最適用對(duì)數(shù)函數(shù)擬合(圖3)。

圖3 鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)參數(shù)與體重的關(guān)系Fig. 3 Relationship between morphometric parameters of gladius and body weight of Sthenoteuthis oualaniensis

3 討論

3.1 內(nèi)殼形態(tài)特征

頭足類的形態(tài)學(xué)特征被廣泛用于種類和種群判定,但頭足類在生長(zhǎng)過程中胴體等部位不可避免的會(huì)受到損傷,導(dǎo)致生物學(xué)參數(shù)的測(cè)量存在誤差[26]。有研究提出耳石、角質(zhì)顎和內(nèi)殼等硬組織要比軟質(zhì)組織更適合于頭足類的種類與種群的鑒定[27]。頭足類的內(nèi)殼, 在形態(tài)和組成成分上差異明顯, 是頭足類分類上的重要依據(jù)[28],其中尾椎位于尾鰭中部,是內(nèi)殼的主要形態(tài)部分,Young等在研究頭足類17個(gè)科形態(tài)特征中發(fā)現(xiàn),尾椎將尾鰭肌肉和殼囊連接起來,因此,尾椎可以被認(rèn)為是一種支撐結(jié)構(gòu),幫助鰭抵抗游泳過程中產(chǎn)生的壓力[29-31],同時(shí)也充分說明了內(nèi)殼形態(tài)特征與其對(duì)應(yīng)的生物學(xué)功能關(guān)系密切。本研究表明,西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的GL、CL、VL、GWC和GWP可以作為外部形態(tài)長(zhǎng)度和寬度的特征參數(shù)。本研究結(jié)果與其他學(xué)者分別對(duì)巴士海峽鳶烏賊[32](PL)、杜氏槍魷(Uroteuthisduvaucelii)[33](GL)、阿根廷滑柔魚(Illexargentinus)[34](GL)和太平洋莖柔魚(Dosidicusgigas)[35]選取的主要特征參數(shù)不完全相同。已有研究表明,頭足類硬組織的形態(tài)參數(shù)在不同種群、不同性別中有顯著的差異性[36],本研究中內(nèi)殼特征參數(shù)與其他研究的不同可能與研究方法(有些研究直接選取某一特征參數(shù),沒有進(jìn)行主成分分析)有關(guān),也可能與不同種類、不同性別的個(gè)體在胴長(zhǎng)范圍和性成熟階段不同等自身的生長(zhǎng)特性不同有關(guān)。

3.2 內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長(zhǎng)的關(guān)系

對(duì)西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼研究表明,特征參數(shù)中除VL與胴長(zhǎng)的生長(zhǎng)關(guān)系不存在性別間顯著性差異外(P>0.05),其余均存在性別間顯著性差異(P<0.05),造成這種差異的原因可能是雌性個(gè)體的胴長(zhǎng)遠(yuǎn)大于雄性,也可能是在生長(zhǎng)或生殖過程中不同性別間能量分配存在差異[37]。VL與胴長(zhǎng)呈顯著的線性相關(guān)(R2=0.914 4),因此胴長(zhǎng)與翼長(zhǎng)可以認(rèn)為是同步縱向生長(zhǎng)。雄性鳶烏賊個(gè)體GL與胴長(zhǎng)呈冪函數(shù)關(guān)系,CL與胴長(zhǎng)呈線性關(guān)系,而GWC和GWP與胴長(zhǎng)均呈對(duì)數(shù)關(guān)系。雌性個(gè)體內(nèi)殼其他主要形態(tài)特征參數(shù)與胴長(zhǎng)的關(guān)系不完全相同,其中GWC與胴長(zhǎng)呈冪函數(shù)關(guān)系,而GL、CL、GWP與胴長(zhǎng)均呈線性關(guān)系,且在關(guān)系式Y(jié)=aX+b中,GL與胴長(zhǎng)關(guān)系中的常數(shù)a較大(a=0.959 4),CL與胴長(zhǎng)的常數(shù)a較小(a=0.174 9),GWP與胴長(zhǎng)的常數(shù)a最小(a=0.054 3),說明內(nèi)殼整體長(zhǎng)度的生長(zhǎng)速度要大于尾椎長(zhǎng)度的生長(zhǎng)速度,內(nèi)殼長(zhǎng)度的增長(zhǎng)速度遠(yuǎn)大于內(nèi)殼寬的增長(zhǎng)。有學(xué)者提出內(nèi)殼是支撐內(nèi)臟器官和胴體延長(zhǎng)的主要結(jié)構(gòu)[37],從而進(jìn)一步說明內(nèi)殼各部分的生長(zhǎng)差異可能是由于生物學(xué)功能不同導(dǎo)致的。由于胴體較軟,測(cè)量時(shí)易發(fā)生變形,而內(nèi)殼作為硬組織與胴長(zhǎng)的相關(guān)系數(shù)均達(dá)到0.94以上,因此可以認(rèn)為,鳶烏賊內(nèi)殼長(zhǎng)度可以作為分析生物學(xué)特性的研究對(duì)象。對(duì)中東太平洋和秘魯專屬經(jīng)濟(jì)區(qū)海域莖柔魚[35]、普氏槍烏賊(Loligoplei)[38]、杜氏槍魷[33]、金烏賊(Sepiaesculenta)[39]的研究中,內(nèi)殼外形參數(shù)與胴長(zhǎng)的關(guān)系存在性別間顯著性差異,且分別最適用線性函數(shù)(GL、CL)、冪函數(shù)(GWC)和指數(shù)函數(shù)(GWP),與本研究結(jié)果部分相同。海洋環(huán)境變化等因素對(duì)頭足類的生長(zhǎng)影響顯著,頭足類不同種類間由于生長(zhǎng)環(huán)境和自身的生長(zhǎng)特性不同[40],內(nèi)殼形態(tài)特征參數(shù)與胴長(zhǎng)的生長(zhǎng)方程也會(huì)存在差異;同一種頭足類由于海洋環(huán)境的不同、孵化時(shí)間不同,生長(zhǎng)關(guān)系也會(huì)存在一定的差異性,這也為利用硬組織劃分種群和資源評(píng)估提供了科學(xué)的依據(jù)。

3.3 內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關(guān)系

本研究表明,西北印度洋鳶烏賊內(nèi)殼的所有特征參數(shù)與體重的生長(zhǎng)關(guān)系均存在性別間顯著性差異(P<0.05),這與Gong等對(duì)莖柔魚的研究結(jié)果相似[35]。本研究雌性個(gè)體所有外形參數(shù)與體重的生長(zhǎng)關(guān)系均最適合用冪函數(shù)表示,雄性個(gè)體內(nèi)殼參數(shù)與體重的關(guān)系GL和VL最適用冪函數(shù)擬合,CL適用線性關(guān)系擬合,GWC和GWP則最適用對(duì)數(shù)函數(shù)擬合。而在貢藝的研究中,莖柔魚雌、雄個(gè)體內(nèi)殼特征參數(shù)與體重的生長(zhǎng)關(guān)系均無顯著性差異,GL、PL與體重的關(guān)系適用冪函數(shù)擬合,CL適用指數(shù)函數(shù)擬合[22],阿根廷滑柔魚[34]、中東太平洋和秘魯專屬經(jīng)濟(jì)區(qū)海域莖柔魚[35]內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關(guān)系在不同性別間也有差異,之間分別最適用線性函數(shù)(GWC)、冪函數(shù)(GL、CL、GWC、PL、GWP)表示。有研究表明,頭足類硬組織的生長(zhǎng)在不同生長(zhǎng)環(huán)境下有一定差異[36],因此不同種類頭足類、在不同海域、不同采樣時(shí)間均會(huì)對(duì)內(nèi)殼外形參數(shù)與體重的關(guān)系描述不完全相同。本研究中,雄性個(gè)體在胴長(zhǎng)和體重初始階段與雌性個(gè)體生長(zhǎng)曲線重合較多,但協(xié)方差分析結(jié)果證實(shí)生長(zhǎng)關(guān)系在性別間存在差異,這一結(jié)果也符合鳶烏賊的漁業(yè)生物學(xué)特性。本研究中內(nèi)殼長(zhǎng)度與鳶烏賊的胴長(zhǎng)和體重相關(guān)性很大,Perez等的研究結(jié)果顯示滑柔魚的內(nèi)殼長(zhǎng)與胴長(zhǎng)和體重的相關(guān)系數(shù)同樣達(dá)到0.9以上[41],表明內(nèi)殼用于分析頭足類個(gè)體生長(zhǎng)具有可行性,也為完善西北印度洋鳶烏賊資源評(píng)估提供參考價(jià)值。

4 結(jié)論與展望

本研究分析了西北印度洋海域鳶烏賊內(nèi)殼形態(tài)特征,將GL、CL、VL、GWC和GWP作為描述鳶烏賊內(nèi)殼外形變化的特征參數(shù),并建立了這些參數(shù)與胴長(zhǎng)和體重的最適擬合函數(shù)模型,其中雌雄個(gè)體的VL、雌性的GL、CL、GWP以及雄性的CL與胴長(zhǎng)之間、雄性個(gè)體的CL與體重之間可建立線性關(guān)系;雌性個(gè)體的GWC、雄性的GL與胴長(zhǎng)之間、雄性個(gè)體的GL、VL和雌性所有內(nèi)殼特征參數(shù)與體重的關(guān)系均可建立冪函數(shù)關(guān)系;雄性的GWC和GWP與胴長(zhǎng)和體重之間均可建立對(duì)數(shù)函數(shù)關(guān)系。研究結(jié)果為后續(xù)鳶烏賊漁業(yè)生物學(xué)特性和資源評(píng)估研究提供了新的理論依據(jù);同時(shí)提出了頭足類不同種類之間內(nèi)殼的擬合函數(shù)存在差異性,為后續(xù)種群劃分提供一個(gè)新的科學(xué)依據(jù)。但由于缺少小個(gè)體(胴長(zhǎng)小于145 mm)樣本,可能會(huì)對(duì)內(nèi)殼生長(zhǎng)模型產(chǎn)生一些影響。今后應(yīng)繼續(xù)擴(kuò)大樣本采集量,對(duì)該方面做出完善。目前,內(nèi)殼尚未廣泛應(yīng)用于鳶烏賊的生長(zhǎng)特性、年齡鑒定以及生活史研究中,因此,后續(xù)可以結(jié)合日齡數(shù)據(jù)、內(nèi)殼微結(jié)構(gòu)和穩(wěn)定同位素等方法,對(duì)鳶烏賊的生長(zhǎng)特性進(jìn)行深入研究。