覃張芬,湯松波,曠遠文,溫達志,王俊*

(1.中國科學院華南植物園，中國科學院海島與海岸帶生態(tài)恢復重點實驗室，廣東省應用植物學重點實驗室，廣州 510650；2.中國科學院大學，北京 100049)

社會經濟的快速發(fā)展導致人類需求與資源供給之間的矛盾日益突出[1]。植被作為熱帶珊瑚島重要的資源，具有供給、調節(jié)、文化和支持等生態(tài)系統(tǒng)服務功能[2]。由于珊瑚島獨特的地理位置，其植被生境具有異質性、獨立性、獨特性和脆弱性特點[3]。環(huán)境脅迫下植物在葉片功能性狀呈現(xiàn)系列變化特征。研究珊瑚島植物對特殊生境的適應性機理可為其植被恢復和生態(tài)服務功能的維持提供重要參考依據(jù)[2,4]。

葉片作為連接植物與外界環(huán)境的重要橋梁，其功能性狀與資源獲取、光合產物分配密切相關。不同性狀間的關聯(lián)在一定程度上能反映植物在不同生境中的適應策略[5]。葉片比葉面積(specific leaf area,SLA)與資源(光和水)獲取密切相關，影響光合速率，并指示植物碳(C)獲取策略,通常，低SLA適應于養(yǎng)分貧瘠、干旱的生境，高SLA 表征植物具有較強的養(yǎng)分保持能力[6]。葉片元素化學計量特征，尤其是碳(C)、氮(N)、磷(P)計量比能反映植物的資源獲取策略[7]，并指示葉片結構和代謝投資間的平衡關系。植物在生長過程中可以通過改變元素化學計量特性來適應生境變化，如高生長速率的植物具有較高的C/N 和低N/P、C/P[8]。植物葉片的C/N、C/P 常用于表征N、P 利用效率[9]。當N/P<14 (以質量計算)時，表示植物生長受N限制,N/P>16 表示植物生長受P 限制；14

我國南海海域珊瑚島分布廣泛，但島上植被類型相對簡單，且優(yōu)勢種明確[16]。目前，已有從葉片功能性狀變化特征角度探究植物對珊瑚島生境適應的生理生態(tài)策略的研究，但多局限于單一物種[17–18]。不同生活型(喬、灌、草)植物對珊瑚島特殊生境的適應機制是否存在差異還有待深入研究。本研究選取了西沙群島中8 種優(yōu)勢植物，測定了其常見的葉片功能性狀，以探究不同生活型植物葉片性狀的差異性和相關性，為揭示不同生活型植物對珊瑚島生境的適應策略和珊瑚島植被恢復實踐提供科學依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 樣地概況

西沙群島是中國南海群島占地面積最大、生物多樣性高及受環(huán)境變化較為敏感的區(qū)域，該地區(qū)受熱帶季風海洋性氣候的影響，干濕季分明，雨季一般為6—11月，全年降雨量約1 500 mm，由于受風吹及強烈光照等因素影響，蒸發(fā)量約為降雨量2 倍，2—3月蒸發(fā)量甚至是降雨量10 倍之多[19]。珊瑚島土壤由磷質石灰土和濱海鹽土(海邊沖積珊瑚砂)等組成，粗砂粒多，缺乏粘粒，硅、鐵、鋁等元素含量低，鈣、磷，鹽分含量高，呈強堿性(pH 8.0～9.5)[20]。

1.2 方法

從《中國植物志》(http://www.iplant.cn/frps)確定島上8 種優(yōu)勢植物的科、屬、種、生活型和生活史等信息(表1)。每種植物至少選取5 株植株，采集50 片完全伸展、完整且生長良好的成熟功能葉片帶回實驗室。將新鮮葉片擦除灰塵后，選取10 片完整葉片用葉面積儀(Li-3000A,Li-Cor,Lincoln,NE,USA)測定葉面積(leaf area,LA,cm2),然后于105 ℃殺青,65 ℃下烘干，稱取葉片干質量(leaf dry weight,LDW,g)，計算比葉面積(SLA,cm2/g)=LA/LDW。

表1 珊瑚島8 種代表性物種基本信息Table 1 Information of eight species in tropical Coral Islands,China

剩余葉片經干燥、研磨、過篩，用于測定全碳(C)、全氮(N)、全磷(P)和纖維素含量。全C 含量采用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定，全N 含量采用靛酚藍比色法測定，全P 含量定采用鉬銻抗比色法測定[21]。用同位素質譜儀(Thermo Finnigan,North Pod Waltham,美國)測定葉片同位素比值(δ13C)，根據(jù)Huang等[22]的方法計算植物的水分利用效率(WUE)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

分別采用Shapiro-Wilk 和Levene檢驗對數(shù)據(jù)進行正態(tài)性檢驗和方差齊性分析檢驗。采用單因素方差分析比較不同物種葉片功能性狀的差異; 采用Pearson 相關系數(shù)分析葉片性狀間的相關性；采用主成分分析(principal component analysis,PCA)對不同物種葉片性狀進行排序分析。數(shù)據(jù)處理和可視化均采用軟件R 4.0.2 完成。顯著性水平為P<0.05。

2 結果和分析

2.1 不同生活型植物葉片性狀

3 種生活型植物葉片的全C 含量為401.47～419.82 mg/g,喬木葉片的全N 含量 (28.28 mg/g)明顯高于灌木葉片(15.98 mg/g)，葉片的全P 含量為2.72～3.07 mg/g。3 種生活型植物葉片的C/P、N/P 和全C、全P含量差異不顯著，C/P為142.71～167.43,N/P為3.30～10.02。但C/N 在3 種生活型植物中差異顯著，以灌木最高(26.95)，喬木最低(14.21)。喬木與灌木葉片的纖維素和全N 含量及SLA、WUE 差異顯著，喬木與草本葉片的C/N、WUE 差異顯著,灌木與草本的SLA、C/N 和全N 含量差異顯著(圖1)。

圖1 珊瑚島不同生活型植物葉片性狀的比較。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。SLA: 比葉面積; Cellulose: 纖維素; WUE: 水分利用效率; C: 全碳; N: 全氮; P: 全磷。下同F(xiàn)ig.1 Comparison of leaf functional traits among different life forms in coral islands.Different letters upon column indicate significant differences at 0.05 level.SLA: Specific leaf area; Cellulose: Cellulose; WUE: Water use efficiency; C: Total carbon; N: Total nitrogen; P: Total phosphorus.The same below

2.2 葉片性狀間的相關性

從表2可見，葉片的C/N 與WUE、全C 含量呈顯著正相關，與SLA、全N 含量和N/P 呈極顯著負相關；WUE 與全N 含量呈極顯著負相關。C/P與N/P、纖維素含量呈極顯著正相關，與全C、全P含量呈極顯著負相關。纖維素含量與全C、全P 含量和SLA 呈極顯著負相關。葉片全C 含量與N/P呈極顯著負相關，與全P 含量呈極顯著正相關。全P含量與N/P 呈極顯著負相關。SLA 與全N 含量呈極顯著正相關,葉片全N 與N/P 呈極顯著正相關。

表2 植物葉片性狀間的相關性Table 2 Correlations of leaf traits of coral island plants

2.3 葉片性狀的主成分分析

主成分1 (PC1)和主成分2 (PC2)可解釋9 個葉片性狀76.3%變異，解釋率分別為總方差的40.9%和35.4%。在PC1 上物種得分為銀毛樹>孿花蟛蜞菊>抗風桐>南美蟛蜞菊>橙花破布木>飛機草>草海桐>海人樹；PC2 上得分為橙花破布木>抗風桐>飛機草>孿花蟛蜞菊>海人樹>南美蟛蜞菊>草海桐>銀毛樹(表3)。孿花蟛蜞菊綜合得分最高，海人樹最低。8 種植物在物種-性狀排序圖中發(fā)生了明顯趨異分化，大致分為3 個部分(圖2)：銀毛樹種置信區(qū)間(95%)位于PC1 正向區(qū)域與PC2 負向區(qū)域之間,具有較低的C/N、SLA、全C 含量和較高N/P、WUE、纖維素含量; 海人樹置信區(qū)間位于PC1負向區(qū)域,具有較高的全C 含量、C/N 及較小N/P、全N；其他植物的置信區(qū)間均分布在整個PC1、PC2正、負向區(qū)域。

圖2 珊瑚島植物葉片性狀的主成分分析Fig.2 Principal component analysis of leaf traits of species

表3 8 種植物的主成分因子得分Table 3 Scores of 8 species by principal component analysis

3 結論和討論

3.1 不同生活型植物葉片性狀差異

植物在長期進化過程中，經過環(huán)境過濾和自然篩選，形成一系列組合性狀以適應環(huán)境變化[23–24]。淡水、土壤養(yǎng)分、光照強度、風力強度等是影響海島植被恢復的重要生態(tài)因子[25]。本研究結果表明，珊瑚島喬木生活型與草本生活型植物SLA、N/P 和全N、全P 含量均顯著大于灌木生活型植物，而C/N、C/P、WUE 和纖維素含量則相反，反映了不同生活型植物葉片功能性狀的顯著差異。本研究中3 種生活型植物的SLA 均與沙丘生境優(yōu)勢種相當(86～295 cm2/g)[26],說明珊瑚島3 種生活型植物抗旱能力強; 而全C 含量低于荒漠優(yōu)勢植物(435.07 mg/g)[27],可能是3 種生活型植物為適應海島惡劣環(huán)境，通過降低SLA，防止水分散失，從而影響了葉片光合能力,這與前人[28]的研究結果一致。珊瑚島3 種生活型植物葉片全N含量(15.98～28.28 mg/g)和全P 含量(2.72～3.07 mg/g)均高于海南島熱帶低地雨林植物(0.5～0.8 mg/g)，與正常生長植物相當[N (10～50 g/kg)、P (0.3～4 g/kg)],說明3 種生活型生長狀況良好，能適應海島相對缺N 富P 土壤環(huán)境[29–30]。珊瑚島喬木生活型植物葉片的C/N (14.21 g/kg)低于荒漠典型植被，而灌木生活型、草本生活型植物大于荒漠典型植被，以灌木生活型最大(26.96 g/kg),說明灌木生活型植物的N 利用效率最高。而珊瑚島植物的C/P 顯著低于海南島熱帶低地雨林植物(1 240～1 260)，也低于荒漠典型植物(368.70)[31],灌木生活型植物的C/P 最高，說明珊瑚島3 種生活型植物對P 利用效率均較低，以灌木生活型植物對P 利用效率相對較高。珊瑚島3 種生活型植物N/P<14，表明其生長受N 限制，這與熱帶陸地森林地區(qū)(P限制)相反，可能是因為珊瑚島特殊成土過程，土壤中P 供應大于N 供應有關,也說明葉片的營養(yǎng)元素變化受土壤養(yǎng)分調節(jié)[32–33]。3種生活型中，灌木生活型植物SLA、全N 含量最低,而WUE 最高。有研究報道海島植被種類及面積呈緩慢增加趨勢，灌木生活型植物，如草海桐在2006—2018年期間由占據(jù)較小面積逐漸發(fā)展成單優(yōu)物種，這可能是因為灌木生活型植物具有低SLA和全N 含量及高WUE 特性而在海島生境中具有優(yōu)勢[34]。綜上,珊瑚島植被不同生活型葉片性狀間差異顯著。

3.2 珊瑚島植物葉片性狀間相關性

珊瑚島植物葉片的C/N 與WUE，C/P 與纖維素含量、N/P，全N 含量與SLA、N/P，全C 含量與全P 含量呈極顯著正關系；而C/N 與N/P、SLA、全N 含量，WUE 與全N 含量，C/P 與全C 和全P含量，纖維素含量與全C 和全P 含量及SLA，N/P與全C 和全P 含量呈極顯著負關系，其中C/N 與全N 含量的相關性最強。這表明植物葉片N 含量越低，N 利用效率越高，WUE 越高，葉片厚度較大、面積較小，且葉性狀間關聯(lián)性強，存在碳水化合物儲備投資與生長間的權衡關系，這與前人[6,14,35–36]的研究結論相似，但WUE 與葉片C/N、全N 含量間的關系與前人研究結論相反，可能是植物在長期適應珊瑚島特殊生境過程中采取的耐旱策略,即植物為適應低N 土壤養(yǎng)分、高太陽輻射等脅迫環(huán)境而采取的生活策略。WUE 的高低主要取決于植被初級生產力與水分蒸散作用，全N 含量與WUE 呈負相關、C/N 與WUE 呈正相關，可能是因為海島植物在受到水分、強光脅迫會通過降低蒸騰速率及植被初級生產力來抵抗脅迫[2]。蒸騰速率受氣孔密度、葉片結構、葉片碳水化合物含量影響，植物在干旱脅迫下，通常會提高N 含量用于構建葉片細胞壁保護性物質的投入來降低機械損傷，但同時也會降低光合蛋白的投入[2,33,37]。葉片性狀間復雜的關聯(lián)性，體現(xiàn)了珊瑚島植被存在碳水化合物分配與生長投資之間的權衡關系。

3.3 珊瑚島植物葉片性狀間的權衡

不同物種具有不同的資源利用策略[38]。主成分分析表明，PC1、PC2 主要反映葉片養(yǎng)分投資與回收權衡，PC1 主要反映N、P 分配能力、光合固C能力的保守型生態(tài)策略，得分最高的是灌木銀毛樹，最低的是灌木海人樹，說明銀毛樹葉片更傾向于緩慢生長，葉片全N 含量較高及較低N 利用效率、光合固C 能力的保守型生態(tài)策略。PC2 主要反映高SLA、N 儲存、低纖維素含量與WUE 的資源獲取型生態(tài)策略，得分最高的是橙花破布木，最低的是銀毛樹，說明橙花破布木相對于其他7 種植物更傾向于儲存營養(yǎng)物質策略，即具有較高的SLA 和葉片全N 含量，較低WUE 和纖維素含量。當環(huán)境中的資源可利用性降低時，植物的根系對地下資源競爭會增大，甚至比地上部分對光資源的競爭更大[39–40]。喬木較傾向于資源獲取型策略可能是因為其具有較大、復雜的根系，如抗風桐根部的根瘤菌可以進行生物固N，比較快速地吸收土壤養(yǎng)分且對光資源的需求更為強烈，因此橙花破布木、抗風桐優(yōu)勢喬木在珊瑚島生境中具有較高的葉片全N 含量及SLA，細胞壁構建物質纖維素含量較低，當植物積累光合物質時，水分因為氣孔的開放而降低對水分的利用效率[40–44]。綜合分析表明，喬木的抗風桐、灌木的銀毛樹、草本的孿花蟛蜞菊表現(xiàn)出對熱帶珊瑚島生境較強的生態(tài)適應性。

對熱帶珊瑚島不同生活型植物生態(tài)策略的研究表明，不同植物采取不同的生態(tài)生存策略，并發(fā)生了明顯的趨異分化，其中銀毛樹更傾向于緩慢生長,表現(xiàn)為保守型生態(tài)策略，橙花破布木更傾向于儲存營養(yǎng)物質的資源競爭策略，即具有較高的SLA和葉片全N 含量，較低的WUE 和纖維素含量。在未來珊瑚島礁植物恢復實踐中，喬木可以優(yōu)先采用抗風桐，灌木可以優(yōu)先采用銀毛樹，但同時要考慮到飛機草、孿花蟛蜞菊、南美蟛蜞菊為我國入侵種(GISD,http://www.iucngisd.org/gisd/; 植物智,http://www.iplant.cn/)，比海島本地種(如海人樹)表現(xiàn)出更強的適應性，因此應防止上述物種的擴張。