陸媚靜, 范鵬來(lái), 孫 濤*, 周岐海*

(1.珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)與環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué))， 廣西 桂林 541006；2.廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué))， 廣西 桂林 541006)

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物作為進(jìn)化史上與人類親緣關(guān)系最近的類群，在認(rèn)知能力、繁殖和生育等方面與人類具有高度同源性[1],這使得非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物體內(nèi)共生生物類群和病害，例如寄生蟲、致病性病毒和細(xì)菌等，往往相比其他動(dòng)物具有更高的人畜共患風(fēng)險(xiǎn)。一直以來(lái)，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物攜帶的致病性病毒和細(xì)菌受到高度重視，目前已開展了眾多關(guān)于非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物病毒性感染模型的研究，例如艾滋病病毒感染模型、乙型肝炎病毒感染模型[1-2]。然而，腸道寄生蟲作為非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的常見共生生物類群和病害之一，其對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的生存和繁殖影響深遠(yuǎn)[3]。

腸道寄生蟲主要通過(guò)直接的病理作用或者宿主的健康狀況來(lái)影響動(dòng)物的生存和繁殖[4-5]。例如，通過(guò)影響宿主的營(yíng)養(yǎng)狀況，增加其能量消耗，降低其對(duì)資源和配偶競(jìng)爭(zhēng)的能力[6]，嚴(yán)重情況下會(huì)造成宿主失血、組織損傷、自然流產(chǎn)、先天畸形和死亡[7-8]。在長(zhǎng)期進(jìn)化過(guò)程中，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物與寄生蟲之間形成穩(wěn)定的相互適應(yīng)關(guān)系[9]。然而，近年來(lái)，隨著人類與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物頻繁接觸(例如生態(tài)旅游)或侵入、破壞非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的棲息生境，使得非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物與人類的接觸機(jī)會(huì)增加，種間傳染的風(fēng)險(xiǎn)也隨之加大，從而不同程度地改變著非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物與腸道寄生蟲的交互關(guān)系。非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物與腸道寄生蟲交互作用及影響機(jī)制一直是動(dòng)物生態(tài)學(xué)和保護(hù)生物學(xué)研究的重要領(lǐng)域之一，本文系統(tǒng)地總結(jié)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物與腸道寄生蟲相互作用，旨在為非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物腸道寄生蟲研究和公共健康衛(wèi)生提供一定的理論框架和新思路。

圖1 腸道寄生蟲在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物各方面的作用[10-15]Fig.1 Role of gastrointestinal parasites in various aspects of non-human primates

1 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物常見致病性人畜共患腸道寄生蟲種類及其危害

1.1 種類

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物寄生著各種各樣的寄生蟲，其中許多通過(guò)胃腸道傳播，且具有傳播途徑多樣的特點(diǎn)。一項(xiàng)有關(guān)里約熱內(nèi)盧動(dòng)物園圈養(yǎng)動(dòng)物腸道寄生蟲的研究指出，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物腸道寄生蟲檢出率是最高的，達(dá)到68.2%[16]。腸道寄生蟲可以作為棲息地使用強(qiáng)度和非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物健康程度的指示生物，在疾病預(yù)防和爆發(fā)、瀕危動(dòng)物保護(hù)方面發(fā)揮重要作用[4,17-18]。國(guó)內(nèi)已有對(duì)野生或圈養(yǎng)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物腸道寄生蟲的研究報(bào)道，例如：呂超超等[19]在太行野生獼猴Macacamulattatchelien中檢測(cè)出阿米巴原蟲Amoebasp.、鞭蟲Trichurissp.、泡翼線蟲Physalopterasp.、蟯蟲Enterobiussp.和蛔蟲Ascarissp.等腸道寄生蟲；楊天友等[20]在貴州麻陽(yáng)河保護(hù)區(qū)黑葉猴Trachypithecusfrancoisi中檢測(cè)出蛔蟲、短刺節(jié)口線蟲Ancylostomatidae和蟯蟲；吳偉等[21]在安徽黃山雄性短尾猴Macacaarctoides中檢測(cè)出鉤蟲Ancylostomasp.、蛔蟲、結(jié)腸小袋纖毛蟲Balantidiumcoli、藍(lán)氏賈第鞭毛蟲Giardialamblia和溶組織內(nèi)阿米巴Entamoebahistolytica等，這些發(fā)現(xiàn)對(duì)指導(dǎo)我國(guó)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物寄生蟲病的防控和人類公共衛(wèi)生安全具有重要意義。

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中，致病性寄生蟲主要有線蟲、吸蟲、絳蟲和原蟲。線蟲是非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中最常見的腸道寄生蠕蟲。對(duì)中非共和國(guó)德贊噶-桑哈國(guó)家公園(Dzanga-Ndoki National Park)大猩猩Gorillagorilla和黑猩猩Pantroglodytes的研究表明，它們線蟲感染率達(dá)到92%～94%[22]；此外，蠕形住腸線蟲Enterobiusvermicularis、毛首鞭形線蟲Trichuristrichiura、糞類圓線蟲Strongyloidesstercoralis在所有非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中的檢出率接近100%[23]。在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中常見的吸蟲有日本血吸蟲Schistosomajaponicum、肝片吸蟲Fasciolahepatica[24]。由棘球絳蟲屬絳蟲引起的棘球蚴病是一種廣泛分布的人畜共患病，在流行地區(qū)的非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中已有報(bào)道(湯基獼猴Macacatonkeana[25]、食蟹獼猴Macacafascicularis、獼猴Macacamulatta和獅尾獼猴Macacaslienus[26])。

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物體內(nèi)致病性人畜腸道寄生原蟲主要有阿米巴原蟲、藍(lán)氏賈第鞭毛蟲和隱孢子蟲Cryptosporidiumparvum[17,27]。阿米巴原蟲廣泛存在于野生哺乳動(dòng)物，是感染率最多且宿主范圍最廣的人畜共患腸道寄生蟲，常見的主要有結(jié)腸內(nèi)阿米巴Entamoebacoli、溶組織阿米巴[27]。藍(lán)氏賈第鞭毛蟲主要通過(guò)受污染的食物、水等途徑傳播，可使人類和非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物腹痛和腹瀉[28]。隱孢子蟲是水源性寄生蟲，主要通過(guò)糞口傳播途徑在人猴之間交叉?zhèn)鞑29]。

1.2 危害

腸道寄生蟲可引發(fā)宿主失血癥、組織損傷、自然流產(chǎn)、先天性畸形，縮短壽命，甚至死亡等[7]。對(duì)日本獼猴Macacafuscata的研究發(fā)現(xiàn)，隱孢子蟲引起的腹瀉導(dǎo)致小腸病變，例如腸系黏膜增大，腸上皮細(xì)胞高度變異，單個(gè)腸上皮細(xì)胞壞死，還會(huì)出現(xiàn)急性支氣管炎等[30]。由腸道寄生蟲引起的傳染病已經(jīng)成為開展瀕危野生非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物保護(hù)工作的主要威脅，且其攜帶的寄生蟲多為人畜共患腸道寄生蟲，可以傳播給共享同一棲息地的人類，威脅人體健康[31]。目前，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物常見的致病性人畜共患腸道寄生蟲主要有溶組織內(nèi)阿米巴、結(jié)腸小袋纖毛蟲、隱孢子蟲、鉤蟲、蛔蟲、毛首鞭形線蟲(表1)，這些寄生蟲常常使宿主患阿米巴病、結(jié)腸小袋蟲病等，可引起宿主結(jié)腸炎、腸外腫膿、腸道黏膜破壞等癥狀，嚴(yán)重的甚至造成宿主死亡[32-33]。

表1 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物常見的致病性腸道寄生蟲及其危害

2 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的社會(huì)行為與腸道寄生蟲的相互作用

集群生活動(dòng)物之間近距離接觸或身體接觸(例如梳理、抱團(tuán)、咬人、交配等)的社會(huì)互動(dòng)行為是必不可少的，對(duì)群體凝聚力和社會(huì)結(jié)構(gòu)的建立和維持具有重要意義[53]。非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的群居生活可以增加資源的獲取，減少捕食風(fēng)險(xiǎn)，提高覓食效率，但同時(shí)也增加了寄生蟲傳播的風(fēng)險(xiǎn)[54]。鑒于社會(huì)網(wǎng)絡(luò)可以提供傳染性寄生蟲傳播路徑的相關(guān)信息，有學(xué)者采用社會(huì)網(wǎng)絡(luò)分析法確定非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物種群或群體中寄生蟲的傳播[55]。在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中，寄生蟲的豐富度與個(gè)體社會(huì)接觸的頻率呈正相關(guān)關(guān)系[56]。Rimbach等[57]對(duì)哥倫比亞圣胡安大莊園(Hacienda San Juan de Carare)棕蜘蛛猴Ateleshybridus社交網(wǎng)絡(luò)的研究發(fā)現(xiàn)，高度聯(lián)系的個(gè)體具有較高的腸道寄生蟲豐富度；在白頸白眉猴Cercocebustorquatus中也同樣發(fā)現(xiàn)，在鄰近網(wǎng)絡(luò)中，處于中心位置、聯(lián)系密切并傾向于轉(zhuǎn)換群體的個(gè)體，其感染蠕蟲風(fēng)險(xiǎn)更高，但整個(gè)群體對(duì)感染原蟲的風(fēng)險(xiǎn)無(wú)明顯差別[34]。在群居性非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中，宿主行為和生理上的變化也會(huì)影響腸道寄生蟲的傳播，最終影響宿主健康。對(duì)日本獼猴梳理行為與寄生蟲感染關(guān)系的研究發(fā)現(xiàn)，梳理網(wǎng)絡(luò)中雌性的中心性與某些線蟲的感染風(fēng)險(xiǎn)呈正相關(guān)，但與體表寄生蟲(例如虱子)的感染成負(fù)相關(guān)，這與它們相互接觸和梳理有關(guān)[58]。這表明，宿主的梳理行為可以增加腸道寄生蟲的感染，但同時(shí)減少了體表寄生蟲的感染[10]。此外，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物群體中，個(gè)體之間也會(huì)由于社會(huì)等級(jí)的不同而產(chǎn)生腸道寄生蟲易感性差異。一項(xiàng)關(guān)于屋久島(Yakushima Island)雌性日本獼猴Macacafuscatayakui宿主的優(yōu)勢(shì)等級(jí)與線蟲傳播關(guān)系的研究發(fā)現(xiàn)，群體社會(huì)網(wǎng)絡(luò)中雌性的中心性與優(yōu)勢(shì)等級(jí)表現(xiàn)出正相關(guān)關(guān)系，而優(yōu)勢(shì)等級(jí)與寄生蟲豐富度呈明顯負(fù)相關(guān)關(guān)系[59]。受腸道寄生蟲感染的非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物也會(huì)由于自身的病理作用或寄生蟲的操控作用引起行為改變，最終占據(jù)不同的網(wǎng)絡(luò)地位，改變?nèi)后w的社會(huì)結(jié)構(gòu)[60]。寄生蟲的傳播也會(huì)隨著群體規(guī)模的增大而增加，例如在斯里蘭卡(Sri Lanka)西紫臉葉猴Semnopithecusvetulus中發(fā)現(xiàn)，群體規(guī)模越大，毛首鞭形蟲、類圓線蟲、蛔蟲和原生動(dòng)物的感染率也越大[49]。而腸道寄生蟲也會(huì)引起非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物活動(dòng)水平的下降，通常表現(xiàn)為嗜睡、食欲下降[61]。一項(xiàng)有關(guān)烏干達(dá)(Uganda)基巴萊國(guó)家公園(Kibale National Park)紅疣猴Piliocolobustephrosceles的行為和鞭蟲感染關(guān)系的研究指出，感染了鞭蟲的紅疣猴會(huì)增加休息時(shí)間，而減少其他更耗能的行為(例如梳理行為和交配行為)[61]，而對(duì)黑臉綠猴Chlorocebusaethiops驅(qū)蟲后發(fā)現(xiàn)，其休息時(shí)間減少了，日漫游時(shí)間增加了[62]。綜上表明，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的群居性生活和社會(huì)行為增加了腸道寄生蟲傳播的可能性，而腸道寄生蟲也對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的群居生活和社會(huì)行為產(chǎn)生一定影響。然而，目前關(guān)于非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物群體對(duì)腸道寄生蟲傳播的研究主要集中在群體內(nèi)部聯(lián)系的影響方面，對(duì)于跨物種傳播以及群體規(guī)模傳播的研究還比較少[10]，未來(lái)可給予更多關(guān)注。

3 腸道寄生蟲對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物生長(zhǎng)發(fā)育的影響

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的生長(zhǎng)與繁殖受腸道寄生蟲豐富度和患病率的影響。例如，蠕蟲和原生動(dòng)物可以通過(guò)病理作用和降低非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的身體狀況直接或間接地影響其自身的生長(zhǎng)和繁殖[11]。對(duì)于寄生在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中的腸道寄生蟲來(lái)說(shuō)，其所需的能量來(lái)自非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物體內(nèi)，它與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物相互適應(yīng)又受非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的體質(zhì)量、壽命和飲食等影響，最終又可改變非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的行為、外觀和形態(tài)，抑制其生長(zhǎng)和繁殖，甚至導(dǎo)致死亡[63]。例如，坦桑尼亞(Tanzania)一個(gè)野生黑猩猩感染食道口線蟲Oesophagostomumsp.后，出現(xiàn)體質(zhì)量減輕和腹瀉的癥狀[61]。Springer等[64]在比較6種狐猴(貝氏倭狐猴Microcebusberthae、倭狐猴Microcebusmurinus、肥尾鼠狐猴Cheirogaleusmedius、科氏倭狐猴Mirzacoquereli、紅額美狐猴Eulemurrufus、維氏冕狐猴Propithecusverreauxi)腸道寄生蟲的研究中也發(fā)現(xiàn)，體質(zhì)量最小和壽命最短的倭狐猴其腸道寄生蟲豐富度最高，而體質(zhì)量最大和壽命最長(zhǎng)的維氏冕狐猴其腸道寄生蟲的豐富度最低。

腸道寄生蟲可以影響非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的覓食營(yíng)養(yǎng)，從而間接影響其生長(zhǎng)發(fā)育。腸道既是非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物進(jìn)行食物消化、營(yíng)養(yǎng)吸收的主要場(chǎng)所，也是腸道寄生蟲的主要棲息地。因此，腸道寄生蟲與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的食物和營(yíng)養(yǎng)之間存在密切聯(lián)系?！皭盒匝瓑摹奔僬f(shuō)(vicious circle hypothesis)指出，當(dāng)食物資源短缺，食物供應(yīng)不足時(shí)，宿主的防御能力降低，可能更容易受到寄生蟲感染，最后導(dǎo)致宿主身體狀況變差，受寄生蟲感染強(qiáng)度增高[65-66]。這與宿主免疫以及其他相互作用(例如穩(wěn)態(tài)、生長(zhǎng)和繁殖)競(jìng)爭(zhēng)的營(yíng)養(yǎng)能量需求過(guò)程之間的平衡有關(guān)[62]。當(dāng)宿主面臨營(yíng)養(yǎng)可利用性減少時(shí)，它們可能被迫調(diào)整體內(nèi)的生理狀況，進(jìn)而影響免疫的能量投入[3]，從而更容易受到寄生蟲感染[67]；當(dāng)宿主營(yíng)養(yǎng)狀況良好時(shí)，宿主則分配更多的資源用以抵抗寄生蟲的侵害[68]。

腸道寄生蟲被認(rèn)為具有以下3個(gè)特點(diǎn)：1)利用宿主作為棲息地；2)與宿主形成營(yíng)養(yǎng)依賴關(guān)系；3)對(duì)宿主造成“傷害”[14]。因此，腸道寄生蟲在食物鏈、食物網(wǎng)以及生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要作用，它們可以通過(guò)營(yíng)養(yǎng)相互作用在不同宿主間傳播，從而提供許多關(guān)于非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物生物學(xué)和食物網(wǎng)的有用信息，并且可以削弱非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物消化營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)、防御更多有害病原體的能力[69]。宿主-寄生蟲系統(tǒng)的研究表明，寄生蟲可能會(huì)導(dǎo)致宿主食物攝入量減少，產(chǎn)生營(yíng)養(yǎng)壓力[70]。當(dāng)宿主蛋白質(zhì)營(yíng)養(yǎng)不良時(shí)，會(huì)降低腸道屏障功能的耐受性，導(dǎo)致蠕蟲負(fù)荷增多[71]。

在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中，宿主的覓食策略和覓食生境會(huì)影響腸道寄生蟲的感染，且個(gè)體覓食生態(tài)差異影響寄生蟲的暴露情況[12]。對(duì)69種非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物(包括獼猴等)與寄生蟲的關(guān)系總結(jié)發(fā)現(xiàn)，宿主食物中葉子的數(shù)量與寄生蟲豐富度呈顯著正相關(guān)關(guān)系，這與葉食性靈長(zhǎng)類所需的食物資源有關(guān)；相對(duì)于果實(shí)性和蟲食性非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物來(lái)說(shuō)，葉食性非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物需要消耗更多的食物資源——樹葉，所感染寄生蟲的機(jī)會(huì)也隨之增大[72]。此外，對(duì)烏干達(dá)基巴萊國(guó)家公園紅疣猴的研究發(fā)現(xiàn)，種群大小、食物的可利用性和寄生蟲感染指數(shù)相關(guān)，食物供應(yīng)通過(guò)寄生蟲感染間接影響紅疣猴的種群數(shù)量[73]；比較不侵襲農(nóng)作物紅疣猴和侵襲農(nóng)作物東非黑白疣猴Colobusguereza的腸道寄生蟲感染率發(fā)現(xiàn)，紅疣猴的腸道寄生蟲感染率更高，表明營(yíng)養(yǎng)的增加可能促進(jìn)了東非黑白疣猴對(duì)腸道寄生蟲更為有效的免疫。目前關(guān)于腸道寄生蟲對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物生長(zhǎng)發(fā)育的影響研究還不夠深入，但在人類中已經(jīng)有更加深入的研究。一項(xiàng)關(guān)于400名兒童腸道寄生蟲感染與生長(zhǎng)發(fā)育的研究發(fā)現(xiàn)，感染了腸道寄生蟲(例如蛔蟲、鞭蟲或鉤蟲)的兒童會(huì)顯著發(fā)生消瘦、生長(zhǎng)遲緩、體質(zhì)量低下和惡性營(yíng)養(yǎng)不良的情況[74]。這表明腸道寄生蟲可以通過(guò)直接或間接的作用影響非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的生長(zhǎng)發(fā)育。

4 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的免疫作用與腸道寄生蟲的相互作用

非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物長(zhǎng)期處于腸道寄生蟲高負(fù)荷水平會(huì)降低宿主自身的免疫力，進(jìn)而降低出生率和繁殖率，影響種群的數(shù)量和穩(wěn)定；同時(shí)，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物攜帶的某些疾病也會(huì)傳染人類，對(duì)人類健康造成威脅[75]。研究表明，蠕蟲可以調(diào)節(jié)宿主免疫系統(tǒng)，使宿主失去清除寄生蟲的能力，同時(shí)也抑制了許多特異性免疫反應(yīng)的進(jìn)行[76]。反過(guò)來(lái)，宿主自身的狀況，例如年齡、性別、體質(zhì)量、生殖狀況和免疫抑制激素等，也影響寄生蟲的傳播和流行[46]。一項(xiàng)關(guān)于日本獼猴年齡、性別和季節(jié)對(duì)線蟲影響的研究指出，宿主的免疫是直接傳播線蟲的重要媒介，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物年齡與寄生蟲感染的關(guān)系呈現(xiàn)出先增后減的趨勢(shì)，這被認(rèn)為是宿主對(duì)寄生蟲的適應(yīng)性免疫有關(guān)[52]。在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物中，某些固醇類激素(例如睪酮、糖皮質(zhì)激素等)的免疫抑制作用也可能直接影響腸道寄生蟲的生命周期[51]。在黑猩猩中，睪酮和皮質(zhì)醇的濃度與腸道寄生蟲的豐富度呈顯著正相關(guān)，等級(jí)地位越高的雄性個(gè)體，睪酮水平越高，蠕蟲的豐富度也越高[77]。此外，雖然宿主可以通過(guò)自噬作用清除體內(nèi)寄生蟲，但寄生蟲也可以通過(guò)宿主的自噬作用進(jìn)化出自身的免疫抵抗機(jī)制，促進(jìn)其自身的生長(zhǎng)發(fā)育[78]。

5 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物對(duì)腸道寄生蟲的防御

當(dāng)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物對(duì)其腸道寄生蟲的生理適應(yīng)不足時(shí)，會(huì)產(chǎn)生避免或限制與寄生蟲接觸的行為反應(yīng)，以應(yīng)對(duì)高密度的腸道寄生蟲感染[79]。在非洲類人猿(African great apes)中，黑猩猩、倭猩猩Panpaniscus等廣泛存在的吞葉行為(leaf-swallowing)，就是宿主為控制線蟲和絳蟲感染而產(chǎn)生的一種有意識(shí)的適應(yīng)行為策略，因?yàn)檎瑯淙~在腸道中增加了腸道寄生蟲排出或腸道運(yùn)輸?shù)目赡苄訹80]。目前發(fā)現(xiàn)，亞洲非人猿的白手長(zhǎng)臂猿Hylobateslar為驅(qū)逐寄生蟲采取了與非洲類人猿類似的吞葉行為策略[81]。為減少腸道寄生蟲感染的風(fēng)險(xiǎn)，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物也會(huì)采取回避的行為策略，例如交替使用棲息地或回避糞便，這支持了寄生蟲回避假說(shuō)(parasite avoidance hypothesis)[82]。研究發(fā)現(xiàn)山魈Mandrillussphinx和食蟹獼猴會(huì)避免食用被糞便污染的食物，從而減少與通過(guò)糞便傳播的寄生蟲(例如胃腸道線蟲等)接觸[83-84]。此外，非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物還通過(guò)攝取具有藥用價(jià)值的植物，避免或消除腸道寄生蟲的感染。猴子和猿類被寄生蟲感染時(shí)，會(huì)改變各自的飲食，轉(zhuǎn)為食用能夠緩解癥狀的樹葉[14]。對(duì)屋久島日本獼猴攝取的45種植物進(jìn)行甲醇提取物藥用價(jià)值分析發(fā)現(xiàn)：37%的植物提取物與治療寄生蟲、病原體和相關(guān)癥狀有關(guān)，且所有提取物均具有抗羅得西亞布氏錐蟲Trypanosomabruceirhodesiense的活性；超過(guò)80%的提取物可以抑制惡性瘧原蟲Plasmodiumfalciparum和杜氏利什曼原蟲Leishmaniaspp的生長(zhǎng)；50%的提取物表現(xiàn)出對(duì)克氏錐蟲Trypanosomacruzi抗原蟲的潛力；還有部分提取物對(duì)曼氏血吸蟲Schistosomamansoni的幼蟲和成蟲階段有活性[85]。在野生大猩猩的研究中也發(fā)現(xiàn)，其攝取的植物具有藥用價(jià)值，包括抗寄生蟲、抗真菌、抗病毒等藥理作用[86]。在獼猴、臺(tái)灣猴MacacacyclopisSwinhoe和橄欖狒狒Papioanubis中發(fā)現(xiàn)，宿主自身具有不同的自愈能力，宿主感染血吸蟲后會(huì)發(fā)生自愈現(xiàn)象，但其自愈機(jī)制目前還不清楚[87]，未來(lái)可進(jìn)一步深入探究。

6 非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物及其腸道寄生蟲對(duì)人類活動(dòng)的響應(yīng)

大多數(shù)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的生態(tài)位與人類生態(tài)位重疊，空間重疊和資源共享改變了寄生蟲的傳播動(dòng)態(tài)[15]。許多研究表明，寄生蟲經(jīng)常從野生或圈養(yǎng)的非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物傳播給共享?xiàng)⒌氐娜祟怺18]。同時(shí)，人類活動(dòng)可能會(huì)增加人類主導(dǎo)的景觀中野生生物的多樣性，并突出了寄生蟲多樣性分布的復(fù)雜格局[88]。對(duì)印度南部獅尾獼猴的研究表明，與非人類居住區(qū)附近的種群相比，生活在人類居住區(qū)附近的種群具有更高的腸道寄生蟲感染率[43]。與此相反，研究者發(fā)現(xiàn)居住在人類居住區(qū)附近森林碎片的黑吼猴Alouattacaraya其腸道寄生蟲更少，而居住在遠(yuǎn)離人類居住區(qū)附近的黑吼猴腸道寄生蟲感染率更高，推測(cè)其原因是人類干擾降低了寄生蟲與非人靈長(zhǎng)類宿主的連通性[50]。在印度尼西亞巴厘島(Bali Indonesia)，人類直接接觸或圈養(yǎng)食蟹獼猴會(huì)加劇其感染腸道寄生蟲的風(fēng)險(xiǎn)[15]。張波等[47]對(duì)川金絲猴Rhinopithecusroxellana的研究發(fā)現(xiàn)，生態(tài)旅游增加了腸道寄生蟲的感染率和豐富度，尤其是人類和非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物接觸頻率的增加提高了野生動(dòng)物直接接觸或間接接觸感染源的機(jī)會(huì)。在尼日利亞(Nigeria)，盜食人類作物的橄欖狒狒群體比野生覓食群體的寄生蟲感染率更高，表明作物盜食導(dǎo)致的營(yíng)養(yǎng)攝入、行為和人類鄰近性的變化可能對(duì)野生靈長(zhǎng)類種群有重要的流行病學(xué)影響[44]。

當(dāng)前，隨著人類活動(dòng)增加，大部分非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物棲息生境的破碎化趨勢(shì)加劇[89]。生境破碎化不僅影響生境數(shù)量和質(zhì)量，還影響種間關(guān)系，其中包括動(dòng)物和寄生蟲的交互關(guān)系[90]。野生動(dòng)物種群的寄生蟲傳播方式明顯受到宿主特征(例如漫游方式、密度、種內(nèi)和種間關(guān)系、食物)的影響[91]。然而，這些特征又隨著生境破碎化而發(fā)生改變。生境破碎化導(dǎo)致生境面積減少，限制動(dòng)物的漫游范圍，增加群的聚集度和同種間的生境重疊，導(dǎo)致個(gè)體接觸病原體的幾率升高[88]；種群密度的增加直接導(dǎo)致寄生蟲多樣性和感染率的升高[92]；生境破碎化導(dǎo)致食物資源減少和質(zhì)量下降，營(yíng)養(yǎng)缺乏降低了動(dòng)物的免疫力而更易受寄生蟲感染[13]。同時(shí)，受破碎生境中隔離效應(yīng)(isolation effects)影響，種群間個(gè)體的正常遷移受到限制，從而降低斑塊間的基因流水平，導(dǎo)致物種遺傳多樣性降低[93]，使它們更容易被寄生蟲和病原體感染[13]。破碎生境的景觀特征也可能影響野生動(dòng)物、人類和牲畜間接觸的頻率和性質(zhì)，增加病原體的傳播潛能[94]。生境破碎形成不同大小的斑塊，引起種群擁擠效應(yīng)，其內(nèi)部有限的覓食空間迫使動(dòng)物更多地利用邊緣生境，而這些區(qū)域存在更多人-牲畜共患的病原體/寄生蟲。研究表明，與生活在連續(xù)適宜生境或生境斑塊內(nèi)部的靈長(zhǎng)類種群相比，生活在破碎生境或邊緣生境的種群具有更高的寄生蟲感染率和感染更多種類的寄生蟲[39-40]。

7 展望和結(jié)語(yǔ)

傳染病已成為導(dǎo)致生物多樣性喪失的一個(gè)重要威脅，尤其是腸道寄生蟲引起的傳染病往往在其中扮演重要角色。作為與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物密切相關(guān)的類群，腸道寄生蟲對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的生活甚至生存具有不可估量的影響。隨著人類與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物接觸的不斷增加，人畜共患病原體在人類和非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物之間傳播的可能性也隨之增加。目前人畜共患的新發(fā)疾病已成為人類面臨的巨大挑戰(zhàn)，研究并了解野生動(dòng)物的腸道寄生蟲和人畜共患腸道寄生蟲非常必要，對(duì)人類公共衛(wèi)生具有重要意義。未來(lái)研究方向主要有：

1)利用分子標(biāo)記、寄生蟲基因組計(jì)劃等分子手段對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的腸道寄生蟲展開深入研究，并結(jié)合傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)方法和分子手段對(duì)腸道寄生蟲進(jìn)行更深一步的分類和鑒定。

2)建立長(zhǎng)期的非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的健康監(jiān)測(cè)系統(tǒng)。

3)利用腸道寄生蟲治療疾病。腸道寄生蟲與宿主已經(jīng)進(jìn)化出相互適應(yīng)的關(guān)系，目前利用腸道寄生蟲治療疾病也剛剛開始探索，可以繼續(xù)深入研究其相互適應(yīng)的進(jìn)化機(jī)制，并用于治療一些自身免疫病，例如生產(chǎn)蠕蟲性治療藥物。

4)探討建立隔離區(qū)的可能性、方式和途徑。在人類與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物密切接觸的地區(qū)，可以建立相應(yīng)隔離區(qū)，將人類和非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物分隔開，減少人類與非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物棲息地的資源共享，減少相互接觸的機(jī)會(huì)，達(dá)到減少人畜共患腸道寄生蟲傳播的目的。

本文主要探討了腸道寄生蟲對(duì)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物各方面的影響，但腸道寄生蟲與宿主的相互進(jìn)化作用極其復(fù)雜，還需進(jìn)一步探索，這對(duì)于評(píng)估和促進(jìn)非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的健康非常重要。