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腦內(nèi)三磷酸腺苷的光電化學(xué)活體分析

2022-09-30 08:27劉愛平葉曉雪劉志洪
分析科學(xué)學(xué)報 2022年4期
關(guān)鍵詞:光電流活體電極

劉愛平, 葉曉雪*, 劉志洪

(1.湖北大學(xué)化學(xué)化工學(xué)院/有機(jī)功能分子合成與應(yīng)用教育部重點實驗室,湖北武漢 430062;2.武漢大學(xué)化學(xué)與分子科學(xué)學(xué)院,湖北武漢 430072)

三磷酸腺苷(ATP)作為機(jī)體最直接的能量來源[1,2],參與細(xì)胞代謝和各種生化反應(yīng),在維持大腦功能過程中扮演重要角色。在正常生理狀態(tài)下,腦內(nèi)ATP的濃度受到嚴(yán)格的調(diào)節(jié),而當(dāng)ATP濃度偏離平衡時則會引發(fā)阿爾茲海默病、帕金森病等多種腦疾病。因此,發(fā)展腦內(nèi)ATP的活體原位檢測方法對于研究相關(guān)的生理和病理過程具有重要意義?;谖㈦姌O的電化學(xué)活體分析法在腦科學(xué)研究中已做出了重要貢獻(xiàn)[3 - 5]。光電化學(xué)(PEC)傳感技術(shù)被認(rèn)為是電化學(xué)分析的一個新分支,其檢測原理涉及光誘導(dǎo)電子轉(zhuǎn)移過程。具體來說,當(dāng)激發(fā)光照射電極表面的光電活性材料時,產(chǎn)生電子-空穴對,隨后光生電子轉(zhuǎn)移到電極或溶液中,從而產(chǎn)生陽極或陰極光電流信號[6,7]。由于這種激發(fā)信號(光信號)和檢測信號(電信號)分離的特點,使光電化學(xué)傳感具有背景信號低、靈敏度高等優(yōu)點[8,9]。除此之外,光電化學(xué)傳感可在0偏壓下進(jìn)行檢測,減少了外加電壓對神經(jīng)元的刺激,具有更好的生物相容性。因此,光電化學(xué)傳感是活體分析的潛在有力工具。然而,大多數(shù)光電活性材料需要高能量的光(紫外/可見光)激發(fā),其組織穿透深度不足,限制了PEC傳感技術(shù)在活體分析中的應(yīng)用。因此,近期有研究者開發(fā)了一種可近紅外激發(fā)的光電活性材料,用于PEC活體分析[10,11]。盡管如此,這些近紅外激發(fā)的光電活性材料仍存在制備復(fù)雜、種類少以及光電轉(zhuǎn)換效率不高等問題,這些因素都不利于PEC傳感技術(shù)在活體分析中的進(jìn)一步應(yīng)用。

鑭系摻雜的上轉(zhuǎn)換納米粒子(UCNPs)可通過反斯托克斯過程(anti-Stokes process)將低能量的入射光轉(zhuǎn)化為高能量的發(fā)射光,即將近紅外光轉(zhuǎn)化為紫外光和可見光[12,13]。在熒光分析中,以UCNPs作為能量供體構(gòu)建的熒光共振能量轉(zhuǎn)移(FRET)體系,被廣泛用于活體成像[14,15]。受此啟發(fā),我們課題組近期發(fā)展了一種基于FRET調(diào)控的光電化學(xué)傳感策略,通過目標(biāo)物與受體探針的化學(xué)識別反應(yīng)來調(diào)節(jié)UCNPs的發(fā)光,實現(xiàn)了對非電活性小分子(SO2)的高選擇性識別,并成功應(yīng)用于腦內(nèi)SO2的活體原位分析[16]。ATP是一種非氧化還原活性的生物小分子,難以通過在電極表面直接氧化還原產(chǎn)生光電流信號,因此需要在修飾電極表面引入一種ATP識別單元,將識別過程轉(zhuǎn)化為可檢測的PEC信號。核酸適配體具有穩(wěn)定性好、選擇性高、易于化學(xué)修飾等特點,將核酸適配體用于識別和檢測ATP的研究已有報道[17-19],這些報道證明ATP適配體與ATP之間具有很高的親和力,有利于復(fù)雜活體環(huán)境中對ATP的高選擇性檢測。但到目前為止,尚未見將ATP適配體與UCNPs結(jié)合用于腦內(nèi)ATP光電化學(xué)活體分析的報道。

在本文中,我們將UCNPs與四甲基羅丹明(TAMRA)[20]標(biāo)記的ATP適配體(cATP),組成熒光共振能量轉(zhuǎn)移(FRET)體系,以碲化鎘量子點(CdTe QDs)作為光電活性材料,共同修飾于微電極表面,構(gòu)建可近紅外激發(fā)的ATP光電化學(xué)微傳感器。該PEC微傳感器已成功應(yīng)用于藥物誘導(dǎo)的炎癥小鼠模型中腦內(nèi)ATP的活體原位檢測。

1 實驗部分

1.1 儀器及試劑

UV-2550型紫外/可見分光光度計(日本,島津);RF-5301熒光分光光度計(日本,島津);CHI660E電化學(xué)工作站(上海辰華儀器);ME104E/02型電子分析天平(梅特勒-托利多);MDL-Ⅲ-980型激光器(長春新產(chǎn)業(yè)光電技術(shù))。利用三電極體系進(jìn)行光電化學(xué)和電化學(xué)測量(工作電極:不銹鋼微電極;參比電極:Ag/AgCl電極;對電極:鉑絲電極),測量光源:980 nm激光器,信號輸出裝置:CHI 660E電化學(xué)工作站。電解質(zhì)溶液:含200 μmol/L抗壞血酸(AA)的人工腦脊液(aCSF:126 mmol/L NaCl、2.4 mmol/L KCl、0.5 mmol/L KH2PO4、0.85 mmol/L MgCl2、27.5 mmol/L NaHCO3、0.5 mmol/L Na2SO4、1.1 mmol/L CaCl2)。

核苷酸購于生工生物工程(上海)股份有限公司,詳細(xì)序列如下:cDNA:5′-NH2-(CH2)6-ACCTTCCTCCGCAATACTCCCCCAGGT-3′;cATP:5′-ACCTGGGGGAGTATTGCGGAGGAAGGT-TAMRA-3′。其他化學(xué)試劑(均為分析純)購自阿拉丁試劑公司;實驗用水為超純水。

1.2 實驗方法

1.2.1 CdTe QDs及NaYF4∶Yb,Er納米顆粒的制備CdTe QDs的制備:在三口燒瓶中分別加入檸檬酸三鈉(100 mg)、Cd(NO3)2(59 mg)和β-巰基丙酸(25 μL),溶解在25 mL超純水中,用NaOH調(diào)節(jié)至pH為10.5,然后加入亞碲酸鈉(11.1 mg)和硼氫化鈉(18.9 mg),升溫至100 ℃反應(yīng)2 h,冷卻至室溫,離心,超聲,取沉淀并洗滌。干燥后于4 ℃保存。

NaYF4∶Yb,Er上轉(zhuǎn)換納米顆粒的制備:稱取Yb(NO3)3(0.6 mmol)、Y(NO3)3(2.34 mmol)和Er(NO3)3(0.09 mmol)加入乙醇和超純水混合溶劑。將所得混合物在水浴鍋上加熱至50 ℃,然后逐滴加入NaF溶液,攪拌并繼續(xù)加熱20 min,將懸浮液轉(zhuǎn)至高壓反應(yīng)釜中,在200 ℃下煅燒10 h。待冷卻至室溫后,底部白色沉淀即為UCNPs,超聲洗滌沉淀,去除雜質(zhì),分散到超純水中,備用。

羧基功能化NaYF4∶Yb,Er納米顆粒的制備:在圓底燒瓶中加入聚丙烯酸(PAA:300 mg)和二甘醇(16 mL),通入N2保護(hù)以排除空氣,加熱至110 ℃。將上一步制備的UCNPs均勻分散在甲苯溶液中,然后加入圓底燒瓶的混合液中,升溫直至150 ℃反應(yīng)1.5 h,停止加熱,冷卻后加入0.1 mol/L HCl,離心洗滌,得到PAA-UCNPs。

1.2.2 基于UCNPs的熒光探針制備取2.5 mg PAA-UCNPs分散于超純水中,再加入10 mg/mL 1-(3-二甲基氨基丙基)-3-乙基碳二亞胺(EDC)和10 mg/mL N-羥基丁二酰亞胺(NHS),于37 ℃活化羧基,離心(8 000 r/min,5 min),洗滌。重新分散于HEPES緩沖溶液(4-羥乙基哌嗪乙磺酸,10 mmol/L,pH=7.4)中,加入cDNA溶液,4 ℃孵育過夜,然后在溶液中加入1%BSA,37 ℃孵育30 min,封閉未反應(yīng)位點。加入含有cATP的雜交緩沖液(pH=7.4),利用堿基互補(bǔ)配對組裝cATP,離心分離得到基于UCNPs的熒光探針。

1.2.3 納米復(fù)合材料的制備取多壁碳納米管(MWCNTs)分散于超純水中,冰浴超聲30 min,離心(8 000 r/min,5 min)以去除部分尺寸較大的碳納米管,取上清液離心(12 000 r/min,10 min),將沉淀置于真空干燥箱中干燥得到尺寸較小的MWCNTs。稱取CdTe QDs(2.5 mg)、MWCNTs(0.8 mg)分散在超純水中,室溫下于搖床混合一天,完成自組裝,得到CdTe QDs-MWCNTs光電復(fù)合材料。

1.2.4 微傳感器的構(gòu)建將微電極置于40%HF中刻蝕,洗滌干凈。真空干燥箱干燥,分步置于2.5 μL的含有CdTe QDs-MWCNTs光電復(fù)合材料和熒光探針的溶液中,室溫干燥,再浸涂0.5%殼聚糖,用緩沖液洗滌電極后,干燥備用。

1.2.5 光電化學(xué)微傳感器用于活體炎癥模型中腦部ATP原位檢測昆明小鼠(雌性,25 g左右)40只,分為兩組:劑量組和時間組。劑量組研究脂多糖(LPS)誘導(dǎo)的炎癥模型中,LPS濃度對小鼠腦內(nèi)ATP釋放的影響:小鼠腹腔分別注射不同濃度的LPS(0、3、5、7 mg/kg,200 μL),給藥30 min后進(jìn)行腦內(nèi)ATP的活體原位檢測,其中0 mg/kg指腹腔注射200 μL生理鹽水。時間組研究炎癥模型中小鼠腦內(nèi)ATP水平隨時間的變化情況:小鼠腹腔注射LPS(5 mg/kg,200 μL),并在不同時間點(2、4、6、8、12、24 h)用制備的微傳感器原位檢測小鼠腦內(nèi)ATP的水平變化。

活體分析步驟:通過腹腔注射水合氯醛麻醉劑麻醉小鼠,將小鼠固定在腦立體定位儀上,剔除小鼠頭部毛發(fā),酒精消毒后,使用手術(shù)刀剪開小鼠頭皮,暴露顱骨,確定小鼠大腦皮層的位置,使用微型手持式顱鉆定位轉(zhuǎn)孔,隨后將工作電極緩緩插入指定腦區(qū)(AP=2.3 mm,ML=2.4 mm,DV=1.5 mm),對電極和參比電極嵌入大腦皮下組織的相對固定位置。連接電化學(xué)工作站后,采用980 nm激光器作為激發(fā)光源(間隔10 s,激發(fā)10 s),在0 V的偏置電壓下記錄光電流信號。

所有動物實驗均按照中國動物福利委員會實驗動物護(hù)理和使用指南進(jìn)行,并經(jīng)湖北大學(xué)動物倫理與福利委員會批準(zhǔn)。

2 結(jié)果與討論

2.1 實驗原理

如圖1所示,在980 nm激發(fā)光的照射下,UCNPs將近紅外光轉(zhuǎn)換為545 nm的可見光,從而激發(fā)電極表面的光電活性材料(CdTe QDs)產(chǎn)生光電流信號。當(dāng)cATP通過堿基互補(bǔ)配對偶聯(lián)到UCNPs表面后,由于UCNPs與TAMRA之間發(fā)生FRET,UCNPs的發(fā)光被TAMRA猝滅,導(dǎo)致CdTe QDs難以被激發(fā),光電流信號猝滅。當(dāng)目標(biāo)物ATP存在時,由于ATP與適配體之間的高親和力作用,cATP與ATP結(jié)合從而脫離UCNPs表面,TAMRA與UCNPs之間距離增大,F(xiàn)RET過程被抑制,UCNPs的上轉(zhuǎn)換發(fā)光恢復(fù),進(jìn)而激發(fā)電極表面CdTe QDs產(chǎn)生較大的光電流信號,且ATP濃度與光電流信號呈正相關(guān)。

圖1 基于FRET原理的PEC傳感平臺檢測ATP原理圖Fig.1 The principle of the FRET modulated PEC sensor for the detection of ATP

2.2 材料表征

對制備UCNPs進(jìn)行形貌表征。如圖2A,根據(jù)透射電鏡(TEM)結(jié)果,可以看出UCNPs的粒徑均勻(30 nm左右)。利用X-射線粉末衍射(XRD)測試UCNPs結(jié)構(gòu),如圖2B,其衍射峰位置與β-NaYF4(JCPDS No.16-0334)一致,表明所制備的UCNPs為六方相結(jié)構(gòu)。用PAA對UCNPs進(jìn)行羧基功能化,不僅可以增加了UCNPs水溶性,也有利于UCNPs后續(xù)的生物修飾。如圖2C,由傅里葉變換紅外光譜(FTIR)結(jié)果可以看出,1 712 cm-1處出現(xiàn)了C=O基團(tuán)的特征振動峰,表明PAA的成功修飾。此外,還對PAA-UCNPs進(jìn)行了Zeta電勢分析,從圖2D中可以看出,UCNPs的Zeta電位為+37 mV,PAA修飾后的UCNPs變?yōu)?19 mV,Zeta電勢分析進(jìn)一步證明了PAA的成功修飾。

圖2 (A)UCNPs的TEM圖;(B)UCNPs的XRD分析;(C)UCNPs(黑色)與PAA-UCNPs(紅色)的FT-IR分析;(D)UCNPs(左)與PAA-UCNPs(右)的Zeta電勢分析Fig.2 (A) TEM image of UCNPs;(B) XRD patterns of UCNPs;(C) FT-IR spectra of UCNPs(black) and PAA-UCNPs(red);(D) Zeta potential of UCNPs(left) and PAA-UCNPs(right)

2.3 光譜分析

為了驗證UCNPs的上轉(zhuǎn)換發(fā)光能否有效激發(fā)CdTe QDs,測試了UCNPs發(fā)射光譜和CdTe QDs的紫外/可見吸收光譜。如圖3A所示,在980 nm近紅外光的激發(fā)下,UCNPs在545 nm有一個較大的發(fā)射峰(藍(lán)色曲線),而CdTe QDs在545 nm處有較大吸收(紅色虛線),光譜分析結(jié)果表明UCNPs的上轉(zhuǎn)換發(fā)光波長在CdTe QDs的吸收波長范圍內(nèi),滿足激發(fā)CdTe QDs的條件。測試了染料TAMRA的吸收光譜,TAMRA最大吸收波長在550 nm左右(綠色虛線),與上轉(zhuǎn)換納米顆粒的發(fā)射光譜(545 nm)匹配,說明當(dāng)兩者距離足夠近時,能夠發(fā)生FRET。將cDNA和TAMRA-cATP修飾到UCNPs表面后,UCNPs在545 nm處的發(fā)光被猝滅,并且TAMRA-cATP濃度的升高而逐漸減弱(圖3B)。進(jìn)一步地,當(dāng)UCNPs/cDNA/TAMRA-cATP與ATP反應(yīng)后,隨著TAMRA-cATP與ATP結(jié)合并脫離UCNPs表面,UCNPs的熒光恢復(fù),并且隨著ATP濃度的升高,UCNPs的發(fā)射強(qiáng)度逐漸增加。以上實驗結(jié)果表明,TAMRA與UCNPs之間能夠發(fā)生FRET,同時ATP能夠通過與cATP之間的高親和性結(jié)合調(diào)控FRET效率,進(jìn)而影響UCNPs的上轉(zhuǎn)換發(fā)光強(qiáng)度。

圖3 (A)UCNPs的歸一化熒光光譜、TAMRA和CdTe QDs的吸收光譜;(B)UCNPs/cDNA與不同濃度cATP組裝后的熒光光譜;(C)UCNPs/cDNA/TAMRA-cATP與不同濃度ATP反應(yīng)后的熒光光譜Fig.3 (A) Normalized fluorescence spectrum of UCNPs excited at 980 nm,the UV/Vis absorption spectra of TAMRA and CdTe QDs;(B) Fluorescence spectra of UCNPs/cDNA assembling with different concentrations of cATP;(C) Fluorescence spectra of UCNPs/cDNA/TAMRA-cATP reacting with different concentrations of ATP

2.4 FRET調(diào)控光電流信號的可行性

將光電材料和UCNPs組成的熒光探針依次修飾到微電極上,并測試了不同修飾電極的光電流響應(yīng)。由于CdTe QDs-MWCNTs在980 nm波長處的吸收很弱,因此在980 nm的近紅外光的激發(fā)下,只有CdTe QDs-MWCNTs修飾微電極表現(xiàn)出微小的光電流信號(圖4曲線a)。當(dāng)CdTe QDs-MWCNTs和UCNPs共同修飾到微電極表面后,UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極在含有200 μmol/L AA的aCSF中表現(xiàn)出最強(qiáng)的光電流信號,為315.2 nA(圖4曲線b),說明UCNPs的發(fā)光能夠有效激發(fā)CdTe QDs并產(chǎn)生光電流信號。修飾cDNA后,cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極的光電流略微減小,為285.3 nA(圖4曲線c),表明cDNA在電極表面的成功修飾。將TAMRA-cATP修飾到UCNPs后,由于TAMRA對UCNPs發(fā)光的猝滅作用,TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極的光電流顯著降低,為91.3 nA(圖4曲線d)。TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極與ATP(80 nmol/L)反應(yīng)后,光電流明顯增強(qiáng),為185.5 nA(圖4曲線e)。以上實驗結(jié)果表明,ATP與適配體之間的特異性結(jié)合能夠引起光電流信號的改變。

圖4 不同修飾電極的光電流大小:(a)CdTe QDs-MWCNTs/微電極;(b)UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極;(c)cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極;(d)TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極;(e)TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極與ATP反應(yīng)后Fig.4 Photocurrent of different modified electrodes:(a) CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode;(b) UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode;(c) cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode;(d) TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode;(e) TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs- MWCNTs/Microelectrode after reacting with ATP

2.5 傳感器對ATP的響應(yīng)研究

圖5 (A)微傳感器與不同標(biāo)準(zhǔn)濃度ATP反應(yīng)后的光電流響應(yīng);(B)光電流大小與ATP濃度之間的線性關(guān)系Fig.5 (A) Photocurrent responses of the constructed microsensors with different concentrations of ATP;(B) Linear relationship between photocurrent and ATP concentration concentrations of ATP:1,5,10,30,40,60,80,100,200,400,600,800,1 000 nmol/L.

2.6 傳感器的選擇性研究

由于活體環(huán)境復(fù)雜,傳感器的選擇性對活體分析十分重要。因此,我們考察了活體生物環(huán)境中共存的一些結(jié)構(gòu)類似物、陰陽離子和氨基酸等物質(zhì)對微傳感器的影響。如圖6所示,共存物質(zhì)對微傳感器的光電流信號基本沒有影響或者影響較小,當(dāng)加入ATP時,光電流顯著增加,說明該微傳感器對ATP具有很高的特異性。

圖6 選擇性測試Fig.6 Selectivity test

2.7 LPS的注射量對ATP含量的影響

LPS是一種常見的內(nèi)毒素,可以誘導(dǎo)小鼠全身性炎癥,我們通過腹腔注射LPS建立小鼠全身性炎癥模型,并用制備的微電極活體原位檢測小鼠腦內(nèi)細(xì)胞間質(zhì)中ATP的水平變化。我們首先研究了不同LPS注射量對小鼠皮質(zhì)內(nèi)ATP水平的影響。如圖7所示,腹腔分別注射3 mg/kg、5 mg/kg、7 mg/kg時,光電流分別為35.1 nA、47.0 nA、59.1 nA。相比于對照組(0 mg/kg)光電流信號分別增加了95.0%、161.1%、228.3%。實驗結(jié)果表明LPS誘導(dǎo)的炎癥會引起腦內(nèi)ATP水平的顯著升高,并且ATP水平會隨著LPS濃度的增加而進(jìn)一步升高,說明大腦向胞外釋放ATP是應(yīng)對炎癥的方式之一。

圖7 (A)TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極在不同濃度LPS誘導(dǎo)下的活體小鼠腦內(nèi)的光電流響應(yīng);(B)不同濃度LPS誘導(dǎo)下ATP水平的變化Fig.7 (A) Photocurrent response obtained at TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode in cerebral cortex of living mice brains induced by different concentration of LPS;(B) The levels of ATP in mice brains induced by different concentration of LPS

2.8 炎癥時間對ATP濃度的影響研究

我們將制備的微電極用于LPS誘導(dǎo)的全身炎癥小鼠模型中,活體原位檢測不同時間點腦內(nèi)ATP的含量變化,研究了藥物誘導(dǎo)時間與腦內(nèi)細(xì)胞間質(zhì)中ATP水平變化的關(guān)系。如圖8所示,在2~6 h內(nèi),光電流信號隨著LPS注射時間的增加而增大,在LPS注射6 h時,光電流信號達(dá)到峰值(47.2 nA),之后(6~24 h內(nèi))基本保持不變。實驗結(jié)果表明:LPS誘導(dǎo)的炎癥會引起腦內(nèi)ATP含量的增加,并且隨著藥物誘導(dǎo)時間的推移,ATP的釋放進(jìn)一步增加,在6 h后達(dá)到峰值,并且在24 h內(nèi)一直維持在高位,說明炎癥持續(xù)時間較長。

圖8 (A)TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/微電極在LPS注射后的不同時間點所獲得的活體小鼠腦內(nèi)的光電流響應(yīng);(B)LPS誘導(dǎo)后腦內(nèi)ATP水平隨時間的變化Fig.8 (A) Photocurrent response obtained at TAMRA-cATP/cDNA/UCNPs/CdTe QDs-MWCNTs/Microelectrode in cerebral cortex of living mice brains at different time point after LPS injection;(B) The levels of ATP in mice brains over time after LPS injection

3 結(jié)論

本工作針對光電化學(xué)傳感技術(shù)在活體分析應(yīng)用中的難點,即紫外/可見光的組織穿透深度不足,而大多數(shù)光電活性材料難以被近紅外光激發(fā)的問題,引入了上轉(zhuǎn)換納米顆粒作為近紅外光的接收器和轉(zhuǎn)換器,構(gòu)建了基于光學(xué)調(diào)控原理的光電化學(xué)微傳感器。所制備的微傳感器對ATP具有靈敏、特異性響應(yīng),光電流信號與ATP濃度在生理濃度范圍內(nèi)呈現(xiàn)良好的線性關(guān)系。最終,構(gòu)建的微傳感器成功應(yīng)用于藥物誘導(dǎo)炎癥模型小鼠腦內(nèi)ATP的活體原位檢測,并初步探索了炎癥水平與ATP釋放之間的關(guān)系。本工作不僅提高了激發(fā)光的組織穿透深度,有利于光電化學(xué)活體分析應(yīng)用,也拓展了活體分析中光電活性材料的選擇范圍。將為探討ATP在腦疾病中的作用提供很好的活體分析工具。

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