肖梅 ,何芳 ,楊旭 ,蔡麗君 ,諶利民 ,楊彪 ,李生強(qiáng)

1.四川省唐家河國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理處，四川 青川 628109；2.成都興艾信息技術(shù)有限公司，四川 成都 610051；3.西華師范大學(xué)，西南野生動(dòng)植物資源保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，四川 南充 637002；4.廣西師范大學(xué)，廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣西 桂林 541004

動(dòng)物的活動(dòng)節(jié)律是行為生態(tài)學(xué)研究中的重要內(nèi)容，其中日活動(dòng)節(jié)律是動(dòng)物應(yīng)對(duì)晝夜更替（包括溫度、濕度、光照強(qiáng)度等）長(zhǎng)期適應(yīng)而逐漸形成的在一天中不同時(shí)間段下的活動(dòng)強(qiáng)度和變化規(guī)律[1]。科學(xué)開(kāi)展野生動(dòng)物活動(dòng)節(jié)律的研究可為物種的精細(xì)化保護(hù)管理提供重要的科學(xué)數(shù)據(jù)。

四川羚牛（Budorcas tibetanus）屬偶蹄目（Artiodactyla）?？疲˙ovidae），是一種大型山地有蹄類動(dòng)物，歷史上該物種被認(rèn)為是羚牛（B.taxicolor）的四川亞種（B.t.tibetana），后被基于分子系統(tǒng)發(fā)生、形態(tài)和地理分布的分類學(xué)研究提升為獨(dú)立種。在羚牛屬（Budorcas）現(xiàn)有的4 個(gè)物種中，四川羚牛的野外種群數(shù)量和分布范圍面積均為最大，現(xiàn)主要分布青藏高原東源的山地，包括甘肅南部和四川北部至中部。該物種為我國(guó)特有種且屬我國(guó)一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物，具有重要的科研與保護(hù)價(jià)值[2]。由于野外地形的復(fù)雜性、野外茂密植被的遮擋性、野生動(dòng)物的警惕性以及部分個(gè)體的攻擊性等[3]，在野外開(kāi)展四川羚牛直接觀察的研究具有一定挑戰(zhàn)。紅外相機(jī)技術(shù)作為一種新型的野生動(dòng)物監(jiān)測(cè)技術(shù)，能夠有效克服以上客觀局限，進(jìn)而科學(xué)直觀、準(zhǔn)確地收集調(diào)查數(shù)據(jù)。自上世紀(jì)90 年代應(yīng)用以來(lái)，經(jīng)過(guò)近三十年的發(fā)展，目前該技術(shù)已廣泛應(yīng)用到野生動(dòng)物生態(tài)學(xué)與保護(hù)學(xué)研究中[4-8]。近年來(lái)，利用該技術(shù)來(lái)探究野生動(dòng)物活動(dòng)節(jié)律的研究已有不少報(bào)道，相關(guān)應(yīng)用也證實(shí)了該技術(shù)可以作為分析野生動(dòng)物活動(dòng)節(jié)律的有效技術(shù)途徑[6,9-12]。目前，已有的關(guān)于四川羚牛野生種群的活動(dòng)節(jié)律和活動(dòng)模式的研究均來(lái)自紅外相機(jī)技術(shù)[9-12]，但已有的研究存在監(jiān)測(cè)時(shí)間較短、獲取樣本量不足等局限，未能對(duì)四川羚牛全年四季的活動(dòng)節(jié)律做出準(zhǔn)確的分析評(píng)估。

四川唐家河國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)內(nèi)擁有較高的四川羚牛種群數(shù)量，隨著保護(hù)力度的增強(qiáng)，四川羚牛在該保護(hù)區(qū)內(nèi)已十分常見(jiàn)[13-14]。因此，選擇唐家河保護(hù)區(qū)開(kāi)展四川羚牛的活動(dòng)節(jié)律研究具有一定代表性?；诖耍眉t外相機(jī)對(duì)區(qū)內(nèi)四川羚牛的主要活動(dòng)分布區(qū)開(kāi)展了為期一年的持續(xù)監(jiān)測(cè)，獲得較為充足的研究數(shù)據(jù)，以期更加深入地分析四川羚牛的日活動(dòng)節(jié)律及一年四季的變化情況，為該物種更加針對(duì)性和科學(xué)性的保護(hù)管理提供重要的數(shù)據(jù)支撐。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

四川唐家河國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于四川省廣元市青川縣境內(nèi)（E104°36′～104°56′，N32°30′～32°41′），屬岷山東北麓，龍門(mén)山北段的高山峽谷區(qū)。保護(hù)區(qū)以大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）、川金絲猴（Rhinopithecus roxellana）、四川羚牛等瀕危野生動(dòng)物及其棲息地為主要保護(hù)對(duì)象，總面積約400 km2。區(qū)內(nèi)氣候垂直變化顯著、四季分明，水系發(fā)達(dá)，最高峰海拔3 837 m，最低海拔1 150 m，相對(duì)高差近2 700 m，地形條件相當(dāng)復(fù)雜。保護(hù)區(qū)具有典型的山地植被垂直帶譜特征，沿海拔梯度變化依次為常綠闊葉林帶（1 100～1 500 m）、常綠落葉闊葉混交（1 500～2 000 m）、落葉闊葉林（1 100～2 400 m）、針闊葉混交林（2 000～2 500 m）、針葉林（2 500～3 400 m）、高寒草甸（3 400～3 600 m）和高山灌叢（＞3 600 m）[15]。

1.2 相機(jī)布設(shè)與數(shù)據(jù)收集

2017 年7 月—2018 年6 月，結(jié)合以往各項(xiàng)調(diào)查結(jié)果，在保護(hù)區(qū)內(nèi)四川羚牛的主要活動(dòng)分布區(qū)布設(shè)紅外相機(jī)150 臺(tái)，最終獲得有野生動(dòng)物影像數(shù)據(jù)的有效監(jiān)測(cè)位點(diǎn)148 個(gè)，相機(jī)覆蓋海拔跨度為1 285～2 894 m（見(jiàn)圖1）。相機(jī)野外安裝位點(diǎn)選擇上盡量兼顧不同生境和海拔，同時(shí)保證相鄰紅外相機(jī)位點(diǎn)水平或垂直距離至少300 m，安裝高度控制在0.5～1.3 m，未使用引誘劑。相機(jī)統(tǒng)一設(shè)置為混合模式（3 張照片+1 段視頻），視頻長(zhǎng)度設(shè)置為10 s，拍攝時(shí)間間隔為1 s。詳細(xì)記錄每個(gè)相機(jī)位點(diǎn)的編號(hào)、生境、坐標(biāo)等信息。每3～5 個(gè)月收取一次數(shù)據(jù)，同時(shí)檢查相機(jī)性能并更換儲(chǔ)存卡。

圖1 研究區(qū)位置及紅外相機(jī)布設(shè)位點(diǎn)Fig.1 Location of the study area and distribution of infrared camera traps during the study period

將研究期間回收的所有紅外相機(jī)數(shù)據(jù)與點(diǎn)位信息進(jìn)行系統(tǒng)歸類整理，統(tǒng)一利用四川自然保護(hù)紅外相機(jī)數(shù)據(jù)管理信息化平臺(tái)（http://www.datawild.cn:9090/Bioplatform/,CDMS）[16]完成監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)的錄入、影像數(shù)據(jù)的物種識(shí)別與相關(guān)信息挖掘，最后從平臺(tái)上導(dǎo)出所有數(shù)據(jù)Excel 匯總表用于后期分析。

1.3 數(shù)據(jù)分析

關(guān)于活動(dòng)節(jié)律的所有數(shù)據(jù)以獨(dú)立有效記錄為基礎(chǔ)，獨(dú)立有效記錄定義為同一相機(jī)位點(diǎn)下同一物種連續(xù)30 min(±1min)的拍攝記錄（包括照片或視頻），且與拍攝動(dòng)物個(gè)體數(shù)量無(wú)關(guān)[17]。在參照當(dāng)?shù)貧夂虻那闆r下，季節(jié)按照春季（3—5 月）、夏季（6—8 月）、秋季（9—11 月）、冬季（12—翌年2 月）劃分。利用天天查詢網(wǎng)站（www.ttcha.net）獲得研究期間不同季節(jié)下的日出時(shí)間（春季:05:52—07:26;夏季:05:51—06:33;秋季:06:33—07:42;冬季:07:27—08:01）與日落時(shí)間（春季:18:56—20:00;夏季：19:25—20:10;秋季:17:53—19:24;冬季:17:53—18:55），分別取不同季節(jié)日出與日落的平均時(shí)間作為夜行性分析時(shí)間段的參考，即19:30—06:30（春季）、20:00—06:00（夏 季）、18:30—07:00（秋季）、18:00—08:00（冬季），通過(guò)計(jì)算不同季節(jié)下的夜間相對(duì)多度指數(shù)（Night-ting relative abundance index,NRAI）來(lái)分析四川羚牛的夜行性，計(jì)算公式為：βNRAI=P/N。其中，P 為四川羚牛夜間時(shí)間段的獨(dú)立有效記錄數(shù)，N 為四川羚牛的獨(dú)立有效記錄總數(shù)。若β值接近13/24（約0.54），表示其活動(dòng)沒(méi)有明顯的晝夜區(qū)分；若β＞ 13/24，表示其具有夜行性；反之，則具有晝行性[18]。

采用核密度估計(jì)方法（Kernel density estimation）[19]來(lái)分析四川羚牛的日活動(dòng)節(jié)律，該方法假設(shè)目標(biāo)物種的行為活動(dòng)呈24 h 周期性連續(xù)分布，其行為事件的有效記錄為連續(xù)分布中獲得的隨機(jī)樣本，該方法從數(shù)據(jù)樣本本身出發(fā)分析數(shù)據(jù)分布特征，而在數(shù)據(jù)分析中不對(duì)數(shù)據(jù)分布外加任何假定。采用R 軟件中的overlap 包[20]和activity 包[21]來(lái)繪制核密度曲線圖。其中，橫軸代表時(shí)間，縱軸（密度）代表該時(shí)間點(diǎn)上目標(biāo)物種被探測(cè)到的概率[6,22-24]。采用條件密度等值線法來(lái)確定物種的活動(dòng)高峰，通常以50%的內(nèi)核閾值來(lái)計(jì)算活動(dòng)比例集中的周期并以此來(lái)表征活動(dòng)高峰期，條件密度等值線圖利用R 中的circular 包“modal.region”函數(shù)來(lái)實(shí)現(xiàn)[25]。采用重疊指數(shù)（Coefficient of overlap）[26-27]來(lái)分析比較不同季節(jié)下的日活動(dòng)節(jié)律重疊程度，利用activity 包“overlapEst”函數(shù)來(lái)繪制日活動(dòng)節(jié)律的重疊圖，并利用該函數(shù)的分布曲線重疊面積比Δ（當(dāng)Δ=0 時(shí)，表示完全分離；當(dāng)Δ=1 時(shí)，表示完全重疊）來(lái)表示具體的重疊程度。利用activity 包中的“compareCkern”函數(shù)的Wald test 對(duì)四川羚牛日活動(dòng)節(jié)律進(jìn)行概率檢驗(yàn)，循環(huán)檢測(cè)設(shè)定為1 000 次[21]，以此來(lái)分析日活動(dòng)節(jié)律的差異性。重疊指數(shù)根據(jù)不同季節(jié)較小的樣本數(shù)選取，當(dāng)樣本量小于50 時(shí)采用Dhat 1 值，當(dāng)樣本量大于75 時(shí)采用Dhat 4 值[6,26]。所有檢驗(yàn)的差異顯著水平設(shè)定為P＜0.05，統(tǒng)計(jì)分析和作圖在R 4.1.0 中完成[28]。

2 結(jié)果與分析

獲得有效相機(jī)工作日16 840 個(gè)，在62 個(gè)相機(jī)位點(diǎn)拍攝到四川羚?；顒?dòng)，共獲得21 130 條監(jiān)測(cè)記錄，包括17 798 張照片和3 332 段視頻，共計(jì)獨(dú)立有效記錄1 455 次。

2.1 全年日活動(dòng)節(jié)律

四川羚牛全年的日活動(dòng)節(jié)律出現(xiàn)了2 個(gè)活動(dòng)高峰，分別在07:30—09:30 與15:00—19:30，主要在晨昏活動(dòng)。2 個(gè)活動(dòng)高峰的峰值大小相近，但傍晚活動(dòng)高峰的持續(xù)時(shí)間更長(zhǎng)（見(jiàn)圖2）。

圖2 四川羚牛全年的日活動(dòng)節(jié)律分析圖Fig.2 Analysis chart of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus throughout the year

2.2 日活動(dòng)節(jié)律的季節(jié)差異

在春、夏、秋、冬不同季節(jié)下獲得四川羚牛的獨(dú)立有效記錄數(shù)分別為267、158、823 和207。四川羚牛在不同季節(jié)的日活動(dòng)節(jié)律均有2 個(gè)活動(dòng)高峰（春季:06:50—09:10,14:50—19:50;夏季:06:50—08:00,14:50—20:10;秋季:07:10—10:00,15:30—19:00;冬季:08:50—09:40,14:40—19:50），均主要在晨昏活動(dòng)。四川羚牛在不同季節(jié)早上的活動(dòng)高峰期秋季（2.83 h）＞春季（2.33 h）＞夏季（1.67 h）＞冬季（0.83 h），而傍晚的活動(dòng)高峰期夏季（5.33 h）＞冬季（5.17 h）＞春季（5 h）＞秋季（3.5 h）（見(jiàn)圖3）。

四川羚牛在不同季節(jié)下的日活動(dòng)節(jié)律重疊指數(shù)均較高，其中春季和夏季重疊指數(shù)最高（Δ=0.922），而秋季和冬季重疊指數(shù)最低（Δ=0.829）。不同季節(jié)日活動(dòng)節(jié)律的Wald test 分析發(fā)現(xiàn)，春季和秋季、春季和夏季、夏季和秋季之間存在顯著差異（P＜0.05），而春季和夏季、夏季和冬季、秋季和冬季之間無(wú)差異顯著性（見(jiàn)圖4）。四川羚牛在秋季早上的活動(dòng)高峰值大于傍晚，而其余季節(jié)均表現(xiàn)為傍晚的活動(dòng)峰值較早晨大。秋季早上的活動(dòng)高峰值高于其他季節(jié)，而冬季早上的活動(dòng)高峰期要比其他季節(jié)晚1.67～2 h（見(jiàn)圖3 和圖4）。

圖3 四川羚牛不同季節(jié)下的日活動(dòng)節(jié)律Fig.3 Comparison of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

圖4 四川羚牛不同季節(jié)日活動(dòng)節(jié)律的重疊分析Fig.4 Overlapping analysis of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

2.3 夜行性分析

四川羚牛在春、夏、秋和冬季夜間的獨(dú)立有效記錄數(shù)分別為70、24、188、61，夜間相對(duì)多度指數(shù)分別為0.26、0.15、0.23、0.29，均低于13/24。因此，四川羚?；顒?dòng)具有晝行性，主要在白天活動(dòng)，夜間僅有少量的活動(dòng)痕跡。

3 討論

基于持續(xù)一年的監(jiān)測(cè)工作，獲得了大量野生四川羚牛的監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)，不同季節(jié)下的獨(dú)立有效記錄均超過(guò)150 條，充足的監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)保證了分析結(jié)果的可靠性。同時(shí)，利用紅外相機(jī)數(shù)據(jù)首次全面研究報(bào)道野生四川羚牛的四季活動(dòng)模式，可為四川羚牛更加深入的行為生態(tài)學(xué)研究提供一定思路和借鑒。

四川羚牛的活動(dòng)節(jié)律出現(xiàn)了2 個(gè)活動(dòng)高峰且整體偏向于晨昏活動(dòng)（見(jiàn)圖2 和 圖3），晨昏活動(dòng)節(jié)律的研究結(jié)果與以往的部分研究類似[11-12]，然而與李明富等[9]利用紅外相機(jī)分析唐家河保護(hù)區(qū)中四川羚牛冬春季均具有3 個(gè)活動(dòng)高峰期的結(jié)果差異較大，這可能與研究年份、研究區(qū)域空間尺度、數(shù)據(jù)分析方法等差異有關(guān)：1）不同年份下氣溫、光照等環(huán)境條件可能存在差異，而以上環(huán)境因素會(huì)對(duì)四川羚牛日活動(dòng)節(jié)律產(chǎn)生重大影響[29]；2）不同研究區(qū)域空間尺度下樣本來(lái)源不同，較大空間尺度會(huì)增加拍攝不同種群個(gè)體的概率，而不同種群個(gè)體的活動(dòng)節(jié)律可能存在一定差異進(jìn)而影響整體結(jié)果；3）之前的研究主要通過(guò)分析物種在不同時(shí)間段的活動(dòng)強(qiáng)度指數(shù)來(lái)評(píng)估其活動(dòng)節(jié)律，而本研究采用的是核密度估計(jì)方法，目前已有不少研究證實(shí)本研究采用的方法可能更加準(zhǔn)確可靠[6,22-24]。另外，不同地區(qū)研究結(jié)果中四川羚牛的活動(dòng)高峰期有差異，如彭科等[12]研究發(fā)現(xiàn)白水河國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中四川羚牛在秋季的活動(dòng)高峰期在10:00—14:00，而冬季的活動(dòng)高峰期在08:00—10:00；李平等[11]研究發(fā)現(xiàn)四川大相嶺保護(hù)區(qū)中四川羚牛夏季的活動(dòng)高峰期在06:00—08:00 和18:00—20:00，而秋季的活動(dòng)高峰期在08:00—10:00和16:00—18:00。表明同一物種的活動(dòng)節(jié)律存在一定的地域性差異，這種差異除了可能受不同地區(qū)氣候條件、食物資源、種間競(jìng)爭(zhēng)等多方因素影響外[30]，還可能與不同研究的樣本量、活動(dòng)高峰的判斷方式等有關(guān)。首先，以往大部分研究均未能獲得較為充足的樣本量，以至于難以獲得較為準(zhǔn)確的活動(dòng)節(jié)律研究結(jié)果[10]或無(wú)法分析其他季節(jié)的活動(dòng)節(jié)律[11-12]；其次，和以往利用活動(dòng)峰值左右的一定時(shí)間段作為活動(dòng)高峰的研究不同[9-12]，本研究以50%的內(nèi)核閾值來(lái)計(jì)算活動(dòng)比例集中的周期并以此來(lái)表征活動(dòng)高峰，該方法即便在較少數(shù)據(jù)樣本下也可獲得較為準(zhǔn)確的評(píng)估結(jié)果，在評(píng)估物種活動(dòng)節(jié)律上具有一定優(yōu)勢(shì)[6,22-24]。

已有研究指出，四川羚牛的日活動(dòng)節(jié)律會(huì)受日出/日落時(shí)間、氣溫、天氣、光照、個(gè)體健康狀況、年齡和性別等多種因素影響，其中氣溫和光照的影響尤為顯著[29]。由于唐家河保護(hù)區(qū)內(nèi)植被較好，植物多樣性較高，即便是在寒冷的冬季依然能為四川羚牛提供較為充足的食物來(lái)源[15]，因此，氣溫和光照同樣可能是影響本研究中四川羚牛在不同季節(jié)日活動(dòng)節(jié)律存在差異的重要原因。本研究中，春季和秋季早上的活動(dòng)高峰期要明顯大于夏季和冬季，而秋季傍晚的活動(dòng)高峰期明顯小于其他季節(jié)，這可能主要受氣溫的影響。在春季和秋季整體氣溫較為溫和，尤其是早上的氣溫較為涼爽，而在夏季早上一旦陽(yáng)光照射氣溫會(huì)快速升高，冬季早上氣溫相對(duì)寒冷，因此四川羚牛選擇避開(kāi)高溫和低溫活動(dòng)，這與以往發(fā)現(xiàn)四川羚牛會(huì)主動(dòng)避開(kāi)高溫和低溫時(shí)段活動(dòng)的研究結(jié)果類似[9,31]。秋季氣溫整體較為溫和，因此四川羚牛早晚的活動(dòng)高峰期較為均衡。冬季里，早上的氣溫過(guò)于寒冷，為了減少在低溫環(huán)境中活動(dòng)造成的能量消耗，四川羚牛采取了主要回避行為，將早上的活動(dòng)高峰期縮短并相對(duì)延遲。唐家河保護(hù)區(qū)不同季節(jié)下日出時(shí)間和日落時(shí)間差異較大，冬季日出時(shí)間明顯晚于其他季節(jié)，而日落時(shí)間要明顯早于其他季節(jié)，加之不同季節(jié)下氣溫的較大差異，使得四川羚牛在不同季節(jié)下的活動(dòng)高峰期也隨之調(diào)整。

四川羚牛在不同季節(jié)下均主要在白天活動(dòng)，夜間僅有少量的活動(dòng)痕跡，這與以往的研究結(jié)果類似[10-12]。在以往的夜行性評(píng)估研究中，往往采用統(tǒng)一的時(shí)間段作為夜行性分析時(shí)間段的參考[10-12]，然而不同季節(jié)下日出/日落時(shí)間往往存在差異，因此我們認(rèn)為采用統(tǒng)一的時(shí)間段來(lái)分析不同季節(jié)的夜行性可能會(huì)帶來(lái)較大的評(píng)估誤差。為了更加準(zhǔn)確地評(píng)估目標(biāo)物種不同季節(jié)下的夜行性，本研究中綜合分析了不同季節(jié)的日出/日落時(shí)間，然后取不同季節(jié)日出與日落的平均時(shí)間作為夜行性分析時(shí)間段的參考，該方法獲得的評(píng)估結(jié)果更為準(zhǔn)確可靠，可為后續(xù)相關(guān)研究提供參考。