上官方京，趙明水，張博納，湯璐瑤，錢海蓉，謝江波，王忠媛

（1.浙江農(nóng)林大學(xué) 省部共建亞熱帶森林培育國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，浙江 杭州 311300；2.浙江天目山國家級自然保護(hù)區(qū) 管理局，浙江 杭州 311300）

近年來，全球氣候的持續(xù)變化加劇了干旱對森林的威脅[1]。以往研究表明：水力安全閾值(導(dǎo)水率損失50%時(shí)的水勢與最小水勢差)與年均降水量無關(guān)，這意味著干旱引發(fā)的森林衰退存在全球趨同現(xiàn)象[2]。在嚴(yán)重干旱后的數(shù)年內(nèi)，植物普遍存在生長緩慢和恢復(fù)不完全的遺留效應(yīng)，植物生長強(qiáng)弱根據(jù)水力安全閾值而異[2-3]，生長在濕潤地區(qū)的植物受遺留效應(yīng)的影響，恢復(fù)能力較弱，難以在未來更為頻繁的干旱威脅下正常生長，從而導(dǎo)致濕潤區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的永久損傷，并進(jìn)一步造成森林碳匯的普遍退化[4]。通過對濕潤區(qū)不同水分環(huán)境植物的研究，有助于理解水分有效性對濕潤區(qū)植物生存策略的影響。

水力失效是干旱期間植物生產(chǎn)力下降和死亡的主要原因[5]。水分供需矛盾的加劇迫使更多空氣進(jìn)入木質(zhì)部管道，由此產(chǎn)生的栓塞阻礙了植物的水分運(yùn)輸，最終導(dǎo)致水力失效。植物的輸水效率常通過植物莖的比導(dǎo)率(Ks)來衡量[6]，濕潤生境下的植物傾向于最大化輸水效率而非增加木質(zhì)部對栓塞的抵抗力以滿足生長需求[7]。栓塞抗性(植物導(dǎo)水率損失50%的水勢，P50)常用來表征植物應(yīng)對干旱的能力[6]。研究表明：植物的栓塞抗性與干旱脅迫強(qiáng)度呈正相關(guān)[2, 8]。當(dāng)水勢降至P50以下時(shí)，木質(zhì)部栓塞加速，水力運(yùn)輸功能明顯受阻。通過對水力性狀的研究，有助于描述不同植物水力策略的范圍，進(jìn)而深入理解植物的驅(qū)動因素[9]。

裸子植物和被子植物的木質(zhì)部結(jié)構(gòu)差異較大[10-11]，管胞在運(yùn)輸和支撐方面發(fā)揮作用，導(dǎo)管則僅具有運(yùn)輸功能。依賴?yán)w維提供木材強(qiáng)度[12-13]，厚度跨度比及紋孔形態(tài)作為管壁的重要特征，與栓塞抗性密切相關(guān)[14]。輸水效率由管腔面積及管道密度決定。根據(jù)Hagen-Poiseuill定律[15]，木質(zhì)部管腔面積分?jǐn)?shù)的減少可以通過增大管道尺寸彌補(bǔ)。相比由管胞構(gòu)成的裸子植物木質(zhì)部，被子植物復(fù)雜的木質(zhì)部結(jié)構(gòu)可獨(dú)立改變導(dǎo)管結(jié)構(gòu)以優(yōu)化運(yùn)輸，為機(jī)械強(qiáng)度或儲存功能提供更大的木質(zhì)部空間[16]。

環(huán)境水分有效性對植物的水力策略具有選擇性，從而驅(qū)動植物群落的分布[17]。本研究通過比較7種裸子植物和7種被子植物在不同生境下的栓塞抗性、輸水效率和解剖結(jié)構(gòu)的性狀差異，探究植物水力性狀與木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)的關(guān)系，以期為研究濕潤區(qū)亞熱帶植物在不同水分條件下的水力適應(yīng)策略提供參考。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于浙江省杭州市臨安區(qū)，該區(qū)地處中亞熱帶向北亞熱帶過渡區(qū)域，四季分明，區(qū)內(nèi)年平均氣溫為 8.8～14.8 ℃，年降水量為 1 390～1 870 mm，無霜期為 209～235 d，相對濕度為 76%～81%。在研究區(qū)內(nèi)選擇自然和人工生境進(jìn)行植物樣本采集(表1)。自然生境位于西天目山景區(qū)，除自然降水外無額外灌溉。植被類型以常綠-落葉闊葉混交林為主，除研究樹種外(表2)，其他常見樹種有北美香柏Thuja occidentalis、短尾柯Lithocarpus brevicaudatus、榧樹Torreya grandis和櫸樹Zelkova serrata等。人工生境為浙江農(nóng)林大學(xué)植物園，相比自然生境土壤水分有效性高，人工灌溉充分。除研究樹種外(表2)，其他常見樹種有楓香Liquidambar formosana、桂花Osmanthus fragrans、冬青Ilex chinensis、垂柳Salix babylonica和竹柏Podocarpus nagi等。

表1 自然和人工生境的基本特征Table 1 Basic characteristics for study sites in natural and artificial habitats

表2 7 種裸子植物和 7 種被子植物基本概況Table 2 Basic overview of 7 species of gymnosperms and 7 species of angiospermae

2 材料與方法

2.1 材料

2021年4—6月，在不同生境下選取生長狀況良好的7種裸子植物和7種被子植物作為目標(biāo)物種(表2)。選擇同一生境下立地條件基本一致，且胸徑、樹高、樹齡、冠幅等相近的同一植物15～21株。在天氣晴朗的8:00—11:00采集枝條，所選枝條均位于樹體南部外層和樹冠中部。每株隨機(jī)截取3～5個枝條，所剪枝條基部直徑為6～8 mm，長為15～30 cm。剪取后迅速放入裝有水的黑色收納箱中(防止水分散失和外界空氣等進(jìn)入被切開的導(dǎo)管內(nèi))，立即帶回實(shí)驗(yàn)室，進(jìn)行水力功能性狀和結(jié)構(gòu)性狀的測定。

2.2 研究方法

2.2.1 導(dǎo)水率與栓塞抗性 采回樣品在水中暗適應(yīng) 30～60 min 后，在水下再次剪短樣品，并修平切口。裸子植物剪取枝段平均長度為134.23 mm，平均直徑為4.95 mm，被子植物剪取枝段平均長度為160.04 mm，平均直徑為5.47 mm。本研究采用空氣注入法構(gòu)建枝段脆弱性曲線，具體如下：將枝段放入壓力腔，并將枝段近軸端連接到木質(zhì)部導(dǎo)水率與栓塞測量系統(tǒng) XYL’EM-Plus (Bronkhorst, Montigny-les-Cormeilles, 法國)。使用測量溶液 20 mmol·L-1氯化鉀+1 mmol·L-1氯化鈣[18]，在高壓 (120 kPa)下反復(fù)沖刷枝段 10 min至最大導(dǎo)水率不再變化，以確保潛在栓塞被去除。在低壓(6 kPa)下測量枝段的最大導(dǎo)水率(Kmax，kg·m·s-1·MPa-1)[19]。在確定Kmax后，對枝段施加壓力2 min，用測量Kmax的方法測量相應(yīng)的導(dǎo)水率(Kh，kg·m·s-1·MPa-1)。該過程以 0.2～0.3 MPa 的增量重復(fù)進(jìn)行 (取決于植物)，直到導(dǎo)水率損失 (PLC)至少達(dá)到 90%[20]。采用 XylWin 3.2 軟件 (Bronkhorst, Montigny-les-Cormeilles, 法國)對其導(dǎo)水?dāng)?shù)據(jù)進(jìn)行分析。比導(dǎo)率(Ks，kg·s-1·m-1·MPa-1)作為輸水效率指標(biāo)，通過Kmax除以無髓和樹皮的基部邊材橫截面積得到[19]。導(dǎo)水率損失百分比計(jì)算如下：PLC=(1-Kh/Kmax)×100%[21]。導(dǎo)水率損失50%時(shí)的水勢(P50)作為本研究的栓塞抗性指標(biāo)。

2.2.2 木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu) 從測定導(dǎo)水率的枝段上截取0.5 cm長小段樣品，固定軟化后，采用石蠟切片法制成永久切片，所用樣品的橫切面用Leica DM 3000顯微鏡在50和400倍鏡下攝像，所有樣品的縱切面在400倍鏡下攝像。用Image J圖像處理軟件分析照片，測量管胞壁厚度(μm)及導(dǎo)管壁厚度(μm)，并計(jì)算管胞水力直徑(μm)、導(dǎo)管水力直徑(μm)、管胞密度(個·mm-2)、導(dǎo)管密度(個·mm-2)、厚度跨度比。根據(jù)文獻(xiàn)[22]計(jì)算管胞水力直徑和導(dǎo)管水力直徑。管胞密度和導(dǎo)管密度分別通過橫截面管胞數(shù)量和導(dǎo)管數(shù)量除以橫截面面積得到。管胞壁和導(dǎo)管壁厚度跨度比具體測量方法可參考相關(guān)文獻(xiàn)[14, 23]。

2.2.3 木質(zhì)部密度 從測定導(dǎo)水率的枝段上截取 3 根 3～5 cm 的小枝段，用于木質(zhì)部密度 (WD, g·cm-3)測量。參考文獻(xiàn)[24]方法：用刀片除去枝段樣品樹皮，利用阿基米德原理確定樣品的新鮮體積(V，cm3)；測得體積后，將樣品置于75 ℃烘箱烘48 h，測得干質(zhì)量(W，g)，則WD=W/V。

2.2.4 數(shù)據(jù)分析 圖表制作與統(tǒng)計(jì)分析利用 R 軟件 (version 3.5.3)。同一植物在不同生境下各水力性狀和解剖結(jié)構(gòu)性狀的差異，在除去異常值后，在種內(nèi)進(jìn)行t檢驗(yàn)。植物枝水力性狀與解剖結(jié)構(gòu)性狀間的關(guān)系采用Pearson相關(guān)性分析。文中所有數(shù)值為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤。

3 結(jié)果與分析

3.1 植物水力功能性狀

在植物輸水效率方面，自然生境下6種被子植物的Ks顯著大于人工生境(P＜0.05，圖1A)，且被子植物Ks的均值顯著大于人工生境(P＜0.05，圖1B)。在栓塞抗性方面，自然生境下7種被子植物的P50均顯著小于人工生境(P＜0.05，圖1C)，且被子植物P50的均值顯著小于人工生境(P＜0.05，圖1D)。

圖1 自然與人工生境下7種被子植物的水力功能性狀Figure 1 Hydraulic functional characteristics of 7 species of angiosperms in natural and artificial habitats

在植物輸水效率方面，自然生境下5種裸子植物的Ks顯著大于人工生境(P＜0.05，圖2A)，但裸子植物Ks的均值在不同生境間差異不顯著(P＞0.05，圖2B)。在栓塞抗性方面，自然生境下6種裸子植物的P50顯著小于人工生境(P＜0.05，圖2C)，且裸子植物P50的均值顯著小于人工生境(P＜0.05，圖2D)。

圖2 自然與人工生境下7種裸子植物的水力功能性狀Figure 2 Hydraulic functional characteristics of 7 species of gymnosperms in natural and artificial habitats

對14種被子植物和裸子植物的輸水效率和栓塞抗性比較發(fā)現(xiàn)：自然生境植物的Ks均值顯著大于人工生境(P＜0.05，圖3A)，自然生境植物的P50顯著小于人工生境(P＜0.05，圖3B)。

圖3 不同生境下 14 種植物的水力功能性狀Figure 3 Hydraulic functional characteristics of 14 studied plants in different habitats

3.2 木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)

從被子植物的解剖結(jié)構(gòu)可以看出：自然生境下5種被子植物的水力直徑顯著大于人工生境(P＜0.05，圖4A)；5種被子植物的導(dǎo)管壁厚度顯著小于人工生境(P＜0.05，圖4B)；5種被子植物的厚度跨度比顯著小于人工生境(P＜0.05，圖4C)；樟樹、青錢柳、女貞的導(dǎo)管密度顯著小于人工生境，其余4種被子植物則相反(P＜0.05，圖4D)；不同生境下，三角槭、青錢柳、女貞的木質(zhì)部密度無顯著差異，重陽木、樟樹、廣玉蘭的木質(zhì)部密度顯著小于人工生境，青岡的木質(zhì)部密度顯著大于人工生境(P＜0.05，圖4E)。

圖4 自然與人工生境下7種被子植物的木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)特征Figure 4 Characteristics of xylem anatomical structure of 7 species of angiosperms in natural and artificial habitats

從裸子植物的解剖結(jié)構(gòu)可以看出：自然生境雪松、落羽杉、北美紅杉的水力直徑顯著小于人工生境，柳杉、杉木、金錢松的水力直徑顯著大于人工生境(P＜0.05，圖5A)；柳杉、杉木、北美紅杉的管胞壁厚度顯著大于人工生境，日本扁柏、金錢松、落羽杉的管胞壁厚度顯著小于人工生境(P＜0.05，圖5B)；柳杉、杉木、北美紅杉的厚度跨度比顯著大于人工生境，日本扁柏、金錢松、落羽杉的厚度跨度比顯著小于人工生境(P＜0.05，圖5C)；雪松、柳杉、日本扁柏的導(dǎo)管密度顯著大于人工生境，杉木、金錢柳、北美紅杉的導(dǎo)管密度顯著小于人工生境(P＜0.05，圖5D)；雪松、金錢松的木質(zhì)部密度均顯著大于人工生境，杉木、日本扁柏、落羽杉的木質(zhì)部密度均顯著小于人工生境(P＜0.05，圖5E)。

圖5 自然與人工生境下7種裸子植物的木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)特征Figure 5 Characteristics of xylem anatomical structure of 7 species of gymnosperms in natural and artificial habitats

3.3 水力功能性狀與解剖結(jié)構(gòu)性狀的相關(guān)性

被子植物水力功能性狀與木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)性狀相關(guān)性分析表明(圖6A和圖6B)：自然生境下，導(dǎo)管密度、厚度跨度比與Ks和P50均呈正相關(guān)，其中導(dǎo)管密度與Ks、P50相關(guān)極顯著(P＜0.01)。水力直徑、導(dǎo)管壁厚度、木質(zhì)部密度與Ks和P50均呈負(fù)相關(guān)，其中水力直徑與Ks、P50相關(guān)極顯著(P＜0.01)；人工生境下，水力直徑、導(dǎo)管壁厚度與Ks和P50均呈正相關(guān)關(guān)系，且相關(guān)極顯著(P＜0.01)，厚度跨度比、導(dǎo)管密度、木質(zhì)部密度與Ks及P50均呈負(fù)相關(guān)，除厚度跨度比外，其他指標(biāo)間相關(guān)性均極顯著(P＜0.01)。此外，被子植物的水力直徑與Ks和P50在自然生境均為負(fù)相關(guān)，在人工生境則均為正相關(guān)，導(dǎo)管密度與Ks和P50在自然生境均為正相關(guān)，在人工生境則均為負(fù)相關(guān)。

圖6 被子植物和裸子植物水力功能性狀與解剖結(jié)構(gòu)性狀的相關(guān)性Figure 6 Correlation analysis between hydraulic function and anatomical structure traits of angiosperms and gymnosperms.

裸子植物水力功能性狀與木質(zhì)部解剖結(jié)構(gòu)性狀相關(guān)性分析表明(圖6C和圖6D)：自然生境下，水力直徑與Ks呈顯著正相關(guān)(P＜0.01)，與P50呈顯著負(fù)相關(guān)(P＜0.01)。管胞密度與Ks呈顯著負(fù)相關(guān)(P＜0.01)，與P50則呈顯著正相關(guān)(P＜0.01)；人工生境下，水力直徑與Ks正相關(guān)，與P50負(fù)相關(guān)，且與Ks、P50相關(guān)性均極顯著(P＜0.01)，其余性狀與Ks均呈負(fù)相關(guān)(P＜0.05)，與P50均正相關(guān)，其中厚度跨度比、導(dǎo)管密度、木質(zhì)部密度與P50相關(guān)顯著(P＜0.05)。此外，裸子植物水力直徑、管胞密度在不同生境下均與Ks、P50保持一致相關(guān)性，其中水力直徑與Ks呈顯著正相關(guān)(P＜0.05)，與P50呈顯著負(fù)相關(guān)(P＜0.05)。管胞密度與Ks呈極顯著負(fù)相關(guān)(P＜0.01)，與P50呈極顯著正相關(guān)(P＜0.01)。

4 討論

4.1 不同生境植物水力性狀與解剖結(jié)構(gòu)的差異

以往研究表明：相比于干燥環(huán)境，水分充足環(huán)境下的同一植物的Ks通常較高[2, 7]。本研究中，除被子植物青錢柳及裸子植物落羽杉、北美紅杉外，自然生境中植物的Ks顯著大于人工生境，表明自然生境的植物擁有更高的輸水效率，這與上述研究結(jié)果一致。MAHERALI等[25]指出：相比于高山環(huán)境，西黃松Pinus ponderosa在沙漠環(huán)境的Ks較高；MAHERALI等[26]研究表明：落葉被子植物Ks隨生境降水量的降低而增加，因此植物通過增加輸水效率以適應(yīng)相對干旱環(huán)境的生存策略可能較為普遍。Hagen-Poiseuill定律表明：更高的輸水效率需要較大的導(dǎo)管直徑以滿足功能需求[15]，然而本研究植物較大的水力直徑并未與更高的輸水效率一一對應(yīng)，與上述定律存在一定的偏差[27]。

植物的栓塞抗性受環(huán)境控制的假設(shè)已被證實(shí)[20, 28]。通常認(rèn)為，植物的栓塞抗性隨棲息地干旱程度的加劇而增加[2, 8]。本研究中除裸子植物落羽杉外，植物的栓塞抗性在自然生境顯著較低，表明人工生境植物的栓塞抗性更強(qiáng)，這與HAJEK等[29]研究結(jié)果一致。不同生境同一植物的栓塞抗性差異顯著[2]，這與先前報(bào)道植物的栓塞抗性可塑性較低不符[30-31]，生境干旱水平對植物栓塞抗性的預(yù)測亦存在偏差[32]，栓塞抗性可能與生境水分差異無關(guān)[33]。通常植物栓塞抗性的強(qiáng)弱與木質(zhì)部機(jī)械強(qiáng)度息息相關(guān)，厚度跨度比可獨(dú)立于導(dǎo)管直徑而變化，因此相比于木質(zhì)部密度，厚度跨度比對植物栓塞抗性的預(yù)測效果更好[14, 23]。本研究結(jié)果與上述觀點(diǎn)一致，厚度跨度比能更好指示栓塞抗性在不同生境的強(qiáng)弱。

水分條件的差異促使植物采取不同的水力策略。本研究中，自然生境下的植物通過提高輸水效率以滿足蒸發(fā)需求的加劇[25-26]，減輕對栓塞抗性的依賴[34]。表明栓塞抗性并非唯一的抗旱手段，植物亦可通過有效的性狀組合應(yīng)對干旱脅迫[33, 35]，盡管這將迫使植物更接近其自身的功能極限[2]。落羽杉、北美紅杉均為杉科植物，兩者在應(yīng)對持續(xù)水分脅迫后脫落酸(ABA)含量較低[36]。先前研究表明[37]：當(dāng)植物處于輕度水分脅迫且脫落酸水平較低時(shí)，導(dǎo)水效率會相應(yīng)提升，這可能意味著濕潤區(qū)人工生境同樣面臨著干旱威脅。

4.2 水力性狀與解剖結(jié)構(gòu)的關(guān)系

人工生境被子植物的水力直徑、導(dǎo)管密度與Ks、P50間存在顯著相關(guān)性，這可能是纖維對木質(zhì)部機(jī)械強(qiáng)度的驅(qū)動所造成[38]，纖維與導(dǎo)管的功能差異可能導(dǎo)致輸水效率與機(jī)械支持解隅[39]，使植物在提升輸水效率的同時(shí)最大化木質(zhì)部安全投資。裸子植物木質(zhì)部多達(dá)90%由管胞構(gòu)成，管胞具有水力運(yùn)輸和機(jī)械支持的功能[12, 16]，本研究中裸子植物的水力直徑、管胞密度在不同生境下的相關(guān)性均與Ks、P50保持一致，可能與裸子植物的穩(wěn)定組織結(jié)構(gòu)有關(guān)。其中管胞水力直徑與Ks的關(guān)系符合Hagen-Poiseuill定律[15]，且更寬的管胞往往更長，管胞的輸水效率隨管胞直徑和長度的增加而增加[40]。此外，不同生境下裸子植物的厚度跨度比與管胞水力直徑呈顯著負(fù)相關(guān)，與管胞壁厚度呈顯著正相關(guān)，表明裸子植物是通過縮小管胞直徑而非管胞壁厚度以實(shí)現(xiàn)機(jī)械強(qiáng)度的增加[41]。本研究中裸子植物的管胞密度均與不同生境Ks呈顯著負(fù)相關(guān)，與P50呈顯著正相關(guān)，這與上述觀點(diǎn)一致。擁有較小管胞直徑、較大管胞密度的裸子植物，其栓塞抗性可能更強(qiáng)[28]。具有較高機(jī)械強(qiáng)度的植物其栓塞抗性通常較強(qiáng)[14]。本研究中自然生境下植物的P50變異范圍較小，這可能導(dǎo)致P50變異與解剖特征無關(guān)[31]。此外，被子植物木材結(jié)構(gòu)屬性在一定程度決定了P50的變異[42]，針對木質(zhì)部不同組織結(jié)構(gòu)的投資亦會對P50的變異產(chǎn)生影響[14, 35]，這些因素在一定程度上解釋了人工生境下被子植物的厚度跨度比與P50的負(fù)相關(guān)關(guān)系。本研究中除自然生境被子植物外，不同物種、生境下的水力直徑均與Ks呈顯著正相關(guān)。盡管植物平均導(dǎo)管直徑和導(dǎo)管密度存在顯著差異，但導(dǎo)管橫截面積差異可能較小[38]，自然生境下被子植物導(dǎo)管腔面積分?jǐn)?shù)的差異可能導(dǎo)致輸水效率并未與水力直徑相對應(yīng)[43]。

5 結(jié)論

濕潤區(qū)裸子植物和被子植物在同一生境的水分利用策略相似，自然生境水分有效性較低，植物通過提高輸水效率以避免水勢的下降，從而降低潛在栓塞風(fēng)險(xiǎn)。裸子植物與被子植物木質(zhì)部結(jié)構(gòu)與功能的差異可能是同一生境下植物水分策略存在差異的主要原因，導(dǎo)致不同水分環(huán)境對植物的驅(qū)動差異。植物性狀對植物水分策略具有一定指示作用，厚度跨度比在本研究中能較好預(yù)測植物栓塞抗性在不同生境的強(qiáng)弱，對植物性狀更為深入的研究將有助于提升對植物群落分布的理解。