王光州, 賈吉玉,張俊伶

中國農(nóng)業(yè)大學資源與環(huán)境學院, 北京 100193

土壤是陸地生態(tài)系統(tǒng)的核心,是生物與非生物環(huán)境進行物質(zhì)循環(huán)和能量轉(zhuǎn)換的重要場所。土壤是多組分的綜合體,具有復雜的物理、化學和生物學性狀,提供支撐植物所必需的生長介質(zhì)以及養(yǎng)分、水分、空氣等其它生長條件。土壤性狀受到多種環(huán)境因素(溫度、水分和氧氣等)的影響,但植被仍然是影響土壤結構和性質(zhì)的最重要生物因素。植物通過根系下扎、分泌物、凋落物及調(diào)節(jié)田間小氣候等影響多種土壤性狀,包括有機質(zhì)轉(zhuǎn)化、水分循環(huán)及生物群落組成等。這些土壤性狀的變化又會反過來影響植物本身及與其共存的植物的生長和健康。這種植物先改變土壤性狀,然后土壤反過來影響植物生長的過程,被稱作“植物-土壤反饋 (Plant-soil feedback,簡稱PSF)”[1- 2]。植物-土壤反饋在時間尺度上反映了植物導致土壤中非生物和生物因素的總體變化,同時在空間尺度上反映了生態(tài)系統(tǒng)地上-地下部分的互饋效應,因此可以系統(tǒng)探究植物與土壤、資源、環(huán)境之間的互作[3]。這一優(yōu)勢使得該理論形成之后的二十多年得到迅速發(fā)展,并成為生態(tài)學領域一個重要的研究方向。

事實上,植物-土壤反饋理論的基礎最早起源于1000多年前的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實踐,輪作體系是一個典型的代表[3]。中國古代最早的農(nóng)學著作《齊民要術》、清朝的《農(nóng)蠶經(jīng)》,均記載了作物輪作或套作對提高產(chǎn)量的重要性[4]。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中,長期單一化種植容易造成連作障礙等問題。連作障礙的主要機制是作物自身根分泌物和凋落物產(chǎn)生的化感物質(zhì)導致自毒作用、土壤養(yǎng)分鈍化、病原微生物累積而產(chǎn)生負反饋作用,而輪作或套作可降低化感物質(zhì)所引起的這些負反饋作用[5- 7]。在20世紀70年代,生態(tài)學家開始關注土壤病原菌的作用,最為知名的是Janzen-Connell假說[8-9],該假說提出成年樹種周圍容易累積天敵而不利于同種個體種子萌發(fā)和幼苗生長, 從而為其他物種提供生存空間,有利于多物種共存和植物多樣性形成。1993年 Wim van der Putten通過交互移植試驗,證明了土壤病原菌在驅(qū)動沿岸沙丘植物群落演替中的重要作用[10]。Bever于1997年正式提出植物-土壤反饋的概念模型及定量化研究方法[1]。之后,該理論得到迅速發(fā)展,現(xiàn)已成為生態(tài)學領域研究土壤微生物調(diào)節(jié)植物群落動態(tài)、組成和功能的前沿理論和研究方法,為理解和解釋群落演替[11- 12]、物種共存和植物多樣性形成[13- 15]、多樣性-生產(chǎn)力關系[16- 18]等研究開辟了全新視角。當前全球面臨著人口增加、糧食安全和生態(tài)環(huán)境等重大命題,如何更好發(fā)展和應用植物-土壤反饋理論,對促進農(nóng)業(yè)和生態(tài)環(huán)境的可持續(xù)發(fā)展,提高自然生態(tài)系統(tǒng)調(diào)節(jié)、保蓄能力、增強生態(tài)系統(tǒng)服務與功能具有重要的理論和現(xiàn)實意義。

1 植物-土壤反饋理論概述

植物-土壤反饋效應可分為直接反饋和間接反饋[3]。直接反饋是指土壤性狀的改變對植物本身及其后代生長發(fā)育和健康程度的影響(圖1,αA和βB)。直接反饋類型可分為正反饋、負反饋和中性反饋,即土壤性狀的改變會促進、抑制或不影響植物自身的生長。而間接反饋是指宿主植物導致的土壤性狀的變化對其它共存植物的影響(圖1,αB和βA)。間接反饋同樣包括負反饋、中性和正反饋,其反映的是一個相對效應大小。例如,當宿主植物引起的土壤性狀抑制共存植物生長時,對宿主植物為正反饋效應;反之,為負反饋效應。反饋作用的強度和方向受植物自身和相鄰植物的影響。在植物群落中,目標植物及其相鄰共存植物與其對應的土壤性狀之間往往相互影響,直接反饋和間接反饋同時存在,形成整個體系的“互反饋效應”(pairwise feedback)?；シ答佇峭寥佬誀顚λ拗髦参锛捌涔泊嬷参镉绊懙膬粜?可用公式計算凈效應值 (Net feedback=αA-αB+βB-βA)?；シ答佇軌虮容^群落中植物受土壤性狀影響的相互作用關系的強弱。通常,當整個體系中宿主植物引起的土壤性狀的改變對同種植物生長的促進作用更高,或者對不同種類植物生長的抑制作用更高時,為正反饋效應;相反地,當土壤性狀的改變抑制了同種植物的生長,而有利于其它植物的生長時,則是負反饋效應。

圖1 直接和間接植物-土壤反饋效應Fig.1 Direct and indirect plant-soil feedback effects 植物種類A和B分別引起土壤性狀SA、SB的變化;同時SA的變化分別影響宿主植物A (αA) 和共存植物B (αB)。同理,SB的變化也會影響宿主植物B (βB) 和共存植物A (βA);兩種植物A和B的生長同時受自身種群密度和相互競爭關系 (CA, CB) 的影響;改自文獻[19]

2 植物-土壤反饋的作用機制

在廣義范圍內(nèi),植物-土壤反饋包括各種物理、化學、生物學反饋,是生物因素和非生物因素共同作用的結果[2,20]。土壤中非生物因素如養(yǎng)分、水分、分泌物等,以及生物因素如土壤微生物、土壤動物等均可直接或間接影響反饋作用的強度和方向。植物生長對土壤中養(yǎng)分的攝取導致養(yǎng)分含量下降,養(yǎng)分的降低進一步限制植物生長,是一個典型的負反饋[21]。但是,這種由養(yǎng)分差異造成的反饋效應與植物特性以及種間互作相關。例如,生長速率快的植物產(chǎn)生凋落物的數(shù)量高,且凋落物容易分解,通常這類植物對高養(yǎng)分供應表現(xiàn)出正反饋作用;相反,生長速率慢的植物對養(yǎng)分需求量較少,凋落物的數(shù)量少且分解較慢,低養(yǎng)分供應可以滿足生長速率慢的植物的生長,但對生長速率快的植物來說,便會導致負反饋[22-23]。

在狹義范圍的植物-土壤反饋,主要指的是植物-土壤生物之間的互作(圖2)。因為植物根際可以形成專性土壤生物群落,反過來,土壤生物通過與植物形成共生、寄生、偏利共生等影響植物生長和健康等[24- 25],這種植物-土壤生物互作關系的特異性,為理解和運用植物-土壤反饋提供了更直接的證據(jù)和理論支撐。根據(jù)土壤生物對植物生長產(chǎn)生的反饋作用的不同,可以將土壤生物分為有益生物和有害生物。一般來說,有益生物促進宿主植物生長,產(chǎn)生正反饋效應(圖2a)。例如,叢枝菌根真菌(Arbuscucular mycorrhizal fungi, 簡稱AMF)能夠與80%以上的陸地植物共生,是一種在土壤中分布最廣泛的能夠促進植物氮、磷營養(yǎng)[26- 27],改善土壤結構[28- 29],提高植物抗病性[30- 31]的有益菌。當宿主植物供給碳源供AMF增殖和擴繁,AMF反過來促進植物生長時,是正反饋作用。然而,AMF也可能更加促進了相鄰植物生長,對宿主植物產(chǎn)生負反饋作用(圖2c)。同樣地,土壤有害微生物如病原菌,對宿主植物為負反饋作用(圖2d),但是當宿主植物引起病原菌的變化更能抑制鄰居植物的生長時,對宿主植物便是正反饋作用(圖2b)。由上可知,有益菌和病原菌均可導致正反饋或者負反饋,取決于植物和微生物的互作方式和強度。

圖2 植物-土壤反饋類型Fig.2 Plant-soil feedback types以有益菌和病原菌為例,闡釋了植物-土壤反饋的正反饋和負反饋效應;箭頭和黑色圓圈分別表示有益或有害作用,實線表示植物-土壤生物之間存在互作,虛線表示兩者之間無作用或互作較弱,作用強度的大小由線條的粗細表示;其中,正反饋來自于與宿主植物結合的有益微生物(a),負反饋來自宿主專性病原菌的效應(d);另外,植物對有益微生物不對稱的響應也可導致負反饋(c);例如,植物A能夠促進有益微生物Y的擴繁和生長,而Y對植物B的促進作用更大,因此植物A相對植物B就是負反饋效應;類似的,對病菌不對稱的互作關系也可產(chǎn)生正反饋(b)。例如,植物A對病原菌Y的抗性較高,且促進作用更強,而Y主要抑制植物B的生長,因此植物A相對植物B就是正反饋效應;改自文獻[19]

土壤生物和非生物因素間的反饋作用是相互影響的。土壤生物影響有機質(zhì)降解、團聚體形成、氮循環(huán)等諸多生物地球化學過程,反過來,土壤非生物因素也影響著土壤生物功能的發(fā)揮。例如,在養(yǎng)分較低的情況下,菌根真菌可以幫助植物吸收養(yǎng)分,產(chǎn)生正反饋;在養(yǎng)分較高的條件下,植物對于菌根真菌的依賴性會降低,向地下投入的碳源會減少,菌根真菌的數(shù)量以及活性會降低,菌根真菌會與植物競爭養(yǎng)分,產(chǎn)生中性甚至負反饋[32]。干旱影響土壤細菌和真菌的群落組成[33-34],且干旱對細菌群落組成的影響比真菌更大[35]。但在干旱條件下,植物會選擇適應干旱環(huán)境的微生物類群,如增加放線菌的豐度[36],當再次受到干旱脅迫時,這些微生物的正反饋作用能夠幫助植物更好生長[37- 38]。

3 植物-土壤反饋理論在自然和農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)的應用

3.1 外來植物入侵

在入侵我國農(nóng)林水生態(tài)系統(tǒng)的520余種外來有害生物中,入侵植物就占51.5%[39]。外來植物的大量繁殖和蔓延,會抑制當?shù)刂参锏纳婧桶l(fā)展,降低生物多樣性,嚴重危害入侵地生態(tài)系統(tǒng)體系的穩(wěn)定和安全。天敵逃逸是外來物種成功入侵的主要原因之一。一個外來種被引入到新的生境后,逃避了原生地病蟲害的侵害,相對于本地物種,呈現(xiàn)出中性或者正的反饋作用,從而導致其在新棲息地大面積生長、繁殖和擴散[40]。在一些情況下,入侵種也會受到本地病原菌的侵害,然而,相對于本地物種,它們的感病性更弱,這樣即使在負反饋的效應下,同樣可以形成入侵優(yōu)勢[41]。此外,外來物種也可以通過和有益微生物共生促進其正反饋作用。例如,加拿大一枝黃花(Solidagocanadensis)在我國是一種危害極大的外來入侵植物。這種植物改變了AMF的群落組成,促進了Glomusgeosporum的擴繁和生長,提高了一枝黃花對本地物種雞眼草(Kummerowiastriata)的競爭能力[42]。AMF促進外來植物入侵定殖的作用機制包括改善入侵植物的營養(yǎng)成分,提高它們的抗逆性等[43]。也有研究表明,有些入侵植物對AMF的依賴性較低,降低了土著AMF的豐度,抑制了對AMF依賴性較高的本地植物的生長,使入侵植物間接獲得競爭優(yōu)勢[44- 45]。

進一步研究發(fā)現(xiàn),隨著時間推移,入侵植物也可產(chǎn)生負反饋,使其失去入侵能力[46]。例如,對新西蘭12種入侵植物的研究表明,隨著其在當?shù)囟ㄖ硶r間的延長,負反饋作用越大[47]。在對豕草(Heracleummantegazzianum)不同定殖年限(11—48a)的研究中,同樣發(fā)現(xiàn)了隨時間延長,負反饋作用發(fā)生變化[48]。這些負反饋作用的作用機制可能是多方面的,如病原菌的積累,有益菌作用的減弱,養(yǎng)分的消耗和化感物質(zhì)積累等[49- 50]。同時,許多的外來植物并沒有形成入侵優(yōu)勢,這可能受入侵地生態(tài)環(huán)境因子的影響。土壤類型、溫度差異、養(yǎng)分高低、氣候干旱或濕潤,均可能會直接或間接影響植物與土壤環(huán)境之間的相互作用,以及外來植物的入侵和演替。

3.2 植物群落演替

在原生演替階段的早期,由于成土母質(zhì)中養(yǎng)分的缺乏,能夠與根瘤菌、AMF共生的植物成為建群種,呈現(xiàn)正反饋作用[51]。早期演替植物一般生長速率較快,而使其抗病能力減弱,隨著時間推移,病原菌定殖于早期演替植物中,因此容易呈現(xiàn)負反饋作用;而晚期演替物種由于對病原菌有較強的抗性,能夠在演替后期占據(jù)競爭優(yōu)勢。因此,不同演替階段植被對病原菌響應的不同,在一定程度上影響群落演替的方向[3]。例如,對沙茅草(Ammophilaarenaria)的研究表明,其在新形成的風積沙灘上生長良好,而當沙丘穩(wěn)定之后,在其根系中就會有病原菌的積累,而使其相對后續(xù)植物失去競爭優(yōu)勢[10]。

在次生演替階段,植物-土壤反饋同樣驅(qū)動了群落演替,而且作用速度相對于原生演替階段可能更快。研究表明,早期演替物種呈現(xiàn)負反饋效應,而晚期演替物種呈現(xiàn)正反饋效應[11]。晚期演替植物除了對病原菌具有較強的抗性外,對AMF等有益微生物的響應較強[52],有益和病原菌共同驅(qū)動了植物群落的演替[12,53]。

3.3 物種共存和植物多樣性

土壤的正反饋作用會導致優(yōu)勢物種的形成,不利于植物共存和體系多樣性的維持[19, 54]。正反饋效應的一個典型例子是當優(yōu)勢物種更好結合有益微生物時,便會產(chǎn)生競爭排除,不利于其它從屬植物生存。例如,在北美大草原中C4植物是優(yōu)勢物種,且具有較高的菌根響應,使其它植物的生長受到限制[55]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中存在“本土優(yōu)勢”,即森林中的優(yōu)勢種在分解過程中發(fā)揮了自身的主場優(yōu)勢,促進其凋落物在自身生長的群落環(huán)境中分解[56- 57]。影響凋落物分解的因素可分為生物因素(樹種、土壤微生物活性等)和非生物因素(氣候因素、土壤理化性質(zhì)等)等兩類。“本土優(yōu)勢”的作用機制可能是物種選擇了能夠快速高效降解其自身凋落物的微生物群落,且建立了適合這些腐生微生物生長和繁殖的環(huán)境。

在自然生態(tài)系統(tǒng)中,病原菌產(chǎn)生的負反饋作用在物種共存、群落構建和物種多樣性維持方面的作用越來越受到人們的關注[58]。最早Janzen[9]和Connell[8]撰文系統(tǒng)地描述了熱帶森林維持較高物種多樣性的機理, 形成了Janzen-Connell假說。這一假說認為種子擴散以母株為中心, 鄰近母株的種子和幼苗存在較高的死亡率,有助于維持熱帶森林物種多樣性。植物這種負反饋作用一般源自植物本身根系分泌的自毒物質(zhì)或病原菌的積累。因此,植物群落中的優(yōu)勢物種受到病原菌的影響時,較難形成絕對的生長優(yōu)勢,導致從屬物種也能共存生長,利于群落中物種共存和植物多樣性的形成[14-15, 59]。然而,負反饋作用不只源于病原菌,有益菌如AMF也可產(chǎn)生負反饋作用。例如,草地植物車前草(Plantagolanceolata)對AMFScutellosporacalospora親和性高,而Panicumsphaerocarpon則與另兩種AMFAcaulosporamorrowiae和Archaeosporatrappei親和性較高,當兩種植物共同生長時,與Panicum結合的兩種AMF對車前草的生長正效應更高,導致負反饋效應[60]。因此,在整個植物多樣性體系中,AMF可能促進某些從屬物種的生長,提高其對優(yōu)勢種的競爭能力,促進整個群落多樣性的提高[61]。

3.4 植物多樣性-生產(chǎn)力關系

在自然生態(tài)系統(tǒng)中,隨著植物多樣性增加,體系生產(chǎn)力提高[62]。之前對植物多樣性-生產(chǎn)力關系機制的解釋集中在非生物因素方面即選擇效應和補償效應。選擇效應是指在一個物種數(shù)目多的植物群落中,相比于一種或物種數(shù)目低的植物群落,優(yōu)勢或高產(chǎn)物種出現(xiàn)的概率較高,這些物種通常生長速率快、競爭能力強,在混作中易獲得生長優(yōu)勢,提高了群落生產(chǎn)力[63]。補償效應包括資源利用生態(tài)位的分化和種間互惠作用[62, 64-65]。研究發(fā)現(xiàn),植物-土壤反饋作用也影響植物多樣性-生產(chǎn)力關系。植物多樣性的增加可以提高土壤中碳、氮的含量[66],其中的作用機理可能是植物多樣性促進了土壤中微生物的活性,提高了有機質(zhì)和氮的礦化速率[67]。這些養(yǎng)分資源的增加反過來又促進了植物多樣性體系生產(chǎn)力的提高。土壤中的有益微生物如AMF和根瘤菌,也可以通過參與植物氮、磷等養(yǎng)分資源的吸收和利用而影響種間互作和體系生產(chǎn)力。AMF對植物親和力不同,同時,菌絲網(wǎng)絡的存在可調(diào)節(jié)C[68]、N[69]和P[70- 71]等資源在植物間的分配。在黑麥草 (Loliummultiflorum) 與紅車軸草 (Trifoliumpretense) 混作中,AMF促進了紅車軸草的生長,降低了黑麥草對其抑制作用,提高了混作生產(chǎn)力[72]。而且,隨著AMF多樣性增加,草地生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力增加[61]。根瘤菌的作用主要體現(xiàn)在豆科植物中。例如,在紅三葉草和藍草的混作中,紅三葉草可固氮并促進藍草的氮營養(yǎng),提高了體系生產(chǎn)力[73]。

此外,土壤病原菌同樣能驅(qū)動物種多樣性-生產(chǎn)力正相關關系[16- 18]。長期單作土壤中往往會積累宿主專性的病原菌,抑制植物生長。在草地[17, 74- 75]和森林[76]生態(tài)系統(tǒng)中均觀察到病害的發(fā)生率和嚴重程度在物種多樣性低的植物群落中較高的現(xiàn)象。植物多樣性體系通過稀釋或抑制病原菌,減弱負反饋作用的強度,提高混作體系生產(chǎn)力[77- 79]。

3.5 多營養(yǎng)級之間的相互作用

除了植物-微生物之間的直接相互作用,地上-地下互作系統(tǒng)中還存在大量的其他生物,如原生動物、食草性昆蟲、分解者、捕食者等,這種多營養(yǎng)級之間的相互作用,參與和介導植物-土壤反饋的過程,影響植物生長與健康[80]。例如,植物根系與土壤生物之間的互作通過改變植物的養(yǎng)分狀況、初生及次生代謝產(chǎn)物等,影響地上部昆蟲及其捕食者的響應。研究表明,蒲公英植株飼養(yǎng)的毛蟲微生物群落與其馴化的土壤微生物群落類似,表明了植物對土壤微生物群落的影響可以通過土壤記憶傳遞到以后代植物為食的昆蟲中[81]。AMF也能通過反饋防御信號調(diào)節(jié)地下-地上互作。當植物受到害蟲的侵害時,AMF的菌絲起到信號傳導的作用,可將這種防御信號傳遞給相鄰植物,提高相鄰植物的防御能力[82- 83]。

地上-地下部食草性昆蟲還能通過影響根系分泌物和代謝產(chǎn)物影響地下部生物群落[84],進而影響植物-土壤反饋響應。例如,地下部植食性昆蟲誘導改變根系中生物堿合成以及土壤中真菌的群落組成,當害蟲再次取食時,相對于前期沒有誘導的植物,誘導植物生長的負反饋作用更小[85]。人工模擬的植食作用,還可以通過刺激植物根系分泌來促進微生物生物量和活性增強,提高土壤的氮礦化速率,從而有利于植物在植食壓力下的補償生長[86]。這種地上部植食性昆蟲介導的反饋作用不僅會發(fā)生在同物種之間,也會發(fā)生在不同種之間,影響后續(xù)植物對昆蟲的抗性和生長[87]。

3.6 氣候變化與植物-土壤反饋間的相互作用

在區(qū)域尺度上,植物-土壤互作受溫度、降水以及其他氣候因素影響。因此,氣候變化會影響植物向土壤輸入凋落物和根系淀積物,也影響植物根系與有益菌、腐生菌和病原菌相互作用關系[88]。溫度升高能夠加速植物的生理和代謝,提高植物光合和呼吸效率,同時也會提高微生物活性,促進有機質(zhì)的降解,對植物生長產(chǎn)生正反饋效應。但是長期的增溫會導致干旱,干旱會降低礦化速率和養(yǎng)分釋放,影響植物養(yǎng)分的吸收和利用,從而對種間互作和植物多樣性造成影響[89-90]。研究表明,干旱會通過影響土壤微生物群落組成產(chǎn)生“遺產(chǎn)效應”(legacy effect),使植物再次受到干旱脅迫時獲益[38],進而影響植物種間互作[91],或使植物趨于中性反饋作用[92]。

CO2的升高影響反饋作用。在針葉林生態(tài)系統(tǒng)的野外模擬試驗中,利用開放式CO2增肥試驗技術 (Free air CO2enrichment, FACE),發(fā)現(xiàn)CO2濃度增加后增加了根系向土壤中的碳輸入,提高了微生物活性和有機質(zhì)的礦化,加速碳的流失;然而該過程也同時提高了氮的轉(zhuǎn)化和釋放,促進了樹木對氮的吸收利用、生長和碳的累積,形成正反饋[93]。在美國Cedar Creek試驗站的BioCon試驗中,同樣利用FACE技術,經(jīng)過20a的長期定位試驗后,結果表明,在C3植物群落中,CO2的增加使氮循環(huán)由正變負,而在C4植物群落中由負變正,驅(qū)動了體系由C3向C4植物的轉(zhuǎn)變,但是具體的作用機制仍不清楚[94]。同時,CO2的升高往往伴隨著增溫、干旱等其他氣候變化因素的產(chǎn)生,因此這些多重因素如何共同影響植物-土壤間復雜的相互作用,有待于進一步探究[95]。

氣候變化最直接的后果可能是植物會像動物一樣,隨著其最適環(huán)境的變化發(fā)生生境偏移。當植物到達一個新環(huán)境后,這些遷徙植物具備類似于入侵植物的特征,遭受的負反饋作用較小[96];同時與有益菌和腐生菌之間的相互作用關系也較弱,因此受溫度、降水、養(yǎng)分等環(huán)境因素的影響可能較大。但隨著遷移時間延長,特異性病原菌積累,負反饋作用會加重[88]。盡管遷徙植物是氣候變化的一個結果,在新的生態(tài)氣候區(qū)定殖后,遷徙植物同樣能夠改變生態(tài)系統(tǒng)過程,例如改變養(yǎng)分循環(huán)和地上-地下相互過程[97]。在當前全球氣候變化背景下,在不同生態(tài)氣候區(qū),準確預測植物遷徙類型和特征,進行科學管理和干預,對于保障生物多樣性具有重要意義[98]。

植物-土壤反饋在受到氣候變化影響的同時,也反過來調(diào)節(jié)氣候變化。通常,植物多樣性可提高土壤生物多樣性[99],反過來,土壤生物多樣性的提高能夠提高植物群落抵抗干旱、凍害、增溫、氮沉降等環(huán)境脅迫的能力[100- 101],有利于維持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。植物多樣性的提高可通過調(diào)節(jié)土壤微生物的代謝活動[102]、提高AMF多樣性[103]等方式,促進土壤團聚體的穩(wěn)定性和碳的固存[28- 29],減少CO2的排放潛力。此外,禾草類植物與豆科植物混作后可改變土壤中N循環(huán)相關微生物,即降低與N2O排放相關的基因表達,減少N2O的排放[104]。

3.7 植物-土壤反饋在集約化農(nóng)業(yè)中的應用

集約化農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成了土壤酸化[105]、土壤結構惡化[106]、環(huán)境污染[107]、病蟲害加劇[108]等諸多問題[97- 98],嚴重威脅到土壤健康和農(nóng)業(yè)綠色發(fā)展。例如,在農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中,長期單一化種植使作物病蟲害發(fā)生嚴重,是一種典型的負反饋效應。據(jù)估算,病蟲害每年造成全球糧食產(chǎn)量減產(chǎn)幅度可達20%—30%[109]。作物多樣化種植,包括輪作、間作和覆蓋作物等可從時間和空間上緩解負反饋,增加正反饋效應[5,110- 111]。對我國作物種植體系的整合分析表明,輪作體系的產(chǎn)量比單作平均提高20%[112]。一方面,輪作顯著提高土壤肥力,例如豆科作物的生物固氮作用增加土壤可利用的氮,提高后續(xù)小麥的產(chǎn)量和蛋白質(zhì)含量[113]; 另一方面,輪作通過非寄主作物對病原菌的稀釋效應[114],以及提高拮抗土壤微生物的數(shù)量[115],緩解土傳病原菌的負反饋效應。

間套作是作物多樣化種植的另一種重要形式,其在提高作物產(chǎn)量、資源利用效率,強化生態(tài)系統(tǒng)服務功能方面發(fā)揮著重要的作用[4]。間套作可通過阻擋作用、田間微氣候改善、根際分泌物和改變根際微生物群落等物理、化學和生物方面的作用抑制病害[116],降低土壤的負反饋作用[117]。例如,當易感病水稻和抗病性水稻種植在一起時,由于抗性水稻可阻隔稻瘟病菌的擴散,易感病水稻相對單作可以提高89%的產(chǎn)量,同時降低了94%的稻瘟病發(fā)病率[118]。小麥與西瓜間作降低了西瓜根際丙二醛含量,增加了多酚氧化酶、苯丙氨酸解氨酶、類黃酮和總酚類含量,減輕了尖孢鐮刀菌對西瓜根系的侵染[119]。旱稻通過根系分泌物改變細菌和真菌的豐度,可以幫助抑制西瓜的枯萎病[120- 121]。在間套作體系中,作物多樣性的增加還可通過提高土壤有益菌的多樣性和豐度等促進土壤正反饋效應。例如,玉米與不同樹木間作體系中玉米根系AMF豐富度顯著提高[122]。在南方低磷土壤上,玉米與鷹嘴豆、大豆、小麥間作后,菌根真菌的數(shù)量隨不同體系而發(fā)生變化[123]。在玉米/蠶豆間作中,玉米分泌物可提高蠶豆根瘤數(shù)量和氮的固定效率[124]。反過來,這些有益微生物的改變又能通過調(diào)節(jié)氮、磷等養(yǎng)分資源在種間的利用,提高整個體系的養(yǎng)分利用效率和生產(chǎn)力。如AMF可以提高玉米/蠶豆間作體系中玉米對磷的吸收利用和生長[125],根瘤菌和AMF可提高玉米/大豆間作體系中大豆對氮的固定效率,同時促進氮從大豆向玉米的轉(zhuǎn)移[126],促進體系增產(chǎn)。

近年來,我國土壤污染問題日益突出,重金屬類、殘留農(nóng)藥、揮發(fā)性有機物、石油類等各類有害物質(zhì)嚴重威脅土壤健康,對作物生長產(chǎn)生負反饋作用。據(jù)統(tǒng)計,2014年全國受污染的耕地面積約有0.1億hm2,土壤點位超標率高達19.4%[127]。在污染土壤修復技術中,植物修復具有成本低、適用性廣及協(xié)同改善水質(zhì)、大氣等周圍環(huán)境的特點,因此是土壤污染修復的一項重要技術。植物修復是利用植物吸收、固定、揮發(fā)、降解的機能去除或分解轉(zhuǎn)化污染物質(zhì)。如在重金屬修復方面,蜈蚣草可以超累積砷,龍葵可以超累積鎘等[128]。土壤微生物是污染土壤修復的另外一項重要技術。例如,惡臭假單胞菌 (PseudomonasputidaF1) 和施氏假單胞菌 (PseudomonasstutzeriOX1) 能分別降解乙基苯和二甲苯,且兩者的混合體系能同時實現(xiàn)對兩種苯污染物的高效降解[129]。植物-土壤反饋理論可用于指導土壤污染修復。在污染土壤中可通過篩選高效的適應性強、修復效率高的微生物類群,提高修復效率[130]。隨著基因組學、培養(yǎng)組學等技術的發(fā)展,合成微生物組成為可能。通過篩選功能性高的植物-微生物組合,不僅可促進污染物的降解,還能促進植物生長,形成高效的植物-微生物聯(lián)合修復體系[131- 133]。

由于人為措施的影響,農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)反饋作用的發(fā)揮還受到管理措施的影響。如土壤中過量的氮和磷會降低AMF的多樣性和豐度,影響其相應功能[134],增加氮供應提高作物遭受病蟲害的風險[135]。而一些合理的管理措施,如施用有機肥、覆蓋作物等保護性耕作措施,能夠提高土壤微生物的豐度、多樣性和活力,改善土壤質(zhì)量,促進微生物的正反饋作用[136]。同時,土壤微生物反饋效應的方向可能與植物特性有關。例如,從根系形態(tài)角度,比根長低的植物對AMF的依賴性較高,且根系表面積較低,降低了病原菌侵染的機率,可能會呈正反饋效應;反之,比根長高的植物具有較大的表面積,更多依賴于根系獲取養(yǎng)分,提高了病原菌侵染的概率,易呈現(xiàn)負反饋效應[137-139]。因此,在不同的農(nóng)業(yè)生態(tài)氣候區(qū),進行合理的作物組合搭配,有助于更好的發(fā)揮有益微生物的作用潛力。目前對農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)微生物反饋作用機制的認識,主要集中在根瘤菌、叢枝菌根真菌和某些病原菌等,未來隨著高通量測序、規(guī)?；⑸锓蛛x鑒定和微生物組學研究技術的發(fā)展,需要從微生物群落以及其他生物群落角度開展系統(tǒng)研究[140]。

4 展望

當前日趨加劇的氣候和環(huán)境變化嚴重影響全球生物多樣性格局和分布。如何理解和掌握植物-土壤互作機制,運用植物-土壤反饋理論應對全球氣候變化、保護瀕危植物、控制外來植物入侵,以及進行可持續(xù)的食物、飼料和生物質(zhì)能源生產(chǎn),是未來科學研究和實際生產(chǎn)應用中面臨的巨大挑戰(zhàn)。盡管植物-土壤反饋理論已經(jīng)在生態(tài)領域得到了廣泛應用,但對其普遍適用性、以及地上-地下部生物和非生物因素之間的相互作用機制和規(guī)律還不清楚;同時,在我國農(nóng)業(yè)綠色發(fā)展中利用植物-土壤-微生物互作強化正反饋作用的機理和途徑還不明確。未來還需從以下幾個方面開展工作(圖3)。

圖3 植物-土壤反饋在不同尺度上的研究展望Fig.3 Research prospects on plant-soil feedback at different scales

(1)植物-土壤反饋機制還需進一步深入。土壤作為一個多組分、多維度、多功能的復雜生態(tài)系統(tǒng),在前期研究中,對植物種間互作和群落動態(tài)的影響更多是依據(jù)植物生長表現(xiàn)而形成的推測性描述,或者利用模型進行的推理性預測。近年來隨著基因組學、培養(yǎng)組學、代謝組學等多組學技術的發(fā)展,有必要在植物-土壤反饋研究中結合相關技術,揭示植物代謝與菌群功能發(fā)揮之間的互作關系,闡明土壤微生物對生態(tài)系統(tǒng)地上部種群、群落組成和功能的作用機制。土壤微生物網(wǎng)絡結構分析以及微生物食物網(wǎng)是近年來微生物領域比較熱門的分析方法。土壤中的微生物并不是單獨存在的,而是通過直接或間接的相互作用形成復雜的共生網(wǎng)絡。土壤微食物網(wǎng)的生態(tài)功能主要體現(xiàn)在微生物和微動物間的相互作用對土壤的C、N 循環(huán)過程和植物生長以及農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中病蟲害發(fā)生等的影響方面。通過對土壤微生物網(wǎng)絡結構和食物網(wǎng)的分析,可以深度解析植物-土壤反饋的機制和過程。

(2)目前對植物-土壤反饋的研究主要集中于對單一生態(tài)系統(tǒng)的研究,缺乏不同生態(tài)系統(tǒng)之間的比較研究。不同生態(tài)氣候區(qū)的演替階段以及環(huán)境條件如何影響土壤中的碳、氮循環(huán)以及分解者、有益菌、病原菌作用和功能的發(fā)揮,特定生態(tài)氣候區(qū)的關鍵微生物類群,如何與食物網(wǎng)中多營養(yǎng)級之間的其它微生物或者土壤動物相互作用,對這些問題進行系統(tǒng)研究,有助于更好地理解、預測和調(diào)控生態(tài)系統(tǒng)中植被群落動態(tài)和生物多樣性,提升生態(tài)系統(tǒng)服務與功能。

(3)當前植物-土壤反饋的研究多集中在控制條件的室內(nèi)模擬試驗中,如何在更大尺度范圍內(nèi)理解和運用植物-土壤反饋理論是一個巨大的挑戰(zhàn)。在未來的研究中,需要借助全球資源數(shù)據(jù)庫、航空遙感技術等的發(fā)展[141],在更大區(qū)域甚至全球尺度上,對地上-地下互作生態(tài)系統(tǒng),進行長期試驗和觀測,探究植物-土壤互作的動態(tài)變化特征和規(guī)律,為生態(tài)系統(tǒng)的科學管理和修復提供重要的科學依據(jù)。

(4)在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實踐中,如何進行作物-土壤-微生物的綜合調(diào)控,在不同農(nóng)業(yè)生態(tài)區(qū),選擇適宜的作物基因型和種植方式,提高土壤微生物學潛力,加快土壤內(nèi)部物質(zhì)循環(huán)和養(yǎng)分周轉(zhuǎn),減少外源投入,降低土壤污染,增強作物抵抗病蟲害的能力,構建良性健康、可持續(xù)的植物-土壤互作系統(tǒng),是未來農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展亟需重視和解決的問題。隨著科學技術的進步,通過對植物-土壤反饋定向調(diào)控,可以充分利用和發(fā)揮作物多樣化種植和土壤生物多樣性驅(qū)動生態(tài)系統(tǒng)多功能性的優(yōu)勢,實現(xiàn)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)與生態(tài)系統(tǒng)服務的協(xié)同。