周世強

中國大熊貓保護研究中心大熊貓國家公園珍稀動物保護生物學國家林業(yè)和草原局重點實驗室, 四川 都江堰 611830

大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）經(jīng)過數(shù)百萬年的地史演化，與其同時代的劍齒象、猛犸等古老動物均已絕跡，而它仍生活至今，并特化成以亞高山竹類（中小徑竹）為主要食物的珍稀瀕危物種[1-5]。據(jù)全國第四次大熊貓普查統(tǒng)計，野生大熊貓種群數(shù)量為1 864只，間斷分布于我國陜西、甘肅和四川省的秦嶺、岷山、邛崍山、大相嶺、小相嶺以及涼山等六大山系之中[6]；截至2020年12月1日，國內(nèi)外動物圈養(yǎng)繁殖機構的圈養(yǎng)大熊貓數(shù)量已達到633只，圈養(yǎng)大熊貓成為能夠自我維持的人工種群[7]。圈養(yǎng)種群的擴大使人們開始將注重于人工繁殖的目標轉(zhuǎn)向于將圈養(yǎng)繁殖個體經(jīng)野化培訓后放歸野外，用以補充野外種群和維持遺傳多樣性的戰(zhàn)略[8-9]。

大熊貓自1869年法國博物學家戴維神父科學命名以來，國內(nèi)外科學工作者開展了廣泛的研究，從分類學到解剖學、從生態(tài)學到獸醫(yī)學、從飼養(yǎng)管理到自然保護等，揭示了大熊貓的生態(tài)生物學特性，并為大熊貓的疾病防控、飼養(yǎng)繁殖和保護管理提供了依據(jù)、措施[1-5,10-16]。但大熊貓獨特的生殖策略與覓食行為，從理論上目前還未做過較為詳細和總結的闡述，因此，本文基于已有的研究文獻，提出大熊貓生殖策略與覓食行為的耦合機制：能量-營養(yǎng)-氣溫關聯(lián)效應。

1 大熊貓的生殖策略與覓食行為概述

1.1 大熊貓的生殖策略

無論從20世紀八九十年代粗略尺度的無線電頸圈遙測、線路跟蹤觀察，還是本世紀精細尺度的GPS頸圈定位、近距離的視頻技術監(jiān)控；無論是在四川盆地向青藏高原過渡的高山峽谷地區(qū)（四川邛崍山系的臥龍自然保護區(qū)、四川岷山山系的唐家河自然保護區(qū)），還是中國南北分界線的秦嶺山區(qū)（陜西的佛坪自然保護區(qū)和長青自然保護區(qū)）[1-5]，野生大熊貓的繁殖研究結果都表明雌雄成年大熊貓在春季的3—5月進行發(fā)情配種，受孕大熊貓的妊娠期長達97～163 d，一般在8—9月產(chǎn)仔育幼，幼仔大約在18個月后離開母體營獨立生活[1-2,17]。

受孕大熊貓較長的妊娠期主要是胚泡在雌性子宮內(nèi)的延遲著床所致，這已通過圈養(yǎng)大熊貓的超聲波（B超）探測和尿液孕酮激素變化得到了驗證[10,18-22]，并且從大熊貓初生幼仔的體重和形態(tài)來看（胎兒體長很短，僅10.2～10.6cm左右，出生幼仔的平均體重也只有139.52±22.91g）發(fā)育到這個階段似乎只需要45天的妊娠時間，受精卵延遲著床1.5～4.0個月[18]。

1.2 大熊貓的覓食行為

通過大熊貓糞便成分分析和野外采食痕跡調(diào)查，野生大熊貓的覓食行為表現(xiàn)出較為明顯的季節(jié)性移動規(guī)律和竹子種類、竹子器官的選擇利用特性，尤其是野生大熊貓交配繁殖后的“攆筍現(xiàn)象”[1-5,23-26]。

秦嶺山系的野生大熊貓主要時間生活在海拔1 300～1 900 m的巴山木竹（Bashania fargesii）林，僅在夏季（6—8月）上移至海拔2 200～2 900 m的秦嶺箭竹（Fargesia qinlingensis）林，以兩種竹子的竹筍和竹葉為主要采食對象[27-31]。岷山山系（黃龍自然保護區(qū)）的大熊貓對華西箭竹（F.nitida）的選擇表現(xiàn)為一年4個不同的食性時期[32]。邛崍山系（臥龍自然保護區(qū)）的大熊貓95%以上時間生活于海拔2 600 m以上的冷箭竹（B.faberi）林中，春季發(fā)情配種后的5—6月（主要是雌性大熊貓）和冬季（12月—翌年3月）遷移到海拔2 500 m以下的拐棍竹（F.robusta）林里啃食竹筍、竹葉或竹莖[1-2,30,33-35]。大相嶺山系的大熊貓具有在不同季節(jié)活動于不同海拔高度、取食不同竹子種類和器官的覓食習性[36]。小相嶺山系（冶勒自然保護區(qū)）的大熊貓以峨熱竹（B.spanostachya）為主要食物來源，一般每年的11月至次年的3月隨機選擇竹葉或竹莖，4—5月以竹莖為主食，6—7月采食竹筍，8—10月主要選食竹葉[37]。涼山山系的大熊貓3—5月主要活動于常綠落葉闊葉林，采食大葉筇竹（Chimonobambusa macrophylla），個別甚至下移到常綠闊葉林，啃食刺竹子（Ch.pcystachys）竹葉，6—8月上遷至針闊混交林，以白背玉山竹（Yushania glauca）為食，9月至翌年5月一直生活于常綠落葉闊葉林中，可明顯劃分成食葉期、過渡I期、食稈-筍期和過渡E期等食物選擇階段[25-26]。

2 能量-營養(yǎng)-氣溫關聯(lián)效應

大熊貓獨特的生殖策略（胚泡延遲著床、胎兒發(fā)育快速、幼仔體型短小以及秋季產(chǎn)仔等）與其覓食行為模式（交配后的“攆筍”現(xiàn)象、隨溫度變化的季節(jié)垂直遷移以及以竹筍、竹葉為主要食物的竹子器官選擇利用）具有密切的關聯(lián)性（見圖1）。它們的關聯(lián)因子便是食物中的能量含量和營養(yǎng)成分，以及導致其垂直遷移的氣溫變化[1-5,22-24]。

圖1 大熊貓生殖策略與覓食行為的耦合機制:能量-營養(yǎng)-氣溫關聯(lián)效應模型Fig.1 Coupling mechanism between reproductive strategies and foraging behavior of giant pandas:energy-nutrition-temperature correlation effect model

2.1 棲息地氣候的季節(jié)變化格局與野生大熊貓的垂直遷移特征

野生大熊貓分布區(qū)處于亞高山和高山地帶，山體效應的作用形成了森林植被、竹子種類和氣溫的垂直梯度格局、穩(wěn)定的棲息地生態(tài)系統(tǒng)結構，以及太陽輻射強度的季節(jié)變化導致同一海拔高度地段氣溫的四季波動規(guī)律[1-5,37-39]。氣溫的垂直梯度與季節(jié)波動影響著野生大熊貓的活動格局,使之表現(xiàn)出季節(jié)性的垂直遷移特性[1-5,23,27-31,34-35]。以基于GPS頸圈跟蹤的野生大熊貓不同月份活動的海拔高度與氣溫監(jiān)測的數(shù)據(jù)分析顯示，臥龍自然保護區(qū)“核桃坪”區(qū)域內(nèi)，野生大熊貓除4—6月（攆食拐棍竹筍）不同之外，其余時間都隨著棲息地氣溫的升降呈現(xiàn)出上下移動的格局（圖2）[34-35]。

野生大熊貓雌雄個體之間在海拔梯度變化之間具有明顯的差異（見圖2）[27-31,34-35]，如“五一棚”區(qū)域的野生大熊貓雄體在春節(jié)活動的海拔要么波動性不大，僅在2 800 m以下的100 m范圍內(nèi)活動（1#雄體），要么有下移趨勢，但活動時間短暫，僅約1個月時間（4#雄體）；而雌體垂直移動明顯，3月中旬至4月上旬開始下移，之后3個月時間多在2 400～2 600 m的區(qū)域活動（2#、5#雌體）[27,31]。秦嶺山系長青自然保護區(qū)的受孕大熊貓遵循10月至次年5月活動于海拔2 000 m以下的巴山木竹林，6—9月上移至海拔2 400 m以上的秦嶺箭竹林的垂直遷移規(guī)律；但未孕大熊貓多數(shù)時間生活在海拔2 400 m或更高的區(qū)域[19]。

圖2 不同時間野生大熊貓活動的海拔高度(m)與棲息地內(nèi)的平均氣溫(°C)Fig.2 Altitude (m) of wild giant pandas activities and average temperature (°C) in the habitat at different times

2.2 亞高山竹類的物候規(guī)律與野生大熊貓的覓食行為習性

不同山系大熊貓棲息地內(nèi)分布著不同種類的主食竹，而且主食竹種亦呈垂直分布格局（見表1）[40-42]，野生大熊貓長期的演化發(fā)展從形態(tài)與遺傳、生理、腸道微生物和行為等方面對低營養(yǎng)的竹子產(chǎn)生了適應，并隨不同竹子的物候規(guī)律形成了相應的覓食行為特征,尤其表現(xiàn)為對主食竹的竹筍和幼嫩竹子的竹葉偏愛[1-5,31,43-50]。在此，以臥龍自然保護區(qū)野生大熊貓采食竹子行為為例（見圖3），大熊貓不同時間（月份、季節(jié)）不僅選擇不同海拔梯度的竹子種類（冷箭竹、短錐玉山竹和拐棍竹），而且對竹子的齡級（竹筍、幼竹、成竹）和器官（枝葉、竹莖）也進行選擇；尤其是4—6月低海拔區(qū)域的拐棍竹萌發(fā)新筍時，即使環(huán)境溫度呈增長趨勢，但其仍下遷至拐棍竹林取食竹筍；夏秋季（7—10月）上移到冷箭竹林，也主要以當年生竹筍和幼竹枝葉為食[1-2,51]；從圖2中GPS頸圈定位的海拔數(shù)據(jù)還表明，野生大熊貓并非拐棍竹初期出筍時就快速下遷，而是等到拐棍竹筍生長到一定高度后才進行采食，說明大熊貓對竹子的植株大小和高度具有選擇利用特性[51-52]。

圖3 不同月份野生大熊貓對竹子種類、竹齡和竹子器官的選擇利用.a.竹子種類；b.竹子齡級；c.竹子器官.Fig.3 Selective utilization of bamboo species, bamboo ages and bamboo organs by wild giant pandas in different months a: Bamboo species; b: Bamboo ages; c: Bamboo organs

表1 不同山系的大熊貓取食竹＊Tab.1 Staple bamboo of giant pandas in different mountains

野生大熊貓不僅對竹子種類、齡級和器官具有選擇，而且還表現(xiàn)出雌雄個體在采食時間和采食量方面的差異性，一般而言雌性受孕大熊貓采食竹筍的時間較雄性長，雌性大熊貓采食竹子器官（竹筍）的重量大于雄性個體[1-2]。比如雌性大熊貓“珍珍”全年吃筍的時間所占百分比大大高于雄性大熊貓“龍龍”和“威威”，分別為14.5% 、4.1% 和4.9%；“珍珍”的竹筍采食量每天高達38.3 kg干物質(zhì)，相當于她體重的45%，是其他時間所吃莖、葉的3倍，而臥龍野生大熊貓平均取食干物質(zhì)重量為12.5 kg·d-1[1-2]。

2.3 主食竹器官的營養(yǎng)和能量分異與野生大熊貓的生殖生理策略

野生大熊貓覓食活動和繁育過程的季節(jié)性遷徙不僅與主食竹的物候規(guī)律密切相關，而且受主食竹器官的營養(yǎng)和能量，以及次生有機物質(zhì)的含量變化所驅(qū)動[1-5,53-66]。綜合不同山系大熊貓主食竹的能量測定和營養(yǎng)分析結果，大多數(shù)竹子都呈現(xiàn)出幼嫩組織多于枯老組織，枝葉器官大于莖稈器官，以及高海拔竹類高于低海拔竹類等規(guī)律，并且不同海拔梯度

和時間（月份、季節(jié)）竹子的營養(yǎng)成分和能量大小具有波動性[1-5,53-66]。從次生有機化學物質(zhì)黃酮、6-MBOA（6-甲氧基苯唑啉）和單寧等在竹子器官含量分析，黃酮類是竹葉中最有名的活性多糖物質(zhì)，秦嶺山系巴山木竹竹葉的黃酮類含量不僅隨季節(jié)變化而增減，冬季竹葉的含量最高，而且與大熊貓的海拔選擇偏向呈正相關，即大熊貓更喜歡活動于海拔1 600-1800 m的巴山木竹林內(nèi)[4-5,19,31,58,61-64]；6-MBOA在臥龍自然保護區(qū)拐棍竹的（n=9）齡級和器官中含量（單位：百萬分之幾）測定結果是竹筍和幼嫩竹葉含有豐富的6-MBOA，而成熟的或枯老的竹葉含量很低，具體而言，6-MBOA的含量依次為竹筍56、99、91，嫩竹葉23、27、38，而成熟老竹葉僅3、3、5，因而野生大熊貓在繁育季節(jié)最喜歡采食拐棍竹竹筍和幼嫩竹葉[65]；比較邛崍山系三種竹子（冷箭竹、拐棍竹和白夾竹）的單寧含量結果表明，冷箭竹最低、拐棍竹最高，三種竹子全稈的單寧平均含量高于莖部，各竹種中、上部含量明顯低于下部，這可能是大熊貓僅采食拐棍竹竹筍，取食竹子竹莖時往往殘留一定高度的竹樁（大約30～60cm），而大多數(shù)時間生活在高海拔區(qū)域的冷箭竹林的原因之所在[1-2,24,33-35,57]。

3 大熊貓食物營養(yǎng)和能量的生理基礎

大熊貓屬于食肉目動物，在長期的演化過程中特化成專食亞高山竹類的草食性獸類，但從食物中的大量營養(yǎng)能量比、對大量營養(yǎng)物質(zhì)的吸收比例等來看，其仍與肉食動物非常相似，食物轉(zhuǎn)化最大化蛋白質(zhì)提供的營養(yǎng)比例、減少纖維素[1-5,23,46,53-54,57-63]。主食竹器官中不同的營養(yǎng)和次生物質(zhì)對于大熊貓的生長發(fā)育、生殖繁衍等具有特定的生理機能，野生大熊貓經(jīng)過數(shù)百萬年的進化發(fā)展并在形態(tài)、生理、行為、遺傳等方面適應了竹子的營養(yǎng)能量變化[1-5,31,43-50]。

“攆筍”現(xiàn)象體現(xiàn)了竹筍的能量和營養(yǎng)價值對大熊貓生長發(fā)育的生理作用，竹筍不僅富含營養(yǎng)物質(zhì)，易消化吸收和采食，而且水分充足，減少了大熊貓飲水頻次和長距離移動。從亞成體大熊貓“祥祥”2003年7月—2006年4月在野化培訓期間的每月體重的監(jiān)測數(shù)據(jù)顯示，雖然從2003年7月8日放入野化培訓圈后，體重一直處于逐漸增長的過程，但在2004年和2005年的拐棍竹竹筍季節(jié)表現(xiàn)出明顯的高峰值，大熊貓“祥祥”2004年4—6月的體重平均高于2003年10月—2004年3月9.48 kg，2005年4—6月的體重平均高于2004年10月—2005年3月10.25 kg；其極值差異分別達到15.10 kg和21.80 kg[45]。竹筍中的氮磷含量最高，有助于支持懷孕母獸胚胎發(fā)育過程中胎盤的構建和胚胎的生長，而鈣磷比則明顯低于哺乳動物繁殖所需的水平，因此發(fā)情配種后的大熊貓主要采食竹筍；秋季時，幼竹的竹葉鈣含量明顯高于竹莖，鈣質(zhì)有利于大熊貓的骨骼發(fā)育，因而野生大熊貓食譜中竹葉占據(jù)了很大比例，尤其是雌性大熊貓產(chǎn)仔后以新鮮竹葉為主食[1-5,31,63]，并且竹葉中含有豐富的黃酮類化合物[65]，竹葉的提取物能夠促進產(chǎn)仔母獸的泌乳、提高動物的免疫和抗氧化性能[67-68]。另外，據(jù)研究植物的幼嫩部分含有一種觸發(fā)植食性小哺乳動物類繁殖投入時間、調(diào)節(jié)個體繁殖性能的特定化學物質(zhì)6-MBOA，6-MBOA能準確地反映動物所食植物的質(zhì)量和可利用性的狀態(tài)[69-71], 6-MBOA對大熊貓免疫防御中的作用已在2003年中國大熊貓保護研究中心圈養(yǎng)大熊貓的繁殖成功率方面得到佐證[65]。

特別值得關注的是通過大熊貓尿液或竹子各部位及其代謝產(chǎn)物樣品，利用代謝組學研究平臺不僅了解到妊娠期間大熊貓尿液中代謝物的變化，以及根據(jù)尿液中代謝物的不同水平為確定大熊貓懷孕提供了依據(jù)，而且發(fā)現(xiàn)了不同竹類食物對大熊貓機體代謝的影響，為營養(yǎng)調(diào)控大熊貓機體代謝提供了理論基礎[72-73]。研究表明不同竹類和竹子的不同器官可導致大熊貓能量代謝和氮代謝顯著改變，采食竹筍有利于機體的合成代謝；竹莖中攝入的蛋白質(zhì)不能滿足機體氮代謝水平，可導致機體處于能量負平衡，不同的代謝產(chǎn)物分屬于不同的代謝途徑，且不同的有機化學物質(zhì)具有不同的生理機能，因而大熊貓在不同生長階段采食不同的竹種和竹子的不同器官或部位，來滿足自身的生理需求，從而為大熊貓對主食竹的選擇提供了理論依據(jù)[74-78]。