付海嘯，劉浩，張軒，王凱，李騰騰，符煒

徐州醫(yī)科大學(xué)附屬醫(yī)院胃腸外科 江蘇徐州221000

結(jié)直腸癌是世界上第三大常見惡性腫瘤和第二大癌癥死亡原因，2020年約有188萬(wàn)新發(fā)病例和近92萬(wàn)人死亡。結(jié)直腸癌負(fù)擔(dān)的分布差異很大，超過(guò)三分之二的病例和約60%的死亡發(fā)生在人類發(fā)展指數(shù)（human development index，HDI）高或極高的國(guó)家[1]。外科的發(fā)展使得基于膜解剖的外科的發(fā)展成為可能[2]。從完全直腸系膜切除（total mesorectal excision，TME）到全結(jié)腸系膜切除（complete mesocolic excision，CME）的不斷發(fā)展，外科醫(yī)師把最初從直腸手術(shù)得來(lái)的經(jīng)驗(yàn)運(yùn)用到結(jié)腸上，也得到了很多驚喜。本文旨在回顧結(jié)直腸外科膜解剖的發(fā)展過(guò)程，梳理膜解剖理論的一些概念，其中又著重描述左半結(jié)腸的膜解剖精要部分，幫助外科醫(yī)師結(jié)合自身的經(jīng)驗(yàn)更好地運(yùn)用于自己的實(shí)踐，提高手術(shù)質(zhì)量。

1 膜解剖的興起

關(guān)于結(jié)直腸的膜解剖，最重要的應(yīng)是對(duì)腸系膜概念認(rèn)識(shí)的不斷深入。對(duì)小腸和結(jié)腸的腸系膜的最早描述，要追溯到文藝復(fù)興時(shí)期。早在15世紀(jì)，Leonardo Da Vinci也曾認(rèn)為腸系膜似乎是連續(xù)的[3-4]。隨后，Toldt發(fā)現(xiàn)了一個(gè)與升結(jié)腸和降結(jié)腸相關(guān)的腸系膜，確定并描述了系膜和腹膜之間的筋膜平面，認(rèn)為該平面是由系膜的腹膜和腹膜后的腹膜融合而形成的[5]。然而，Toldt并沒(méi)有結(jié)合這些發(fā)現(xiàn)來(lái)識(shí)別和確認(rèn)腸系膜的連續(xù)性[6]。之后相當(dāng)長(zhǎng)一段時(shí)間內(nèi)，在大部分解剖學(xué)、胚胎學(xué)、外科學(xué)和放射學(xué)文獻(xiàn)中，學(xué)者均認(rèn)為腸系膜是支離破碎的，僅存在于小腸、橫結(jié)腸和乙狀結(jié)腸[7-8]。而隨著科技的不斷發(fā)展，外科醫(yī)師對(duì)腸系膜的認(rèn)識(shí)也不斷加深?，F(xiàn)在認(rèn)為小腸系膜是可移動(dòng)的，右側(cè)腸系膜區(qū)域平坦地靠在后腹壁上，它改變構(gòu)象以延續(xù)為橫結(jié)腸系膜，另一種構(gòu)象改變?cè)谄⑴K外側(cè)延續(xù)為左結(jié)腸系膜（如圖1）。左結(jié)腸系膜和乙狀結(jié)腸系膜內(nèi)側(cè)區(qū)靠后腹壁變平，而乙狀結(jié)腸系膜的腸緣是可移動(dòng)的，與乙狀結(jié)腸同步延長(zhǎng)。乙狀結(jié)腸系膜區(qū)域在骨盆邊緣遠(yuǎn)端匯合，作為直腸系膜延伸至骨盆內(nèi)，解剖上終止于骨盆遠(yuǎn)端[9]。橫結(jié)腸系膜由肝、脾的腸系膜成分和中結(jié)腸脂肪血管蒂的腸系膜成分匯合而成[10]。同時(shí)，左右結(jié)腸系膜、乙狀結(jié)腸內(nèi)側(cè)系膜和直腸系膜與下腹壁或周圍骨盆相對(duì)或附著。腸和腸系膜如果沒(méi)有附著在后腹壁，則單獨(dú)懸吊在血管蒂上，容易因血管閉塞而扭曲。

圖1 小腸和大腸及相關(guān)腸系膜的數(shù)字合成圖像（引用自參考文獻(xiàn)[9]）

2 結(jié)直腸膜解剖的胚胎發(fā)生學(xué)

胚胎發(fā)生和腸系膜的發(fā)育是人類胚胎學(xué)中最保守的過(guò)程之一。從廣義上講，腸道由內(nèi)胚層發(fā)育而來(lái)，而腸系膜則由中胚層發(fā)育而來(lái)[11]。在過(guò)去，腸系膜胚胎發(fā)育過(guò)程基于經(jīng)典解剖學(xué)理論，包括滑動(dòng)和回歸理論，試圖調(diào)和腸系膜退行性、碎片化和不連續(xù)性。但這兩種理論都沒(méi)有在主流科學(xué)文獻(xiàn)中站穩(wěn)腳跟[12]。胚胎發(fā)育到12周，主要的中腸開始繞初級(jí)腸系膜上動(dòng)脈（superior mesenteric artery，SMA）逆時(shí)針旋轉(zhuǎn)270°；直到20周，大網(wǎng)膜和橫結(jié)腸系膜才覆蓋在十二指腸系膜前表面[13-14]。附著處的腹膜融合退化，形成膜性結(jié)締組織，稱為融合筋膜。腸系膜從出生后7周開始將消化道從后腹壁懸吊起來(lái)[15]。

3 結(jié)直腸系膜的組織學(xué)

腸系膜的基本組織學(xué)元素是間皮細(xì)胞、結(jié)締組織格子和分布在格子間隙中的脂肪細(xì)胞群。腸系膜高度組織化，由大小和數(shù)量不等的脂肪細(xì)胞組成，緊密堆積在纖維隔膜之間[16]。如圖2所示[17]，在腸系膜扁平或附著于后腹壁的區(qū)域，Toldt筋膜位于兩者之間[2]。雖然Toldt筋膜含有微小的血管和淋巴管，但它們的起始點(diǎn)和終止點(diǎn)尚未確定。腸系膜器官的兩側(cè)是由間皮和間皮下結(jié)締組織構(gòu)成的復(fù)合體。隔膜穿透腸系膜的兩層間皮，形成裝滿脂肪細(xì)胞的隔室。這些間隔共同為血管、淋巴管和內(nèi)臟神經(jīng)分支提供了一個(gè)支撐。在腸系膜與腹膜后相對(duì)的地方，腸系膜通過(guò)真正的結(jié)締組織層（Toldt筋膜）與腹膜分離。Toldt筋膜下還有一層間皮細(xì)胞層，位于真正的腹膜后[10]。腸系膜間皮細(xì)胞是人體內(nèi)最大的一層間皮細(xì)胞庫(kù)，它具有轉(zhuǎn)化能力，可能與組織修復(fù)（即術(shù)后修復(fù)）和術(shù)后并發(fā)癥（如疝和粘連形成）有關(guān)[18]。腸系膜間皮是一種干細(xì)胞生態(tài)位，目前關(guān)于其研究非常少。在腸和腸系膜的交界處，腸系膜間皮繼續(xù)延伸到腸壁上，并構(gòu)成外層的細(xì)胞成分，即漿膜。此外，腸系膜的結(jié)締組織構(gòu)成漿膜的結(jié)締組織，并與漿膜相鄰[19]。

圖2 結(jié)腸系膜及其間隙的微觀結(jié)構(gòu)和數(shù)字模擬圖像（引用自參考文獻(xiàn)[17]）

4 結(jié)腸系膜的淋巴通道

隨著對(duì)結(jié)腸系膜外科解剖學(xué)和組織學(xué)的深入了解，Culligan等[17]描述了淋巴通道在小腸和結(jié)腸系膜（即腸系膜器官）中的分布，比較了不同腸系膜區(qū)域的淋巴通道。同時(shí)Culligan等在以下幾個(gè)節(jié)段都切除了1～2 cm的結(jié)腸系膜來(lái)觀察結(jié)腸系膜內(nèi)的淋巴結(jié)構(gòu)是否一致：（1）升結(jié)腸系膜（盲腸和肝曲之間的中段）；（2）橫結(jié)腸系膜（肝曲和脾曲之間的中段）；（3）降結(jié)腸系膜（脾曲和乙狀結(jié)腸系膜起始之間的中段）；（4）活動(dòng)的乙狀結(jié)腸系膜[20]。每個(gè)位置的取樣垂直于腸系膜縱軸，樣本切除的位置如圖3。腸系膜結(jié)締組織格子內(nèi)形成了豐富的淋巴網(wǎng)絡(luò)（如圖4）。因此，破壞中結(jié)腸表面的外科解剖平面（即固有肌層或系膜內(nèi)平面手術(shù)）極有可能嚴(yán)重破壞淋巴網(wǎng)絡(luò)。

圖3 小腸和結(jié)腸系膜的分布示意圖（引用自參考文獻(xiàn)[17]）

圖4 使用ZBrush生成的系膜結(jié)腸的 2. 5 D圖像（引用自參考文獻(xiàn)[17]）

5 結(jié)直腸膜解剖對(duì)臨床的指導(dǎo)意義

在膜解剖的基礎(chǔ)上，傳統(tǒng)的開放手術(shù)已不能滿足臨床醫(yī)師對(duì)手術(shù)層面的要求，腹腔鏡結(jié)腸癌切除術(shù)已成為結(jié)腸癌的標(biāo)準(zhǔn)外科治療方法，有研究結(jié)果顯示，與開腹結(jié)腸癌切除術(shù)相比，接受腹腔鏡結(jié)腸癌切除術(shù)的患者具有更快的術(shù)后恢復(fù)速度和更高的生活質(zhì)量[21]。

TME是Heald在1982年提出的，目前已成為世界范圍內(nèi)公認(rèn)的直腸癌最佳手術(shù)方式[22]。因?yàn)榕咛W(xué)平面并不局限于直腸系膜層，而是繼續(xù)延伸到左側(cè)的乙狀結(jié)腸和降結(jié)腸，最后在胰腺后面和脾臟周圍附著。因此，高質(zhì)量的TME手術(shù)需要仔細(xì)解剖胚胎直腸系膜和腹下神經(jīng)前筋膜之間的平面，應(yīng)切除完整的直腸系膜及包被在系膜內(nèi)的原發(fā)腫瘤，直腸系膜內(nèi)還包括引流淋巴管、淋巴結(jié)和腫瘤可能通過(guò)其擴(kuò)散的血管[23]。

和直腸癌一樣，在結(jié)腸癌中（除非是非常晚期的病例），淋巴轉(zhuǎn)移主要是沿著供應(yīng)動(dòng)脈的方向。結(jié)腸系膜被內(nèi)臟筋膜從兩側(cè)覆蓋，就像“信封”一樣。根據(jù)直腸癌TME的概念，學(xué)者們對(duì)結(jié)腸癌提出全結(jié)腸系膜切除（complete mesocolic excision，CME）的概念。CME作為一種外科技術(shù)，將內(nèi)臟平面從腹膜后平面（即Gerota筋膜）剝離，目的是避免腫瘤所在的腹膜腔內(nèi)臟筋膜層的破裂。通過(guò)層面間的剝離，結(jié)腸動(dòng)脈的起始部可以很好地顯露出來(lái)，并在起始處集中結(jié)扎，能夠切除系膜內(nèi)最大數(shù)目的淋巴結(jié)[24-28]。CME結(jié)合中央血管結(jié)扎（central vascular ligation，CVL），即沿著整個(gè)被包裹的結(jié)腸系膜切除胚胎組織平面，與以前僅行根部血管離斷的傳統(tǒng)手術(shù)相比，已經(jīng)被發(fā)現(xiàn)可以減少局部復(fù)發(fā)和提高長(zhǎng)期存活率[29-31]。供應(yīng)動(dòng)脈的高位結(jié)扎和沿胚胎層面間的外科游離包括關(guān)于腫瘤學(xué)播散的兩個(gè)重要方面：第一，整個(gè)標(biāo)本內(nèi)臟中胚層完整性的保持。目的是獲得足夠的腫瘤包膜和無(wú)撕裂的結(jié)腸系膜。偶然的撕裂可能導(dǎo)致腫瘤擴(kuò)散到腹膜腔。第二，當(dāng)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移沿供血的腸系膜動(dòng)脈發(fā)展時(shí)，真正的中央血管結(jié)扎可確保最大程度地收獲淋巴結(jié)。這是因?yàn)榻Y(jié)腸周圍淋巴結(jié)在距腫瘤10 cm的范圍內(nèi)受累最多[32]，淋巴管沿著下一個(gè)動(dòng)脈弓向腸系膜上動(dòng)脈或腸系膜下動(dòng)脈中心擴(kuò)散。使用基于清掃的標(biāo)準(zhǔn)化解剖學(xué)外科技術(shù)可能是影響結(jié)腸癌患者癌癥特異性生存率和總體生存率的獨(dú)立因素[33]。

6 左半結(jié)腸的膜解剖概念及在手術(shù)中的應(yīng)用

如圖5所示[34]，在胚胎時(shí)期，左半結(jié)腸脾曲局部腸管旋轉(zhuǎn)結(jié)束后，降結(jié)腸背側(cè)系膜和后腹膜下筋膜（即腎前筋膜）發(fā)生融合，使降結(jié)腸固定于后腹膜下筋膜。而橫結(jié)腸系膜根從胰體尾的尾側(cè)緣行于胰體尾的后方，呈扇形展開，并將橫結(jié)腸懸吊固定于后腹膜。另外，大網(wǎng)膜第2層與第3層相延續(xù)，形成網(wǎng)膜囊內(nèi)側(cè)壁；大網(wǎng)膜第4層逐漸覆蓋于橫結(jié)腸系膜背側(cè)葉并融合，形成融合筋膜，共同作為橫結(jié)腸系膜根的一部分，走行于胰體尾后方[35]。故橫結(jié)腸系膜根由3層膜構(gòu)成，分別為降結(jié)腸系膜背側(cè)、橫結(jié)腸系膜背側(cè)葉和大網(wǎng)膜第4層（圖6）[36]。結(jié)腸系膜均被Toldt筋膜與真正的腹膜隔開，而不是被“吸收”到腹膜后。每當(dāng)結(jié)腸間皮表面和腹膜后間皮表面不斷接觸時(shí)則出現(xiàn)筋膜。此外，當(dāng)筋膜與腹膜皺褶結(jié)合時(shí)，有一條明顯的白線（即Toldt白線）。前述研究發(fā)現(xiàn)為CME技術(shù)提供了解剖學(xué)基礎(chǔ)[37]。

圖5 橫結(jié)腸系膜背側(cè)葉移行為降結(jié)腸系膜背側(cè)葉示意圖（紅色箭頭）（引用自參考文獻(xiàn)[34]）

圖6 左半結(jié)腸系膜的局部筋膜及層次示意圖（引用自參考文獻(xiàn)[36]）

池畔等[35]還從胚胎學(xué)角度，對(duì)結(jié)腸脾曲特有的腸系膜形態(tài)進(jìn)行三維模擬，畫出了示意圖（圖7）。通過(guò)對(duì)切面1～4進(jìn)行連續(xù)觀察發(fā)現(xiàn)橫結(jié)腸系膜根結(jié)構(gòu)逐漸消失，以胰腺為中心，標(biāo)示了四個(gè)截面，代表了被壓榨的系膜根由清晰可見到逐漸變薄、消失的演變過(guò)程。他們指出，橫結(jié)腸系膜根的本質(zhì)是胚胎發(fā)育過(guò)程中，橫結(jié)腸系膜和降結(jié)腸系膜的移行區(qū)域受SMA牽拉，并受胰體壓榨形成的膜狀結(jié)構(gòu)。在左半結(jié)腸癌根治術(shù)中，需要在橫結(jié)腸系膜根部進(jìn)行離斷，才能使兩間隙相通，避免分離層面進(jìn)入胰腺后方，才能保證左半結(jié)腸系膜組織的完整切除。

圖7 結(jié)腸脾曲特有的腸系膜形態(tài)三維模擬圖（引用自參考文獻(xiàn)[35]）

左半結(jié)腸通常有兩套腸系膜供血系統(tǒng)（腸系膜上動(dòng)脈系統(tǒng)和腸系膜下動(dòng)脈系統(tǒng)），在所有結(jié)直腸癌中，左半結(jié)腸癌發(fā)病率低，約占5%～6%[38]。脾曲結(jié)腸癌屬于左半結(jié)腸癌范疇，處于腸系膜上、下動(dòng)脈兩套血管系統(tǒng)的交界處。由于脾曲位置高、肥胖、大網(wǎng)膜生理性粘連嚴(yán)重等原因，腹腔鏡下游離結(jié)腸脾曲的操作難度較大，醫(yī)源性脾臟損傷的風(fēng)險(xiǎn)也較高[35,38]。

結(jié)腸癌根治術(shù)的手術(shù)入路依賴于結(jié)腸系膜（整體）的持續(xù)性以及介于結(jié)腸系膜和腹膜后的筋膜平面（圖8）。筋膜與上層結(jié)腸系膜（系膜筋膜平面）和腹膜后下層（腹膜后筋膜平面）之間存在間隙，結(jié)腸和筋膜分離分別表示結(jié)腸或結(jié)腸系膜與下筋膜的分離。因此，結(jié)腸系膜切除由外側(cè)向內(nèi)側(cè)移位可以簡(jiǎn)化為先分割腹膜外側(cè)皺褶，然后分離系膜筋膜平面至中線（圖9）。系膜筋膜分離意味著保留完整未受干擾的Toldt筋膜，筋膜后分離是指分離筋膜后界面的組成部分（即Toldt筋膜和腹膜后）（圖10）。因此，筋膜后分離松動(dòng)術(shù)也意味著Toldt筋膜切除[39]。

圖8 結(jié)腸系膜、Toldt筋膜和腹膜后的關(guān)系（引用自參考文獻(xiàn)[39]）

圖9 系膜筋膜平面分離的示意圖（解剖平面位于腸系膜和Toldt筋膜之間）（引用自參考文獻(xiàn)[39]）

圖10 筋膜后分離的示意圖（解剖平面位于Toldt筋膜和腹膜后之間）（引用自參考文獻(xiàn)[39]）

理解了各個(gè)間隙的解剖和概念后，手術(shù)操作就是在界面之間進(jìn)行了，稱之為膜橋（tri-junction point）（如圖11）。所有腹腔內(nèi)有皺褶之處，如“直腸旁溝”“結(jié)腸旁溝”“腹膜返折”“回結(jié)腸血管下方”的皺褶等均存在膜橋，通過(guò)超聲刀切割后的“空洞化”效應(yīng)（圖12），可使“膜橋”浮起，膜間隙展開[40-41]。CME手術(shù)的關(guān)鍵在于保持結(jié)腸系膜切除的完整性，而結(jié)腸脾曲存在生理解剖上的系膜扭轉(zhuǎn)，胰尾包繞在根部橫結(jié)腸系膜內(nèi)，脾下極緊鄰結(jié)腸脾曲。離斷橫結(jié)腸系膜時(shí)，若處理不當(dāng)，容易造成胰腺、脾臟損傷。

圖11 膜橋（tri-junction point）示意圖（引用自參考文獻(xiàn)[41]）

圖12 空洞化效應(yīng)示意圖（引用自參考文獻(xiàn)[41]）

結(jié)直腸腫瘤的位置與臨床預(yù)后息息相關(guān)，而腫瘤位置與預(yù)后的相關(guān)性也在一定程度上反映了結(jié)腸手術(shù)的膜解剖質(zhì)量的差異[42]。有研究報(bào)道更高比例的訓(xùn)練手術(shù)是在右側(cè)結(jié)腸進(jìn)行的，而位于橫結(jié)腸的腫瘤預(yù)后最差，這一觀察結(jié)果一方面表明左半結(jié)腸及橫結(jié)腸的腫瘤發(fā)生率較低，另一方面可能也突出了這些手術(shù)的技術(shù)難度較大的事實(shí)。所以，提高左半結(jié)腸手術(shù)的膜解剖手術(shù)質(zhì)量是我們改善左半結(jié)腸癌患者生存的行之有效的方法。

7 結(jié)語(yǔ)

隨著科技的不斷進(jìn)步，我們對(duì)膜解剖的認(rèn)識(shí)不斷深化，甚至還會(huì)顛覆我們?cè)瓉?lái)對(duì)膜解剖的認(rèn)識(shí)。我們的每一個(gè)新的認(rèn)識(shí)，每一個(gè)小的進(jìn)步都可能會(huì)提高我們?cè)谂R床上對(duì)疾病的認(rèn)知度，不斷地推動(dòng)著外科學(xué)的發(fā)展。