王子健,高 明,呂洪偉,周 亮,易華清,劉 莉,劉冬平

1 河北北戴河國家濕地公園管理處, 北戴河 066100 2 中國林業(yè)科學(xué)研究院森林生態(tài)環(huán)境與保護(hù)研究所,國家林業(yè)和草原局森林保護(hù)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100091 3 安徽師范大學(xué), 合肥 230000

動物的活動時(shí)間分配和日常行為節(jié)律是動物行為學(xué)的重點(diǎn)研究內(nèi)容[1]。通過動物的活動節(jié)律與時(shí)間分配不僅可以了解動物的生活習(xí)性、生理和生態(tài)需求[2- 3],也有助于理解動物個(gè)體對時(shí)間的最佳利用方式[4]。當(dāng)環(huán)境條件改變時(shí),鳥類的行為節(jié)律也會發(fā)生變化,有著最適的時(shí)間分配和行為節(jié)律的個(gè)體在自然選擇中占據(jù)有利地位[5- 6]。通過對大鴇(Otistarda)[7]、黑頸鶴(Grusnigricollis)[8]、大天鵝(Cygnuscygnus)[9]等鳥類的研究表明,這些鳥類會通過改變時(shí)間分配和行為節(jié)律的方式來適應(yīng)環(huán)境和氣候的改變。開展相關(guān)的行為研究,有助于深入了解鳥類對環(huán)境變化的生態(tài)適應(yīng)機(jī)制。

朱鹮(Nipponianippon)是國際瀕危物種,國家Ⅰ級重點(diǎn)保護(hù)鳥類[10]。自1981年在洋縣重新發(fā)現(xiàn)7只野生朱鹮以來[11],經(jīng)過30多年的保護(hù),至2014年朱鹮野生種群已恢復(fù)到1090只[12],此后相繼在陜西、河南和浙江建立了野化種群[13- 16]。為了進(jìn)一步將朱鹮拓展至更廣泛的歷史分布區(qū),2018年7月從陜西洋縣引進(jìn)20只朱鹮在河北北戴河建立了迄今為止全球緯度最高的野化種群。

目前野化朱鹮的行為研究較多,但都集中在洋縣、寧陜和董寨等華中亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)[17- 20]。而北戴河位于溫帶季風(fēng)氣候區(qū),又瀕臨渤海灣,其顯著特點(diǎn)是常年多風(fēng),冬季寒冷,與朱鹮原生種群的氣候環(huán)境差異較大。本研究旨在分析北戴河野化朱鹮種群行為節(jié)律和時(shí)間分配,了解其與原生種群的行為差異,進(jìn)而評估朱鹮種群對環(huán)境和氣候變化的適應(yīng)能力,為朱鹮在高緯度地帶的野化放飛提供科學(xué)依據(jù)。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 研究地概況

北戴河國家級朱鹮野化試驗(yàn)基地位于北戴河國家濕地公園內(nèi),地理坐標(biāo)為39°50′ N,119°30′ E,海拔10 m。園區(qū)總面積306.7 hm2,包括淺海水域、灘涂、森林與河道等多種生境類型。

北戴河國家濕地公園地處中緯度暖溫帶,屬暖溫帶、半濕潤季風(fēng)性大陸性氣候,春溫、夏涼、秋暖、冬寒,四季分明。因其位于東部沿海季風(fēng)環(huán)流區(qū),具有多風(fēng)、濕潤、雨量適中、氣候宜人的海洋性氣候特點(diǎn)。年平均氣溫為11.5℃,7月最熱,月平均氣溫25.0℃,冬季1月最冷,月平均氣溫-4.8℃,極端最低溫度-24.3℃；無霜期281 d。年平均日照時(shí)數(shù)為2568.6 h。年平均降水量為680 mm,多集中在6—8月。

1.2 野化環(huán)境和野化種群管理

北戴河朱鹮基地于2018年6月建成并投入使用。野化訓(xùn)練大網(wǎng)籠頂部均覆蓋綠色尼龍軟網(wǎng),四周有5 m高鐵絲網(wǎng),網(wǎng)籠中間高度45 m,四周高度25 m,占地面積約4500 m2,可活動空間約135000 m3[21]。內(nèi)部模仿野生朱鹮的棲息地設(shè)有人工濕地、草地和天然棲樹或人工棲杠等野化訓(xùn)練條件。

2018年7月,從陜西洋縣朱鹮救護(hù)飼養(yǎng)中心引進(jìn)20只朱鹮；2019年7月—2020年1月,野化網(wǎng)籠中共有朱鹮24只,其中幼鳥(當(dāng)年出生的個(gè)體)7只,成鳥(2歲及以上個(gè)體)17只。成鳥的年齡介于3—7歲,其中雌鳥9只,雄鳥8只。所有個(gè)體均佩戴了可遠(yuǎn)距離觀察鑒別的彩色數(shù)字環(huán)。在日常管理中,除每日兩次投喂食物,每周進(jìn)行一次消毒外,盡量減少其他人為干擾。

1.3 行為觀察

根據(jù)其他學(xué)者的研究[18,22]和實(shí)地觀察,將朱鹮的行為分為覓食、休息、理羽、水浴、運(yùn)動、警戒、爭斗以及其他8個(gè)類別,定義如下(表1)。

表1 朱鹮在非繁殖期的行為描述

2019年7月至2020年1月,采用監(jiān)控設(shè)備和單筒望遠(yuǎn)鏡對野化網(wǎng)籠內(nèi)17只成年朱鹮和7只幼鳥進(jìn)行觀察。觀察時(shí)間從早上8點(diǎn)大網(wǎng)籠日常管理工作開始至下午6點(diǎn)日常管理活動結(jié)束,采用瞬時(shí)掃描法每隔10 min記錄1次發(fā)生各類行為的朱鹮個(gè)體數(shù)量。觀察天數(shù)103 d,共計(jì)882 h,觀察記錄(樣本數(shù)量)共5292條。

1.4 數(shù)據(jù)處理

參照Fiore所采用的方法[23],將每次掃描取樣視為一個(gè)獨(dú)立樣本,以發(fā)生某種行為類型的個(gè)體數(shù)與掃描取樣中所觀察到的總個(gè)體數(shù)的比值來表示此種行為類型在這一取樣樣本中所占的時(shí)間比例；然后將每小時(shí)內(nèi)的掃描樣本的數(shù)據(jù)平均化,計(jì)算出每小時(shí)的活動時(shí)間分配；最后,以每小時(shí)的活動時(shí)間分配作為基本計(jì)算單元,求其平均值來表示每月的活動時(shí)間分配；再用每月的平均值來表示非繁殖期的活動時(shí)間分配。日活動節(jié)律則用主要活動類型在各個(gè)時(shí)間段(1 h)百分比的平均值來表示。為比較成鳥和幼鳥的活動時(shí)間分配(成鳥和幼鳥可通過彩環(huán)號碼和羽衣顏色進(jìn)行區(qū)分),用每月成鳥和幼鳥個(gè)體發(fā)生各種行為的個(gè)體數(shù)與總?cè)觽€(gè)體數(shù)的比值來表示每月成鳥和幼鳥的活動時(shí)間比例,求其平均值來表示非繁殖期成鳥和幼鳥的活動時(shí)間分配。為了解低溫對朱鹮行為的影響,將冬季(2019.12.1—2020.1.12)和夏秋季節(jié)的行為進(jìn)行了對比分析。

用 Excel 和SPSS 19.0軟件對數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析和圖表處理。首先對數(shù)據(jù)進(jìn)行方差齊性檢驗(yàn),如果符合正態(tài)分布,使用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)進(jìn)行分析,如果不符合正態(tài)分布,則采用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)進(jìn)行比較。

2 結(jié)果

2.1 日間活動時(shí)間分配

北戴河朱鹮種群在非繁殖期的主要行為類型為休息、覓食和理羽(圖1),分別占日間活動時(shí)間的41.8%、39.7%和13.3%。其余依次是運(yùn)動、其他、警戒、水浴和爭斗。

圖1 北戴河朱鹮在非繁殖期的日間行為分配 Fig.1 Time budget of Crested Ibis in Beidaihe during non-breeding season

2.2 日間活動節(jié)律

非繁殖期朱鹮主要活動的時(shí)間分配參見圖2。朱鹮覓食行為在一天中有3個(gè)較為明顯的高峰期,其中上午有兩個(gè),分別是9:00—10:00(42.2%)和11:00—12:00(42.9%),下午的高峰期在15:00—16:00(49.3%)。休息行為有兩個(gè)明顯的峰值分別是上午的8:00—9:00(47.3%)和中午的13:00—14:00(52.7%)。理羽行為同樣有兩個(gè)高峰期分別在早晨8:00—9:00(16.6%)以及傍晚17:00—18:00(22.4%)。朱鹮的水浴、運(yùn)動、警戒、爭斗和其他行為所占時(shí)間比例都很低,也沒有明顯的節(jié)律性。

圖2 朱鹮在北戴河朱鹮基地非繁殖期日活動節(jié)律 Fig.2 Behavior rhythm of Crested Ibis during non-breeding season in Beidaihei

2.3 冬季低溫對朱鹮日間行為的影響

朱鹮在冬季的行為與夏秋季存在一定的差異。主要表現(xiàn)在休息、覓食和理羽方面(圖3)。冬季朱鹮休息行為日活動時(shí)間占比顯著高于夏秋季(t=-2.763,P<0.05),覓食行為則相反(t= 2.991,P<0.05),冬季理羽行為日活動時(shí)間占比略高于夏秋季,但差異不顯著(t=-0.581,P>0.05)。通過圖4發(fā)現(xiàn),夏秋季朱鹮覓食行為有兩個(gè)明顯的高峰分別在9:00—10:00(49.7%)和15:00—16:00(47.9%),而冬季則有一個(gè)最顯著的高峰期在12:00—13:00期間(70.2%),隨后開始緩慢下降,僅在14:00—15:00期間有個(gè)短暫的上升。在圖5中可以看出朱鹮的休息行為在夏秋季有一個(gè)明顯的高峰期在13:00—14:00(57.8%),而冬季時(shí),在8:00—9:00(60.3%)和17:00—18:00(60.3%)有兩個(gè)高峰期,在12:00—13:00(25.3%)有一個(gè)低谷期。通過圖6發(fā)現(xiàn),朱鹮的理羽行為節(jié)律在夏秋季和冬季也有一些不同,夏秋季時(shí),理羽行為在一天中有四個(gè)較為明顯的高峰期,而冬季時(shí),在8:00—9:00(21.1%)有一個(gè)高峰期,隨后理羽行為占比緩慢的下降直到12:00—13:00(5.3%)達(dá)到低谷,接著逐漸升高在17:00—18:00(22.4%)達(dá)到高峰期。無論是夏秋季還是冬季朱鹮在水浴、運(yùn)動、警戒、爭斗和其他行為等方面的表現(xiàn)都很低,因此未在圖中列出。

圖3 冬季和夏秋季朱鹮主要行為比例的差異 Fig.3 The difference of time budget of Crested Ibis between winter and other seasons

圖4 冬季和夏秋季朱鹮日間覓食行為節(jié)律差異 Fig.4 The difference of rhythm of foraging behavior for Crested Ibis between winter and other seasons

圖5 冬季和夏秋季朱鹮日間休息行為節(jié)律差異 Fig.5 The difference of rhythm of resting behavior for Crested Ibis between winter and other seasons

圖6 冬季和夏秋季朱鹮日間理羽行為節(jié)律差異 Fig.6 The difference of rhythm of preening behavior for Crested Ibis between winter and other seasons

2.4 朱鹮成鳥和幼鳥日間行為差異

通過Mann WhitneyU檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn),成鳥和幼鳥日活動時(shí)間分配相似(圖7),成鳥在休息(Z=-0.703,P>0.05)、理羽(Z=-1.469,P>0.05)、運(yùn)動(Z=-1.535,P>0.05)、警戒(Z=-0.450,P>0.05)、覓食(Z=1.981,P>0.05)、水浴(Z=0.495,P>0.05)和爭斗(Z=-0.444,P>0.05)行為上與幼鳥沒有顯著差異,僅在其他行為的比例上顯著高于幼鳥(Z=-2.631,P<0.01)。

圖7 朱鹮成鳥和幼鳥行為分配差異 Fig.7 Difference in time budget between adult and juvenile Crested Ibis

3 討論

3.1 非繁殖期日活動時(shí)間分配分析

取食的時(shí)間通常與棲息地食物的豐度有關(guān),在食物充足的情況下,鳥類會減少取食的時(shí)間,更多的在庇護(hù)場所休息,從而減少被捕食的風(fēng)險(xiǎn)[24- 27]。北戴河朱鹮種群在日活動時(shí)間分配上,休息行為占比最高(41.8%),覓食行為較休息行為占比稍低為(39.7%),這與洋縣野生朱鹮休息、覓食行為的時(shí)間分配規(guī)律相比不一致(38.2%和43.7%)[22]。除此之外北戴河朱鹮理羽行為占比較高(13.3%),明顯高于洋縣野生朱鹮(0.6%)[22]。其可能的原因是,北戴河野化朱鹮的主要食物來源為人工投食,食物豐富度較高；也不用像野生個(gè)體一樣,因干擾和其他原因消耗大量能量在不同的覓食地和夜宿地之間往返飛行,故在覓食上花費(fèi)時(shí)間較少。此外,在多風(fēng)和寒冷的氣候條件下,為減少能量損失,朱鹮傾向于花費(fèi)更多時(shí)間聚集在樹上,或者在太陽直射的區(qū)域進(jìn)行休息和理羽,這與其他鳥類在相似環(huán)境的行為表現(xiàn)一致[6- 7,28]。為了減少大風(fēng)和低溫等極端天氣對朱鹮的影響,可在網(wǎng)籠內(nèi)設(shè)置傘棚、加裝防風(fēng)板等相關(guān)的庇護(hù)設(shè)施。

3.2 非繁殖期日活動節(jié)律及成幼個(gè)體的活動節(jié)律差異

鳥類的時(shí)間分配和行為節(jié)律主要受食物的影響[29- 32]。在北戴河,朱鹮的覓食行為在上午和下午有兩個(gè)明顯的高峰,9:00—10:00和15:00—16:00這兩個(gè)高峰期是因?yàn)槿斯ね妒车臅r(shí)間在8:30和14:30,除此之外還有一個(gè)覓食高峰期在11:00—12:00,這是因?yàn)樵谶@兩次投食中,上午的投食量較小,會出現(xiàn)一些朱鹮搶不到食或者沒吃飽的情況,因此在這個(gè)時(shí)間段里會有一些朱鹮在投放泥鰍的水塘中覓食。休息行為和理羽行為在8:00—9:00都有一個(gè)高峰期,這是因?yàn)樵绯看缶W(wǎng)籠工作開始時(shí),人為活動較多,所以朱鹮多在樹上休息并整理羽毛。在13:00—14:00期間朱鹮有午休現(xiàn)象,造成休息行為有一個(gè)明顯的最高峰,這也與其他鳥類相似[33- 34]。在17:00—18:00時(shí),朱鹮有一個(gè)理羽的高峰期,這可能與經(jīng)過一天的活動有關(guān)。

鳥類成鳥和幼鳥在日活動時(shí)間分配和節(jié)律上有一定的差異[28,35- 36]。北戴河朱鹮種群成鳥在休息、理羽、運(yùn)動、警戒行為上時(shí)間的分配要多于幼鳥,而在覓食行為的時(shí)間分配上低于幼鳥,但差異都不顯著,這可能是幼鳥處在生長階段對營養(yǎng)的需求量比較大,因此花費(fèi)更多時(shí)間在覓食上。朱鹮成鳥的警戒性和社群行為明顯較幼鳥強(qiáng)和多,所以在警戒和運(yùn)動行為上的時(shí)間分配比幼鳥高。但在其他行為方面,成鳥和幼鳥差異極顯著,這可能與成鳥間的互相假交、咬喙等行為頻次較高有關(guān)。

3.3 冬季低溫對朱鹮日間行為的影響分析

朱鹮在夏秋季和冬季的日活動差異主要體現(xiàn)在覓食、理羽和休息方面。分析其原因,冬季北戴河氣溫低,在上午時(shí),朱鹮多在樹上休息,待到中午氣溫回暖時(shí)再下樹覓食,這就造成了冬季中午出現(xiàn)覓食高峰期和休息的低谷期。因下午投食時(shí)間為14:30,此時(shí)天氣較為暖和,所以投食后朱鹮會立即過來覓食,這也是14:00—15:00期間覓食行為的短暫上升的原因。朱鹮冬季理羽行為的日活動時(shí)間占比比夏秋季時(shí)略高,但行為節(jié)律卻大不相同。夏秋季時(shí),理羽行為有明顯的4個(gè)高峰期,速率波動較大；而在冬季時(shí),理羽行為的節(jié)律性更為明顯,早晚占比較高,中午占比低。分析其原因,冬季時(shí)早晚天氣寒冷,朱鹮一般在樹上休息,并整理自己的羽毛,而中午時(shí),氣溫回升,朱鹮下樹覓食,此時(shí)理羽行為占比較少。

環(huán)境溫度的變化對鳥類的行為和新陳代謝有重要的影響。在極端溫度下,鳥類往往會改變行為模式進(jìn)行應(yīng)對。例如,在低溫環(huán)境下。小天鵝(Cygnuscolumbianus)在溫度較低時(shí)的理羽行為明顯減少,覓食和休息行為的時(shí)間顯著增加[37]；灰鶴(Grusgrus)在氣溫低時(shí)會減少覓食的時(shí)間,通過增加休息和理羽時(shí)間的方式來減少能量的損失[36]；斑頭雁(Anserindicus)[38]和鶴鷸(Tringaerythropus)[39]在低溫條件下理羽行為沒有明顯變化,但會增加覓食的時(shí)間并減少休息的時(shí)間；中華秋沙鴨(Mergussquamatus)在低溫天氣下覓食、理羽和休息行為比例均顯著增加[40]；大天鵝在冬季時(shí)則花費(fèi)更多的時(shí)間在休息上,覓食和理羽的時(shí)間顯著減少[9]。雖然低溫條件下這些鳥類的覓食、休息和理羽行為有所差異,但普遍的結(jié)論是,鳥類在冬季會增加能量攝入,同時(shí)也都支持了“鳥類在低溫環(huán)境下會盡量通過減少行為活動以降低能量消耗和熱量損失”這一觀點(diǎn)。本研究的結(jié)果支持上述觀點(diǎn)。由于有充足的食物來源,本研究中的朱鹮能夠快速取食,并減少了其他行為占比,從而花費(fèi)更多的時(shí)間聚集在陽光下休息和理羽。這一結(jié)果表明,朱鹮對北戴河冬季的低溫能夠做出積極的行為模式調(diào)整,表現(xiàn)出良好的適應(yīng)性。上述行為也在一定程度上反映了鳥類對低溫環(huán)境的適應(yīng)性。

3.4 保護(hù)建議

野化訓(xùn)練是瀕危物種再引入的關(guān)鍵步驟,旨在提高飼養(yǎng)動物的野外生存技能及其對釋放地環(huán)境的適應(yīng)能力。如果釋放地與原生地氣候和環(huán)境差異較大,則野化訓(xùn)練尤為重要。本研究中,北戴河的環(huán)境相比陜西漢中的一個(gè)突出特點(diǎn)是冬季較為寒冷,這為朱鹮的安全越冬帶來了挑戰(zhàn)。研究結(jié)果表明,朱鹮在北戴河冬季低溫環(huán)境下表現(xiàn)出積極的行為調(diào)整和適應(yīng)性。需要意識到的是,本研究是在人為干預(yù)的室外環(huán)境中進(jìn)行的,今后朱鹮一旦釋放到野外則將面臨更加嚴(yán)苛的環(huán)境挑戰(zhàn)。為了進(jìn)一步提高朱鹮的野外生存能力,為后續(xù)的野化放飛工作提供科學(xué)依據(jù),我們做出如下建議：

(1)進(jìn)一步開展網(wǎng)籠內(nèi)部的環(huán)境豐容,為朱鹮提供多樣化的棲息環(huán)境,鍛煉其根據(jù)氣候特征主動選擇庇護(hù)場所的能力。進(jìn)一步豐富籠內(nèi)棲息樹種的類別,涵蓋闊葉樹和針葉樹、常綠樹和落葉樹,為朱鹮在不同氣候下提供選擇機(jī)會。特別是在冬季,應(yīng)設(shè)置更多不同程度的低溫庇護(hù)設(shè)施,如防雪傘棚、防風(fēng)擋板等,提高朱鹮對不同環(huán)境溫度的棲息地選擇能力。

(2)進(jìn)一步深入開展朱鹮對低溫環(huán)境的適應(yīng)性研究。在行為方面,進(jìn)一步開展針對性的觀察研究,關(guān)注對低溫最為敏感的裸露部位的保護(hù)行為；另一方面,鑒于低溫對新陳代謝的影響,應(yīng)開展糞便等取樣檢測工作,揭示朱鹮對低溫的生理適應(yīng)機(jī)制。

(3)本研究表明,在人為干預(yù)、食物充足的情況下,朱鹮在低溫下會盡快取食并減少相關(guān)活動量和能量消耗。但在自然環(huán)境下,冬季低溫一方面會增加鳥類對食物和能量的需求,另一方面又會減少水鳥的可利用覓食地面積,這將帶來極大挑戰(zhàn)。因此,朱鹮在北戴河開展野化放飛的關(guān)鍵是要確保冬季有充足的覓食地。在此之前,應(yīng)開展充分調(diào)查,掌握北戴河冬季朱鹮的潛在覓食地狀況,并開展相應(yīng)的棲息地恢復(fù)工作。

根據(jù)野化個(gè)體在冬季寒冷條件下的棲息地新要求及行為變化,我們對今后北戴河朱鹮再引入項(xiàng)目的實(shí)施提出以下建議：(1)確保朱鹮在冬季有充足的適宜覓食地。在冬季低溫狀況下,應(yīng)在模擬的覓食濕地及水體增加推流水泵,防止水面結(jié)冰,增加冬季朱鹮可覓食的水域面積,同時(shí)增加泥鰍等食物的投入量。(2)進(jìn)行環(huán)境豐容,提供必要的冬季庇護(hù)場所。例如,在網(wǎng)籠內(nèi)增加常綠樹種(如松樹),并用稻草等編織、設(shè)置防風(fēng)擋板和防雪傘蓋,減少冬季風(fēng)雪的不良影響,降低朱鹮能量的損耗；移植部分闊葉樹種,在夏天為朱鹮提供陰涼庇護(hù)的環(huán)境。

致謝：感謝陜西漢中朱鹮國家級自然保護(hù)區(qū)管理局在朱鹮野化管理方面給予的支持和幫助。