臧 娜 連晉欣 陳新軍, 林東明,

(1. 上海海洋大學海洋科學學院, 上海 201306; 2. 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)省部共建教育部重點實驗室, 上海 201306; 3. 國家遠洋漁業(yè)工程技術研究中心, 上海 201306; 4. 農(nóng)業(yè)部大洋漁業(yè)開發(fā)重點實驗室, 上海 201306; 5. 青島海洋科學與技術國家實驗室海洋漁業(yè)科學與食物產(chǎn)出過程功能實驗室, 青島 266071)

阿根廷滑柔魚(Illex argentinus), 隸屬頭足綱(Cephalopoda)、槍形目(Teuthoidea)、柔魚科(Ommastrephidae), 滑柔魚屬(Illex), 主要分布在22°—54°S的西南大西洋大陸架和大陸坡海域, 尤以35°—52°S海域資源最為豐富[1,2]。阿根廷滑柔魚是西南大西洋生態(tài)系統(tǒng)的重要指示種, 起著重要的“生物泵”作用[3]。同時, 該種類因其資源量豐富, 已經(jīng)成為世界頭足類漁業(yè)的重要漁業(yè)對象, 漁獲量約占全球頭足類總產(chǎn)量的10%以上[4], 也是我國遠洋魷釣漁業(yè)的主要捕撈對象之一[5,6]。然而, 阿根廷滑柔魚生長快、壽命短[1], 終生一次繁殖, 產(chǎn)卵完成后不久便死去[7—9]。種群大小取決于資源補充量, 后者與個體的繁殖成效(Reproductive effort)密切相關[10]。

生物個體的體征(Body condition)是其健康狀況的一個重要表征[11,12], 體征優(yōu)劣直接影響著生物個體的繁殖成效并隨之影響群體資源補充量[13,14]。已有研究表明, 阿根廷滑柔魚在索餌期間個體生長和性腺發(fā)育同步進行[15,16]; 然而性腺發(fā)育成熟后個體逐漸停止攝食[17], 胴體和足腕等肌肉組織存儲能量將被部分轉(zhuǎn)化以供給性腺發(fā)育和配子發(fā)生成熟的能量所需[18]。因而, 阿根廷滑柔魚索餌期間的體征狀況對個體的生殖投入具有重要作用, 并在一定程度上影響個體的繁殖成效及其資源補充量。本文根據(jù)2012—2014年在西南大西洋索餌場采集的阿根廷滑柔魚樣本, 分析其體質(zhì)量-胴長關系, 年間個體生長的體征變化特性, 并利用廣義線性混合效應模型(Generalized linear mixed-effects models,GLMM)分析體征的月份變化效應關系, 以期認知阿根廷滑柔魚的體征生長特性, 為可持續(xù)開發(fā)該種類資源提供科學基礎。

1 材料與方法

1.1 樣本采集

阿根廷滑柔魚實驗樣本來源于我國遠洋燈光魷釣漁業(yè)作業(yè)船的漁獲物。采樣時間為2012年1—3月、2013年1—3月和2014年4—6月, 采樣海域為西南大西洋公海海域(41°56′—47°09′S、57°48′—60°49′W)。采樣方案為根據(jù)作業(yè)船相對流動性特點, 進行每個站點隨機采集樣本約60尾。樣本經(jīng)冷凍保存后運回實驗室進行分析。

1.2 生物學測定

樣本在實驗室常溫解凍后進行生物學測定, 測定項目包括胴長(Mantel length, ML)、體質(zhì)量(Body weight, BW)和性別等。胴長測定精確至1 mm, 體質(zhì)量精確至1 g。本實驗共分析了1733尾阿根廷滑柔魚樣本, 其中2012年688尾, 2013年655尾, 2014年390尾。

1.3 數(shù)據(jù)處理

漁獲樣本組成根據(jù)采樣年份和月份, 按雌性和雄性分類統(tǒng)計, 計算分析樣本的性別比例、平均胴長和平均體質(zhì)量。采用頻率分布方法分析每個年份雌性和雄性樣本的胴長組成, 分析優(yōu)勢胴長分布及其所占的比例。

體質(zhì)量-胴長關系采用非線性回歸方法,分別進行每個采樣年份雌性和雄性樣本個體的體質(zhì)量與胴長的冪函數(shù)擬合, 求取體質(zhì)量-胴長(BWML)之間的關系:

式中, BW為體質(zhì)量(g); ML為胴長(mm);a、b為待估算參數(shù)。

體征指標根據(jù)體質(zhì)量和胴長(BW-ML)的冪函數(shù)回歸關系, 求取殘差并標準化。殘差值具有基于個體水平又獨立于個體大小且能夠反映個體質(zhì)量特征的特點[19,20]: 殘差值為負值時, 表示個體的質(zhì)量特征不佳; 殘差值為正值時, 表示個體的質(zhì)量特征良好。因此, 體質(zhì)量和胴長關系的殘差值(BW-ML residuals)可作為個體的體征指標(Body condition index,CI)[21], 指標值為正時, 表征個體質(zhì)量良好; 指標值為負時, 則表征個體體質(zhì)量不佳。

利用廣義線性混合效應模型(Generalized linear mixed-effects models, GLMM)擬合體征指標與胴長的關系, 模型中以采樣月份作為隨機效應變量及其對個體大小的效應影響。模型方程[22]如下:

式中,CI為體征指標; ML為胴長(mm);α0為采樣月份對模型截距的隨機影響,α1為胴長×采樣月份作用對體征指標的效應,β0為年份對模型截距的隨機影響,ε為模型誤差項。在模型擬合時, 胴長取自然對數(shù)Ln(ML)以降低數(shù)據(jù)極值的影響[22]。

實驗數(shù)據(jù)以平均值±標準差(Mean±SD)表示,運用OriginPro 9.1和SPSS等統(tǒng)計分析軟件, 及R統(tǒng)計平臺進行數(shù)據(jù)的處理分析。χ2擬合優(yōu)度檢驗(Chi-Square Goodness-of-Fit test)分別檢驗2012、2013和2014年及合并年份樣本的雌雄比例是否等于1∶1; 單因素方差分析(ANOVA)檢驗分析不同年份之間、同年份不同月份之間雌性和雄性樣本的體型大小差異性, 并且隨后進行TukeyHSD檢驗分析;t檢驗分析雌、雄個體體質(zhì)量-胴長關系b值與勻速生長b=3的差異性; 協(xié)方差分析(ANCOVA)檢驗雌、雄個體之間體質(zhì)量-胴長關系的差異性; 非參數(shù)Kruskal-Wallis檢驗(K-Wtest)分析雌性和雄性個體在不同年份之間的體征指標差異以及同年度不同月份之間的體征指標差異性。廣義線性混合效應模型使用程序包lme4[23]在R平臺[24]中進行回歸分析。數(shù)據(jù)分析的顯著性水平為P<0.05。

2 結(jié)果

2.1 雌雄比例

不同年份樣本的雌雄比例分析顯示, 2012年份雌雄比例為1.02∶1, 符合雌雄比例1∶1的假設(χ2=0.093,P=0.76); 2013和2014年樣本中均以雌性樣本占優(yōu), 雌雄比例分別為1.45∶1和1.38∶1, 與雌雄比例1∶1的假設存在顯著差異(2013年,χ2=22.35,P<0.05; 2014年,χ2=9.86,P<0.05; 表1)。此外, 雌雄比例的月份分析顯示(表1), 2012年1—3月阿根廷滑柔魚的雌雄比例隨著月份推移呈下降趨勢, 且在3月時雌雄比例最低為0.49∶1, 與雌雄比例1∶1的假設差異顯著(P<0.05); 2013年1月雌雄比例最大, 為4.00∶1, 隨后雌雄比例呈下降趨勢, 3月時最低, 為0.61∶1; 2014年4月和5月的雌雄比例與1∶1假設沒有顯著差異(P>0.05), 6月時雌性樣本數(shù)量占優(yōu), 雌雄比例為1.89∶1, 且與雌雄比例1∶1的假設差異顯著(P<0.05)。

表1 阿根廷滑柔魚樣本的雌雄比例Tab. 1 The sexual ratio for the specimens of Illex argentinus

2.2 個體大小組成

分析顯示, 阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體均以2014年樣本體型最大(ANOVA, 雌性:F=509.30,P<0.05; 雄性:F=210.70,P<0.05), 平均胴長分別為(271.7±28.3)和(244.7±17.3) mm; 2012和2013年樣本雌性和雄性個體的胴長則差異性不顯著(Tukey HSD, 雌性,P=0.22; 雄性,P=0.43; 表2)。同時, 雌性和雄性個體的體質(zhì)量亦以2014年樣本為最重(ANOVA, 雌性:F=701.10,P<0.05; 雄性:F=391.60,P<0.05), 平均體質(zhì)量分別為(488.5±160.9)和(390.2±93.4) g(表2)。

表2 阿根廷滑柔魚樣本的胴長和體質(zhì)量Tab. 2 The mantle length and body weight of Illex argentinus specimens

此外, 每個采樣年份阿根廷滑柔魚雌性和雄性樣本的胴長均隨著月份推移增加顯著(圖1)。其中,2012年3月樣本胴長最大, 雌性和雄性樣本的平均胴長分別為(258.3±20.6)和(231.3±19.9) mm; 1月樣本胴長最小, 雌性和雄性樣本的平均胴長分別為(191.8±16.6)和(184.5±20.0) mm。2013年雌性樣本亦以3月的胴長為最大, 平均胴長為(221.5±21.0) mm;雄性樣本以2月的胴長最大, 平均胴長為(208.1±12.3) mm, 但與3月樣本胴長沒有顯著性差異(TukeyHSD,P=0.19), 后者的平均胴長為(203.8±22.5) mm。2014年雌性樣本以6月的最大, 平均胴長為(295.6±14.7) mm, 4月的最小, 平均胴長為(248.0±23.6) mm;雄性樣本5月和6月的胴長差異不顯著(TukeyHSD,P=0.81), 平均胴長分別為(252.3±14.4)和(254.4±11.2) mm。

圖1 阿根廷滑柔魚雌雄性個體胴長的月份分布Fig. 1 The monthly distribution of mantle length of female and male Illex argentinus

每個采樣年份阿根廷滑柔魚雌性和雄性樣本的胴長分布均為單峰值區(qū)間分布(圖2)。其中,2012年, 雌性樣本的優(yōu)勢胴長為161—220 mm, 占總數(shù)的77.30%; 雄性樣本的優(yōu)勢胴長為161—240 mm,占總數(shù)的84.12%。2013年, 雌性樣本的優(yōu)勢胴長為181—240 mm, 占總數(shù)的91.24%; 雄性樣本的優(yōu)勢胴長為181—220 mm, 占總數(shù)的69.66%。2014年,雌性樣本的優(yōu)勢胴長為221—300 mm, 占總數(shù)的83.63%; 雄性樣本的優(yōu)勢胴長為221—260 mm, 占總數(shù)的71.95%。

圖2 阿根廷滑柔魚雌雄個體的胴長組成分布Fig. 2 Distribution of mantle length for female and male Illex argentinus

2.3 體質(zhì)量-胴長關系

2012—2014年, 阿根廷滑柔魚雌性個體的體質(zhì)量-胴長的冪函數(shù)關系式分別為BW=0.00000082×ML3.58(R2=0.95,P<0.001), BW=0.0000021×ML3.39(R2=0.74,P<0.001), BW=0.000014×ML3.09(R2=0.92,P<0.001); 雄性個體體質(zhì)量-胴長的冪函數(shù)關系式分別為BW=0.000030×ML2.95(R2=0.82,P<0.001),BW=0.000047×ML2.82(R2=0.61,P<0.001),BW=0.000016×ML3.09(R2=0.82,P<0.001; 圖3)。t檢驗顯示, 2012年雌雄性個體體質(zhì)量-胴長關系b值與勻速生長假設b=3之間均存在顯著性差異(雌性,t=6.76,P<0.05; 雄性,t=5.67,P<0.05); 2013年雌性個體體質(zhì)量-胴長關系b值與勻速生長假設b=3之間無顯著差異(t=?0.25,P=0.80), 雄性個體的則存在顯著性差異(t=?3.28,P<0.05); 2014年雌性個體體質(zhì)量-胴長關系b值與勻速生長假設b=3之間存在顯著性差異(t=4.12,P<0.05), 雄性的沒有顯著性差異(t=1.39,P=0.17)。同時, 協(xié)方差(ANCOVA)結(jié)果顯示, 2012—2014年雌性和雄性個體的體質(zhì)量-胴長關系均存在顯著性差異(2012:F=128.16,P<0.05;2013:F=13.85,P<0.05; 2014:F=78.54,P<0.05)。

圖3 阿根廷滑柔魚雌雄個體的體質(zhì)量與胴長關系Fig. 3 The relationship between body weight and mantle length in female and male Illex argentinus

2.4 體征的生長特性

在不同年份之間, 阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體的體征均存在顯著差異(雌性:χ2=185.15,P<0.05;雄性:χ2=287.99,P<0.05), 并且兩者的體征均在2013年度時最差, 在2014年度時最佳(圖4)。

圖4 阿根廷滑柔魚雌、雄個體體征指標的年度分布Fig. 4 The yearly distribution of the body condition index in female and male Illex argentinus

同年度不同月份的體征分析顯示, 2012年度雌性個體體征不存在顯著的月份差異性(χ2=2.39,P=0.30), 2013年度以2月的個體體征狀況最差(χ2=7.39,P=0.02), 2014年度的個體體征自4—5月呈改善趨勢, 隨后在6月時體征顯著下降(χ2=35.79,P<0.05; 圖5a)。與雌性相同, 雄性個體2012年度的體征隨著月份推移顯著改善, 在3月時體征狀況達到最佳(χ2=51.95,P<0.05); 2013年度個體體征在2月時最差, 在3月時有所改善(χ2=56.22,P<0.05);2014年度個體體征以5月時最佳(χ2=14.22,P<0.05;圖5b)。

圖5 每個年份阿根廷滑柔魚雌、雄個體體征指標的月份分布Fig. 5 The monthly distribution of the body condition index in female and male Illex argentinus from different sampling years

2.5 個體體征的月份效應關系

廣義線性混合效應模型(GLMM)結(jié)果顯示, 阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體的體征指標與其胴長密切相關(雌性,t=–2.58,P=0.011; 雄性,t=–2.56,P=0.0023), 胴長×月份作用對兩者的效應方差分別為33.78和2.84, 模型對雌性和雄性個體體征指標的合計方差解釋率分別為91%(R2=0.91)和68%(R2=0.68)(表3和表4)。同時, 阿根廷滑柔魚的體征與其胴長呈負相關關系, 雌性和雄性個體體征-胴長模型固定效應的斜率估計分別為–6.24和–2.56; 胴長×月份作用對不同月份雌性和雄性個體體征的影響效應具有一致性, 即個體越大, 體征較差(圖6)。

圖6 胴長×月份效應對阿根廷滑柔魚雌性(a)和雄性(b)個體體征的影響Fig. 6 The effects of mantle length×month interactions on the body condition of female (a) and male (b) Illex argentinus

表3 阿根廷滑柔魚雌性個體體征與胴長的廣義線性混合效應模型結(jié)果Tab. 3 Results of generalized linear mixed-effects model of body condition regression on mantle length for female Illex argentinus

表4 阿根廷滑柔魚雄性個體體征與胴長的廣義線性混合效應模型結(jié)果Tab. 4 Results of generalized linear mixed-effects model of body condition regression on mantle length for male Illex argentinus

3 討論

3.1 個體組成

大洋性頭足類為典型的“機會主義者”, 具有生長速度快、生命周期短等生活史特點, 并且在雌雄比例上存在屬種特殊性[1,2]。本研究發(fā)現(xiàn), 阿根廷滑柔魚2012—2014年樣本的總體雌雄比例為1.25∶1, 并且每個采樣年份的樣本中亦以雌性個體數(shù)量為多, 且2013年1—3月樣本和2014年4—6月樣本的雌雄比例與1∶1假設存在顯著性差異。結(jié)果與柔魚科其他種類雌性個體數(shù)量占優(yōu)的現(xiàn)象相一致[25,26],表明雌性個體數(shù)量占優(yōu)可能是柔魚科種類維持種群數(shù)量的生活史策略之一。同時研究發(fā)現(xiàn), 2012年1—3月和2013年1—3月阿根廷滑柔魚樣本中雌性

個體數(shù)量均隨著月份推移逐漸減少且顯著, 而2014年4—6月樣本中各月份均以雌性個體數(shù)量占優(yōu)且在6月份時雌雄比例達到最大值(1.89∶1), 說明阿根廷滑柔魚的雌雄比例具有時間特屬性。有研究表明[1,3,17], 阿根廷滑柔魚在其棲息海域里可見不同產(chǎn)卵季節(jié)的產(chǎn)卵群體, 且因產(chǎn)卵季節(jié)不同而存在向岸“短距離”洄游產(chǎn)卵和北向巴西外海“長距離”洄游產(chǎn)卵的繁殖習性。向岸“短距離”洄游產(chǎn)卵多發(fā)生在南半球春季和夏季, 雄性性腺先行發(fā)育并在索餌場完成與雌性個體的交配活動[1,3,17]; 北向巴西外海“長距離”洄游產(chǎn)卵則多發(fā)生在南半球秋冬季節(jié), 性腺發(fā)育成熟的雄性個體先行北向洄游離開索餌場[1,3,17]。因此, 阿根廷滑柔魚雌雄比例的時間特性可能與其不同產(chǎn)卵季節(jié)的產(chǎn)卵洄游、雄性性腺先行發(fā)育等繁殖習性相關。

通常, 阿根廷滑柔魚可根據(jù)其成熟胴長和產(chǎn)卵季節(jié)劃分為夏季產(chǎn)卵種群、南巴塔哥尼亞種群、布宜諾斯艾利斯-巴塔哥尼亞種群和南巴西種群等4個群體[27,28]。其中, 夏季產(chǎn)卵種群體型最小, 成熟胴長一般在140—250 mm, 為南半球夏季產(chǎn)卵[29];后三者的體型較大, 成熟胴長一般在180—400 mm,產(chǎn)卵季節(jié)分別在南半球秋季、冬季和春季[28—30]。本研究顯示, 不同年份采集的阿根廷滑柔魚樣本的體型大小存在顯著性差異, 以2014年5—6月采集的樣本體型最大, 雌性和雄性胴長分別為214—334和205—289 mm; 2012年1—3月和2013年1—3月采集樣本體型較小, 前者雌性和雄性胴長分別為142—313和144—330 mm, 后者雌性和雄性胴長分別為158—300和140—248 mm。同時, 每個年份不同月份之間的平均胴長均存在顯著性差異(圖1)。其中,2012年樣本雌性和雄性個體的胴長均隨著月份推移增加顯著; 2013年樣本雌性個體在3月份時胴長最大, 雄性個體在2月和3月之間體型差異不顯著;2014年樣本雌性個體隨著月份推移顯著增大, 雄性個體則在5月和6月之間增加不顯著。然而, 胴長頻率分布分析顯示, 每個年份樣本的胴長均呈單峰值區(qū)間分布(圖2)。這些結(jié)果說明2012年1—3月和2013年1—3月的樣本可能以夏季產(chǎn)卵群體為主, 并且可能存在南巴塔哥尼亞種群補充個體; 2014年4—6月的樣本則可能以南巴塔哥尼亞種群為主, 布宜諾斯艾利斯-巴塔哥尼亞種群補充個體共存。然而, 具體的種群歸屬仍需要今后綜合耳石和角質(zhì)顎等硬組織微結(jié)構的年齡生長及其產(chǎn)卵季節(jié)推算等加以確定。

3.2 體質(zhì)量和胴長生長

通常, 水生動物的體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系式的b值可用于表征生物個體的生長速率和身體形態(tài)發(fā)育等生長情況, 當b=3 時個體為勻速生長,b>3 時為正異速生長, 當b<3時為負異速生長[31]。本研究發(fā)現(xiàn), 每個年份采集的阿根廷滑柔魚體質(zhì)量與胴長呈顯著的冪函數(shù)關系, 并且雌性個體體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系式的b值均大于3, 為正異速生長, 即體質(zhì)量增長速率高于胴長生長速率[26,32], 結(jié)果與王堯耕等[33]的結(jié)論相同。然而, 在雄性個體中2012年1—3月和2013年1—3月樣本體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系b值均顯著小于勻速生長b=3的假設, 2014年4—6月樣本的體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系b值則與勻速生長假設b=3沒有顯著性差異, 說明2012年和2013年雄性個體均為負異速生長, 而2014年雄性個體為勻速生長。宣思鵬等[34]也曾報道2013年度采集的阿根廷滑柔魚雄性個體的體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系式的b值<3。此外, Arkhipkin等[30]基于耳石日齡發(fā)現(xiàn)150—300d的阿根廷滑柔魚雌性相對生長率要高于雄性, 與本研究中b值所示結(jié)果相似。這種體質(zhì)量-胴長生長的雌雄差異性可能是在相同生命周期內(nèi)雌性個體具有更快的生長速率以獲得較大的成熟體型[27]所導致, 因為體型越大的個體其潛在繁殖力越大且具有較高的生殖能量投入以實現(xiàn)繁殖潛能最大化[1,18]。

體質(zhì)量-體長冪函數(shù)關系式的a作為條件因子,常用作個體健康指數(shù)和肥滿度等的參考指標[35—37], 并與生活季節(jié)和棲息環(huán)境食物豐度等密切相關[36,37—39]。本研究發(fā)現(xiàn), 2012—2014年各年份的阿根廷滑柔魚體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系式的a值均以雄性個體的為大, 表明雄性個體具有較好的健康指數(shù)和肥滿度。這可能與阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體的生殖投入方式不同相關, 前者的生殖投入較大且在生長發(fā)育過程中會轉(zhuǎn)化部分肌肉組織能量供給性腺發(fā)育, 后者的生殖投入較少, 性腺發(fā)育能量直接來源于發(fā)育過程中的食物能量攝入[40]。同時, 阿根廷滑柔魚體質(zhì)量-胴長冪函數(shù)關系式a值存在年份差異性, 雌性和雄性個體均以2013年份的較大, 而且雄性個體中2012年和2013年的a值均大于2014年,則可能與采樣季節(jié)及其海域生產(chǎn)力的年間差異性密切相關。這是因為2012年和2013年的采樣月份正值南半球夏季, 2014年的則為秋季和初冬季節(jié),前者的環(huán)境適宜度較好且餌料豐度也相對較佳[41,42]。

3.3 體征生長特性

西南大西洋阿根廷外海具有豐富的上升流系統(tǒng), 且受到北上福克蘭寒流和南下巴西暖流的影響,營養(yǎng)鹽和浮游生物豐富, 是天然的海洋生物索餌育肥場[41,42]。阿根廷滑柔魚對海洋環(huán)境波動變化敏感性高, 其生長發(fā)育與海表溫度、葉綠素濃度和海平面高度等環(huán)境因子關系密切[43—46]。本研究結(jié)果顯示, 阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體的體征指標存在顯著的年間差異性, 且均以2014年最佳, 2013年最差。根據(jù)美國NOAA海洋遙感觀測數(shù)據(jù)(https://oceanwatch.pifsc.noaa.gov/), 2013年1—3月3個月的合計月平均海表溫最高, 為12.92℃(1月12.59℃,2月13.08℃, 3月13.08℃); 次之為2012年1—3月3個月的合計月平均海表溫, 為12.77℃(1月11.83℃, 2月13.64℃, 3月12.83℃); 2014年4—6月3個月的合計月平均海表溫最低, 為11.75℃(4月13.07℃, 5月11.57℃, 6月10.62℃)。阿根廷滑柔魚體征與組織能量積累密切相關, 肌肉組織是最大的能量積累器官[18], 在海表溫度超過9℃時其能量積累效率呈下降趨勢[47]。因此, 不同年份之間的體征差異可能是年間季節(jié)的水溫變化引起的組織能量積累差異所致。此外, 海洋生物個體的體征一定地影響其資源補充量大小[13,14], 因而侯慶聯(lián)等[48]發(fā)現(xiàn)2012—2015年間阿根廷滑柔魚資源豐度以2014年的為最好, 也從側(cè)面反映了該年份阿根廷滑柔魚個體具有較佳的體征。

同時, 每個年份阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體(除2012年雌性個體外)的體征存在顯著的月份間差異, 并且2012年雌性個體和2013年雌性和雄性個體的體征均在2月時最差, 2014年雌性和雄性個體在6月時最差。通常, 阿根廷滑柔魚在生長發(fā)育前期處于體型快速生長期, 營養(yǎng)物質(zhì)在肌肉組織迅速積累[49]; 生長發(fā)育后期肌肉組織的部分能量轉(zhuǎn)化供給性腺發(fā)育及配子發(fā)生成熟, 致使個體生長速度下降,體征變差[50,51]。既有研究表明, 南半球1—3月為阿根廷滑柔魚的夏季產(chǎn)卵季節(jié), 產(chǎn)卵峰期為2月;4—6月則為秋冬季產(chǎn)卵群的性腺成熟和繁殖產(chǎn)卵期, 6月為產(chǎn)卵峰期[27—29]。在性腺成熟和繁殖產(chǎn)卵期間, 個體攝食強度下降顯著[1,17], 而生殖能量需求增大[18,47,50—51]。因而, 阿根廷滑柔魚個體體征的月份差異性可能是其生長發(fā)育過程中的能量積累變化及隨后的繁殖產(chǎn)卵活動所致, 具體原因仍需后續(xù)深入開展組織能量積累的季節(jié)性變化分析加以佐證。

此外, 阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體的體征指標與其胴長密切相關, 胴長×月份作用對不同月份雌性和雄性個體體征的影響效應具有一致性, 即個體越大, 體征越差, 表明其體征隨著體型增大而呈下降趨勢。該結(jié)果與林東明等[18]報道的肌肉組織能量占比隨著性腺發(fā)育顯著下降的結(jié)論相近。一方面, 該結(jié)果可能說明了體型較大的阿根廷滑柔魚個體具有較大的生殖投入, 從而導致有限的攝入能量對肌肉組織的投入分配有所降低。這種情況與東太平洋赤道海域莖柔魚的體征生長情況[32]相一致。另一方面, 則可能是體型較大的個體具有較高的新陳代謝率[52], 進而導致體型較大的個體在有限能量攝入情況下轉(zhuǎn)化肌肉組織能量。Segawa等[53]曾報道了瑪雅蛸(Octopus maya)和福氏槍烏賊(Loligo forbesi)等的新陳代謝率隨著個體體型增加而增大, 隨之較大量地轉(zhuǎn)化肌肉組織中的蛋白質(zhì)成分。然而, 阿根廷滑柔魚體征隨著體型增大而下降的原因仍需后續(xù)的深入研究, 需要綜合考慮個體的生長、新陳代謝率、生殖投入策略、攝食行為及餌料生物豐度等。

綜上所述, 本研究通過分析個體組成的時間變化及體質(zhì)量-胴長關系, 結(jié)合殘差指標分析法和廣義線性混合效應模型, 進一步了解了阿根廷滑柔魚的生長及其體征變化特性。阿根廷滑柔魚雌性和雄性個體均表現(xiàn)為異速生長; 體征的年間差異顯著, 并且同一年份不同月份之間的個體體征變化亦顯著; 體征與體型大小密切相關, 胴長×月份作用對不同月份個體體征的影響效應具有一致性, 體型越大體征較差。這些結(jié)果進一步豐富認知了阿根廷滑柔魚的生長發(fā)育過程, 為深入開展該種類的生殖投入并為可持續(xù)開發(fā)利用提供了基礎。同時, 本研究方法也為開展其他大洋性柔魚類的生長發(fā)育及體征變化提供了一定的方法基礎, 以深入掌握這些種類的生活史過程。