朱雅婷, 程繼銘, 林芯宇, 張 蘭, 閆興富

(北方民族大學生物科學與工程學院/國家民委生態(tài)系統(tǒng)建模及應(yīng)用重點實驗室，寧夏 銀川 750021)

森林鼠類對植物種子的擴散是植物種子有效擴散的重要機制[1]，其在植物幼苗增補及其與共存物種間的競爭中具有關(guān)鍵作用[2]，而且對植物種群更新、群落組成和生態(tài)系統(tǒng)多樣性等具有重要影響[3,4]。種子特征對鼠類的取食和擴散種子偏好具有重要影響[5,6]，其中種子大小是影響動物對種子擴散的最重要因素[7]，大種子的營養(yǎng)回報和潛在收益更高[8]，被森林鼠類優(yōu)先擴散，且擴散距離更遠[7]。種皮結(jié)構(gòu)對動物覓食行為策略也具有影響，鼠類可能優(yōu)先取食種皮薄的種子，而貯藏種皮厚而堅硬的種子[9]。

同種植物個體同步大量結(jié)實對捕食動物具有飽和效應(yīng)，動物為了占據(jù)更多的食物資源，在結(jié)實大年擴散和貯藏種子的量通常遠大于實際需求量[10,11]，從而增大種子逃避被動物吃掉的機會，即森林鼠類和植物在結(jié)實大年表現(xiàn)為互惠關(guān)系，而在結(jié)實小年表現(xiàn)為對抗關(guān)系[12]。因此，植物結(jié)實量在年際間的較大波動是降低動物對種子的捕食壓力、實現(xiàn)種子擴散的適應(yīng)性策略[6,13,14]。

華北落葉松(Larixprincipis-rupprechtii)為我國重要鄉(xiāng)土樹種，主要分布于華北地區(qū)[15]，其種子較小，目前還沒有種子被鼠類捕食的相關(guān)報道；華山松(Pinusarmandii)種子在散落過程中面臨很大的鼠類捕食壓力[16]，森林鼠類的分散貯藏可有效實現(xiàn)其種子的擴散，且種子命運在不同結(jié)實量的年份間差異顯著[17]；紅松(Pinuskoraiensis)種子散落過程中也被鼠類等動物大量取食[18]，動物的分散貯藏可促進紅松種子傳播[19-22]和天然更新[23]。為了比較森林鼠類對上述3種植物種子的取食和擴散行為，在六盤山區(qū)的華北落葉松人工林，研究了森林鼠類對上述3種植物種子的取食和擴散特征，為3個樹種直播造林過程中的鼠害防治及種群的人工輔助更新提供參考。

1 研究地區(qū)和樣地概況

研究地區(qū)位于六盤山國家級自然保護區(qū)，該區(qū)冬季寒冷干燥，夏季高溫多雨，年降水量676 mm，其中60%的降水集中于7—9月，年蒸發(fā)量1 426 mm；年均溫5.8 ℃；土壤以灰褐土為主[24]。研究樣地位于保護區(qū)內(nèi)龍?zhí)读謭龅拇蟮箿狭謪^(qū)(106°21.12′E，35°23.54′N，海拔高度1 900 m)的華北落葉松人工林，林地為坡度約35°的西坡，華北落葉松冠層蓋度70%以上，冠層下有遼東櫟(Quercuswutaishanica)、栓翅衛(wèi)矛(Euonymusphellomanus)、水栒子(Cotoneastermultiflorus)、華西箭竹(Fargesianitida)等喬木幼樹和灌木，還有少量的冰草(Agropyroncristatum)、早熟禾(Poaannua)等草本植物，群落物種組成和研究地區(qū)的鼠類動物種類已有較為詳細的報道[24-25]。

2 材料與方法

2.1 試驗材料

華北落葉松和華山松種子采自六盤山區(qū)域的華北落葉松人工林和華山松林30年以上的成年植株，紅松種子購自吉林省撫松縣露水河鎮(zhèn)的農(nóng)貿(mào)市場。用漂浮法除去空秕種子，室內(nèi)晾干后在常溫下貯藏于透氣布袋內(nèi)備用；除去空秕粒并充分干燥，并測得華北落葉松、華山松和紅松種子千粒重分別為6.89 g、306 g和529 g。

2.2 試驗設(shè)計

2015年4月6日，在研究區(qū)內(nèi)選擇6條華北落葉松人工林帶，將6條樣帶平均分為2組，分別模擬結(jié)實小年和結(jié)實大年投放種子，每一組的3條樣帶分別投放華北落葉松、華山松和紅松種子；在每條樣帶上，沿山坡自下而上間隔20 m設(shè)置3個種子投放單位，每一種子投放單位由間隔5 m以上的3個種子投放點組成。3個投放點分別進行以下處理：1)清除凋落物：將地表凋落物清除干凈后投放種子；2)培養(yǎng)皿中：將種子置于直徑為9 cm培養(yǎng)皿中，然后將培養(yǎng)皿與凋落物混放于地表；3)凋落物覆蓋：清除地表凋落物，投放種子后再用厚約3 cm凋落物覆蓋種子。

2.3 種子投放

在模擬結(jié)實小年，每個投放點分別投放華北落葉松種子90粒、油松種子60粒、紅松種子30粒，模擬結(jié)實大年種子投放量是結(jié)實小年的3倍；6條樣帶共投放：華北落葉松種子3投放單位×3投放點(處理)×90粒+3投放單位×3投放點(處理)×270粒=3 240粒、華山松種子3投放單位×3投放點(處理)×60粒+3投放單位×3投放點(處理)×180粒=2 160粒、紅松種子3投放單位×3投放點(處理)×30粒+3投放單位×3投放點(處理)×90粒=1 080粒。

2.4 野外調(diào)查和數(shù)據(jù)處理

分別在種子投放后的第2、4、7、14天和第21天，調(diào)查記錄被動物就地取食和留存于投放點的種子數(shù)量，觀測時種子投放點剩余的種子數(shù)即為種子留存數(shù)，根據(jù)鼠類取食后棄于投放點的種子殘片(3種植物種子的種皮相對較厚，鼠類取食后仍保留種子的外形輪廓)統(tǒng)計種子就地取食數(shù)，最初投放于每個投放點的種子總數(shù)扣除種子留存數(shù)和就地取食數(shù)即為被鼠類搬離投放點的種子數(shù)；根據(jù)上述數(shù)據(jù)，按以下公式計算種子在各個調(diào)查時期的留存率、取食率和擴散率：

留存率(%)=(留存于投放點的種子數(shù)/最初投放種子數(shù))×100%；

取食率(%)=(被取食種子數(shù)/最初投放種子數(shù))×100%；

擴散率(%)=(被搬離投放點的種子數(shù)/最初投放種子數(shù))×100%。

用單因素方差分析的方法分析種子的最終取食率和擴散率在不同樹種、處理及大小年間差異顯著性分析，所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計均在SPSS 13.0軟件中完成。

3 結(jié)果與分析

3.1 種子留存率及動態(tài)

從圖1可以看出，在結(jié)實小年，華北落葉松種子在投放2 d后留存率相對較高，清除凋落物、培養(yǎng)皿中和凋落物覆蓋處理分別為35.6%、49.3%和44.8%，隨著投放時間延長，留存率快速降低，在投放7 d后，3個處理種子留存率均不足2%，到試驗結(jié)束時留存率均為0；不同處理華山松種子留存率在投放2 d后均在10%以下，但在投放4 d后3個處理的留存率均為0；種子投放2 d后，置于培養(yǎng)皿中的紅松種子留存率高達37.8%，凋落物覆蓋處理種子留存率僅2.2%，而清除凋落物處理留存率為0。

注：A、B為清除凋落物；C、D為培養(yǎng)皿中；E、F為凋落物覆蓋。下同。

在結(jié)實大年，3個樹種的種子留存率在投放2 d后均以培養(yǎng)皿中最大，華北落葉松、華山松和紅松種子分別為74.8%、82.8%和92.6%，其他2個處理在投放早期被消耗相對較快，尤其是華北落葉松和華山松種子，在清除凋落物和凋落物覆蓋處理留存率分別為32.7%、38.3%和47.8%、25.0%，且隨投放時間延長快速降低，其中清除凋落物處理在投放7 d后留存率<2%，投放14 d后均降至0；清除凋落物和凋落物覆蓋處理紅松種子在投放2 d后留存率也較高，分別為79.6%和88.2%，但隨著投放時間延長快速降低，投放14 d后留存率降低接近于0。

3.2 種子取食率及動態(tài)

從圖2可以看出，在結(jié)實小年，清除凋落物、培養(yǎng)皿中和凋落物覆蓋處理華北落葉松種子在釋放2 d后均被大量取食(取食率分別為54.1%、41.1%和41.1%)，但在試驗結(jié)束時不同處理間差異不顯著；華山松和紅松種子在釋放2 d后取食率相對較低，隨著投放時間延長，培養(yǎng)皿中處理種子取食率增大，其他2個處理基本穩(wěn)定；相同投放方式的華北落葉松種子最終取食率均顯著大于華山松和紅松種子(p<0.01)，凋落物覆蓋處理華山松種子最終取食率顯著高于培養(yǎng)皿中處理(p<0.05)。

圖2 華北落葉松(LP)、華山松(PA)和紅松(PK)種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林被森林鼠類取食率及動態(tài)

在結(jié)實大年，清除凋落物處理種子在投放2 d后取食率表現(xiàn)為華北落葉松(59.4%)>華山松(26.5%)>紅松(3.0%)，培養(yǎng)皿中處理最低(華北落葉松、華山松和紅松種子分別為9.5%、10.74%和0)；試驗結(jié)束時，清除凋落物、培養(yǎng)皿中和凋落物覆蓋處理華北落葉松種子最終取食率分別高達88.4%、77.4%和86.5%，華山松和紅松種子仍相對較低，各處理紅松種子最終取食率均顯著低于華山松和華北落葉松種子(p<0.01)，其中培養(yǎng)皿中處理最小，顯著低于清除凋落物處理(p<0.05)。

華北落葉松種子最終取食率在結(jié)實大小年間差異較大，清除凋落物和凋落物覆蓋處理在結(jié)實大年顯著高于結(jié)實小年(p<0.01)，而培養(yǎng)皿中處理在結(jié)實大年顯著低于結(jié)實小年(p<0.01)；置于培養(yǎng)皿的華山松種子最終取食率在結(jié)實大年顯著高于結(jié)實小年(p<0.05)，盡管其他處理在結(jié)實大年均高于結(jié)實小年，但差異不顯著；各處理紅松種子的最終取食率在結(jié)實大小年間無顯著差異。

3.3 種子擴散率及動態(tài)

在結(jié)實小年，不同處理華北落葉松種子在投放2 d后的擴散率均在10%左右，隨著時間延長略有增大，試驗結(jié)束時各處理均小于20%；華山松和紅松種子在投放2 d后即大量被擴散(>60%)，除培養(yǎng)皿中處理隨著時間延長略有提高外，其他處理增幅均不大，其中凋落物覆蓋處理顯著高于培養(yǎng)皿中處理(p<0.05)，不同類型種子間差異不顯著(圖3)。

圖3 華北落葉松(LP)、華山松(PA)和紅松(PK)種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林被森林鼠類擴散率及動態(tài)

華北落葉松種子在結(jié)實大年擴散率也很低，清除凋落物、培養(yǎng)皿中和凋落物覆蓋處理種子在投放2 d后擴散率分別為7.9%、15.7%和6.5%，試驗結(jié)束時各處理間無顯著差異；投放2 d后，清除凋落物和凋落物覆蓋處理華山松種子擴散率分別高達35.2%和39.8%，培養(yǎng)皿中處理較低(6.5%)，試驗結(jié)束時各處理均大于50%，但差異不顯著；培養(yǎng)皿中和凋落物覆蓋處理紅松種子在投放2 d后擴散率均小于10%，隨著投放時間延長均大幅提高，試驗結(jié)束時培養(yǎng)皿中處理顯著大于清除凋落物處理(p<0.05)。

清除凋落物和凋落物覆蓋處理華北落葉松種子最終擴散率在結(jié)實大年均顯著低于結(jié)實小年(p<0.01)，而培養(yǎng)皿中處理種子在結(jié)實大年顯著高于結(jié)實小年(p<0.01)；不同處理華山松種子最終擴散率在結(jié)實小年均高于結(jié)實大年，其中培養(yǎng)皿中處理種子在結(jié)實大小年間差異顯著(p<0.01)；紅松種子的最終擴散率在結(jié)實大小年間無顯著差異。

4 討 論

森林鼠類能夠識別植物種子大小和種皮結(jié)構(gòu)的差異，并有效調(diào)節(jié)取食和擴散行為[5,6,24]，動物通常傾向于擴散營養(yǎng)價值較高且種皮堅硬的大種子，而就地取食營養(yǎng)價值較低且種皮較薄的小種子[7,9,17]。本研究3種植物種子的大小和種皮結(jié)構(gòu)差異較大，在結(jié)實小年，較小的華北落葉松種子在投放早期留存率相對較高，但隨著種子投放時間延長，不論在結(jié)實大年還是小年，各處理種子均被大量取食，因而最終擴散率都很低；相反，較大且種皮較厚的華山松和紅松種子被動物消耗較快，而且被大量擴散，這些結(jié)果均與以往的研究結(jié)論一致，因為動物覓食行為過程的能量投入與種子大小呈正相關(guān)關(guān)系[7]，大種子具有單位時間和能量投入的更高營養(yǎng)回報和潛在收益[8]。種子大小差異引起的處理種子時間不同可影響動物對自身被捕食風險的判斷，從而影響覓食策略[11]，尤其在結(jié)實大年更為明顯，不同處理種子的最終取食率均表現(xiàn)為華北落葉松種子>華山松種子>紅松種子，而最終擴散率高低順序與最終取食率完全相反，且不同樹種間差異顯著。此外，在林下環(huán)境缺乏樹木冠層遮蔽的春季，動物對自身被捕食風險的反應(yīng)可能更為敏感，從而減少覓食過程的時間投入以降低被捕食風險[9]，在種子投放早期，甚至將非本地分布的紅松種子作為一種“異物”而采取驅(qū)避行為(留存率較高)，這一結(jié)果也可能與鼠類對覓食效益和自身被捕食風險的權(quán)衡有關(guān)[9,26]。

多數(shù)鼠類物利用嗅覺和隨機挖掘搜尋食物，凋落物覆蓋對種子具有保護作用[25]。研究發(fā)現(xiàn)，清除凋落物和凋落物覆蓋處理的種子被動物消耗較快，而培養(yǎng)皿中處理種子被動物消耗較慢，且更多被擴散，表明清除凋落物可降低動物覓食障礙而有利于動物成功搜尋種子，這一結(jié)果可從閆興富等[25]的結(jié)論得到佐證，佟國波等[22]以紅松種子為材料的研究結(jié)果也與本研究結(jié)論一致。值得注意的是，不論是結(jié)實大年還是結(jié)實小年，凋落物覆蓋種子最終也被全部消耗，可能因為種子被覆蓋后更接近于散落后的自然狀態(tài)，即凋落物覆蓋對種子的保護作用僅限于種子投放前期階段，而置于培養(yǎng)皿中的種子則因為自然狀態(tài)改變而增大了動物對自身被捕食風險[25]，即森林鼠類將大量置于培養(yǎng)皿中的種子視為具有潛在風險的食物源而采取更為保守的策略，因此選擇大量擴散培養(yǎng)皿中的種子，而不是就地取食。

結(jié)實大小年是木本植物應(yīng)對動物捕食壓力的重要策略之一[6,13,14]，結(jié)實大年對捕食者的飽和效應(yīng)在為種子提供逃避動物捕食機會的同時，也使種子的成功擴散成為可能[10-11]，因為在結(jié)實大年森林鼠類可能會大量貯藏種子，而在結(jié)實小年則以取食種子為主[16]。研究發(fā)現(xiàn)，不同處理華北落葉松種子在結(jié)實大年和小年最終取食率均很高，但清除凋落物和凋落物覆蓋處理種子的擴散率在結(jié)實小年更高，甚至華山松種子在結(jié)實大小年的最終取食率和擴散率表現(xiàn)出與上述結(jié)論完全相反的趨勢，這些與上述研究相互矛盾的結(jié)果反映了鼠類即使在食物不足的情況下也可能貯藏一定量的食物以應(yīng)對春季食物供應(yīng)緊缺。在結(jié)實大年，供應(yīng)充足的種子可能對森林鼠類具有飽和效應(yīng)，盡管種子擴散的絕對量增大，擴散率也會相對降低。