趙圣軍 陶珊慧 馮子洋 張文文 許 青*

(1.東北林業(yè)大學，哈爾濱，150040；2.生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學研究所，南京，210042)

脊椎動物尸體是一種營養(yǎng)豐富的有機物，它不僅參與了所在生態(tài)系統(tǒng)的能量流動，而且是向食物網(wǎng)提供能量的重要資源[1]。食腐性脊椎動物和無脊椎動物通過分解尸體，促進了有機物的分解和能量的循環(huán)，近年來被認為是為生態(tài)系統(tǒng)提供功能和服務的重要組成部分[2-4]。由于地理、季節(jié)和環(huán)境的差異，小型脊椎動物尸體在不同地區(qū)被利用情況是多變的[5-6]。動物尸體在野外被分解主要由4類競爭者決定：葬甲蟲科昆蟲、食腐脊椎動物、螞蟻和其他蠅類。春末和夏季，葬甲蟲是在中、北緯林地中參與小型脊椎動物尸體分解的主要食腐動物類群[7]。葬甲蟲是一種特殊的昆蟲群，對于大多數(shù)葬甲蟲來說，利用脊椎動物的尸體是生活中必不可少的一部分。與其他食腐動物不同的是，葬甲科(Silphidae)覆葬甲屬(Nicrophorus)的成蟲可將尸體掩埋在土里作為幼蟲的食物，通過將尸體埋起來的策略避免與其他生物類群發(fā)生競爭，特別是與食腐性的脊椎動物和嗜尸的蒼蠅之間的競爭[8]，競爭可能會導致葬甲蟲在林區(qū)或城市生境中的繁殖成功率下降[9]；另外，葬甲蟲通過將尸體掩埋起來對于降低病菌在食物網(wǎng)中的傳播起著重要作用。在一些生態(tài)系統(tǒng)中，食腐脊椎動物是最早到達尸體的動物之一，對于大量的兼性食腐動物和食肉動物而言，脊椎動物尸體是一種營養(yǎng)豐富的資源[1，10]。葬甲蟲與食腐脊椎動物之間存在資源競爭，這種競爭可以使葬甲蟲補償由于缺乏食腐脊椎動物利用尸體而導致降低的生態(tài)功能[11]。蒼蠅是常被懷疑與葬甲蟲爭奪尸體的類群。Didham等[12]研究發(fā)現(xiàn)，雖然在森林中淺埋的尸體比在草地中深埋的尸體有更多的蠅幼蟲，但葬甲蟲在森林中的產(chǎn)卵成功率仍比在草地中高。葬甲蟲的螨寄生現(xiàn)象和雙親對幼蟲照顧(包括從尸體中移除蠅卵和幼蟲)是導致蒼蠅幼蟲未能成功與葬甲蟲競爭尸體的兩個可能原因。國外對于葬甲蟲研究起步較早，1933年Pukowski[13]首次詳細描述了覆葬甲屬生態(tài)學，對葬甲蟲行為進行了開創(chuàng)性的調查研究。近幾年對葬甲蟲與其他生物類群競爭的研究趨于微觀，如葬甲蟲的免疫系統(tǒng)、肛門分泌物以及葬甲蟲與微生物之間的競爭等[14-15]。目前國內關于尸體的研究方向多集中在尸解性昆蟲群落在尸體上的演替規(guī)律上[16-19]，關于葬甲蟲與食腐動物之間對小型脊椎動物尸體競爭的研究比較少。小型脊椎動物尸體可以對生態(tài)群落的許多部分產(chǎn)生直接和間接的影響，并有助于穩(wěn)定物種多樣性和營養(yǎng)動態(tài)循環(huán)[20-21]。關于小型脊椎動物尸體被利用時間的研究有助于揭示各食腐動物在不同時間的生態(tài)重要性，特別是關于食腐動物之間對資源的競爭關系。本論文通過在野外林區(qū)生境中投放雞雛尸體，記錄隨著時間動態(tài)變化各類食腐動物在不同時期利用尸體的情況，通過比較各類食腐動物在不同時期利用尸體情況來討論它們之間對尸體的競爭關系。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究地點選擇在黑龍江省尚志市帽兒山林場老山人工實驗站。該區(qū)域地理坐標為45°20′—45°25′N，127°29′—127°44′E，為松嫩平原向大、小興安嶺和長白山的過渡地帶，位于張廣才嶺西坡，北部為小興安嶺，西北為松嫩平原，東南為長白山。帽兒山地區(qū)受大陸性季風氣候影響，年平均氣溫為2—6℃，7月平均氣溫約為20—21℃，年平均降雨量約為400—650 mm，年平均蒸發(fā)量為1 000—1 100 mm，年日照時數(shù)在2 150—2 480 h[22]。主要喬木為樟子松(Pinussylvestrisvar.mogolica)、興安落葉松(Larixgmelinii)、紅松(Pinuskoraiensis)、榆(Ulmuspumila)、紫椴(Tiliaamurensis)、糠椴(Tiliamandshurica)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)和白樺(Betulaplatyphylla)等，灌木叢為東北百合(Liliumdistichum)、山葡萄(Vitisamurensis)、蕁麻(Urticafissa)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)以及忍冬屬(Lonicera)植物等。

1.2 實驗材料

1.3 實驗方法

2018年6月中旬進行實驗，在研究區(qū)域選擇5種林區(qū)生境，分別是樟子松林、興安落葉松林、紅松林、天然次生闊葉林和蒙古櫟林，每種生境面積約為1 hm2。早8：00開始投放雞雛尸體，間隔5 m，標記記錄投放位置；用1 m長的牙線系在每只尸體腿部，以方便尋找被移動的尸體[23]。每種生境投放20只，共投放100只。當日14：00開始觀察，此后每天8：00和14：00各觀察1次，記錄不同時期參與尸體利用的食腐動物類群及各食腐動物利用尸體的數(shù)量和利用時間。

根據(jù)觸發(fā)式紅外相機拍照辨認鳥類和獸類，記錄在各種生境中出現(xiàn)的脊椎動物種類、數(shù)量及出現(xiàn)時間，紅外相機設定為觸發(fā)式拍照，連續(xù)拍攝3張[24-25]。無脊椎動物的收集分2步：在尸體被完全利用前，定期觀察各生境不同時期尸體上出現(xiàn)的葬甲類和螞蟻、蒼蠅類等小型動物，逐個鑒定并做記錄；當尸體樣本被完全利用后，采集在尸體上和以尸體為圓心，半徑為1 m范圍內體長超過2 mm的土壤動物，用酒精浸泡保存帶回實驗室進行詳細分類鑒定。

實驗對尸體在野外是被哪類食腐動物利用特此區(qū)分：第一種情況，對實驗樣地尸體巡查時，如果發(fā)現(xiàn)尸體在投放地消失，首先要在尸體所在位置為圓心，半徑為2 m的土壤范圍內尋找尸體，若尸體已被埋到土壤里，則認定尸體被葬甲利用；第二種情況，當觀察實驗時發(fā)現(xiàn)除了第一種情況外的尸體在原來位置及附近范圍內丟失或通過紅外相機記錄到尸體被食腐類脊椎動物食用，則認定尸體是被食腐類脊椎動物利用；第三種情況，尸體被其他無脊椎動物分解，若皮膚、肌肉和骨頭等仍然存在，則觀察將繼續(xù)進行，當尸體既沒有被葬甲蟲利用，也沒有被食腐類脊椎動物利用，而是在原地被分解至只剩殘骸，則認定尸體被無脊椎動物利用。實驗觀察從投放尸體開始到尸體全部被完全利用為止。

1.4 數(shù)據(jù)分析

本實驗通過記錄各食腐動物在不同時期利用的尸體數(shù)量，比較各個食腐動物在不同時期對尸體的利用率。另外，因為不同時期當尸體被利用后，剩余未被利用的尸體總數(shù)會發(fā)生變化(如第一時期剩余尸體總數(shù)為100只，當?shù)?時期尸體被食腐動物利用m只后，第二時期剩余未被利用的尸體總數(shù)即為100-m只，以此類推)，因此本實驗通過設計以下公式，來比較各食腐動物在每個時期利用的尸體數(shù)占剩余未被利用的尸體總數(shù)的比例。該比例(Ptn%)計算公式如下：

Ntn表示各食腐動物在第n時間段內利用的尸體數(shù)(n=1表示在0—6 h時間段，n=2表示在6—24 h時間段，n=3表示在24—30 h時間段，后面時間段以此類推)。N總表示實驗樣地尸體總數(shù)。運用Excel軟件進行數(shù)據(jù)處理。

2 結果

2.1 主要食腐動物類群

本研究共記錄到參與尸體分解的動物5綱8目15科24種，其中包括唇足綱(Chilopoda)1目1種，多足綱(Diplopoda)1目1種，昆蟲綱(Insecta)3目8科15種，鳥綱(Aves)1目2科3種和哺乳綱(Mammalia)2目3科4種(表1)。食腐動物可分為葬甲蟲、食腐脊椎動物、螞蟻和蠅等食腐無脊椎動物3類。

表1 夏季利用尸體的動物名錄Tab.1 A list of animals that use carcasses in summer

葬甲蟲類。葬甲科的昆蟲是較快發(fā)現(xiàn)尸體資源并在尸體附近活動的群體，部分個體在尸體投放2 h內就能把尸體埋起來以獨享資源。本次實驗共記錄到5種葬甲蟲，分別是尼覆葬甲(Necrophorusnepalensis)、達烏里覆葬甲(Aclypeadaurica)、隧葬甲(Silphaperforata)、黑覆葬甲(Nicrophorusconcolor)和前星覆葬甲(Nicrophorusmaculifrons)。

食腐脊椎動物類。食腐類脊椎動物能較快地將尸體從原地消失，是與葬甲科昆蟲競爭尸體最激烈的食腐動物。本次實驗觀察到在尸體附近活動的食腐類脊椎動物有7種，其中利用尸體的優(yōu)勢種為黑線姬鼠(Apodemusagrarius)、大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、花鼠(Tamiassibiricus)和黃鼬(Mustelasibirica)。

螞蟻、蠅類等食腐無脊椎動物類。各個林型中參與尸體分解的食腐類無脊椎動物到達尸體上順序差不多。首先所有尸體都有蟻科(Formicidae)動物的參與，而且蟻科是最先發(fā)現(xiàn)與接近尸體的，如路舍蟻(Tetramoriumcaespitum)和日本弓背蟻(Camponotusjaponicus)，隨后是絲光麗蠅(Luciliasericata)、廄腐蠅(Muscinastabulans)等各種雙翅目(Diptera)昆蟲。

2.2 不同時期各食腐動物利用尸體數(shù)比較

投放的100只尸體在72 h之內被完全利用。葬甲蟲是利用尸體的優(yōu)勢群體，共利用了71%；其次是食腐類脊椎動物，利用了27%；蒼蠅等無脊椎動物僅利用2%。

葬甲蟲在每個時期都參與尸體利用，且相比于其他食腐動物利用尸體的數(shù)量都是最多的。食腐類脊椎動物利用尸體的時間是在48 h以內各時間段(圖1)。尸體從投放開始6 h內蠅類等無脊椎動物最先開始接觸尸體，之后是葬甲科昆蟲，脊椎動物稍晚。0—6 h內尸體開始丟失，葬甲蟲成功埋葬了10只尸體，食腐類脊椎動物利用了4只。6—24 h是葬甲蟲類和食腐類脊椎動物利用尸體的高峰期，共46只尸體被完全利用，其中葬甲蟲利用28只，占被利用總數(shù)的60.8%；食腐脊椎動物利用18只，占脊椎動物在所有時間段利用尸體總數(shù)的66.6%，尸體投放24 h后，食腐類脊椎動物利用尸體的數(shù)量逐漸減少。24—30 h和30—48 h時間段葬甲蟲類和食腐脊椎動物利用尸體情況較相似，一些鴉科等(Corvidae)食腐鳥類開始在尸體上活動，但未觀察到其成功利用尸體。48 h后尸體被利用較緩慢，尸體上的葬甲蟲數(shù)量逐漸減少。蠅類等無脊椎動物在前期沒有完全利用尸體，僅在54—72 h時間段利用了2只。

圖1 不同時期各種食腐動物利用尸體數(shù)量比較Fig.1 Comparison of the number of the carcasses used by various scavengers at different periods

2.3 剩余尸體占比

葬甲蟲在不同時期利用的尸體所占剩余尸體比例隨著時間呈先增后降的趨勢，在30—48 h時間段達到最大比例，利用比例為61.9%(圖2)。食腐類脊椎動物在各時間段利用的尸體占剩余尸體比例都比葬甲蟲的低，且隨著時間變化差值越來越大；6—24 h是食腐類脊椎動物利用尸體比例最高的時間段，為20.6%，但比同時間段葬甲蟲利用比例低11.5%。54—72 h時間段蠅類等無脊椎動物利用尸體占剩余尸體比例比葬甲蟲利用比例高。

圖2 不同時期各食腐動物利用的尸體數(shù)占剩余尸體總數(shù)比例比較Fig.2 Comparison of the ratio of the number of the carcassesused by scavengers in different periods to the total number of remaining carcasses

3 討論

葬甲蟲是利用小型脊椎動物尸體的專性食腐動物，在溫帶森林中對小型脊椎動物尸體的分解具有重要貢獻[23]。本次研究中，在各個時期都觀察到葬甲蟲在尸體上活動，這可能與葬甲蟲的活動不依賴于食腐競爭者的存在，而是取決于其他非生物條件有關，如溫度、濕度和當?shù)刂脖唤Y構等[26]。葬甲蟲一旦開始埋葬尸體，埋葬行為在一天中的任何時候都繼續(xù)進行[13]，使得葬甲蟲有更多的機會接觸尸體資源，因此在各個時間利用尸體都占據(jù)優(yōu)勢。下午及傍晚時分是葬甲蟲最活躍的時期[27]，本次研究中，6—24 h和30—48 h時期是正處下午及傍晚時間段，無論從利用尸體總數(shù)還是與各食腐動物利用尸體數(shù)的比較中，葬甲蟲都是利用尸體的優(yōu)勢類群，也就是說，下午及傍晚時是葬甲蟲對尸體競爭最強的時期。從發(fā)現(xiàn)尸體的速度上比較，葬甲蟲依靠其敏感的化學感受器在尸體投放后幾個小時之內能快速發(fā)現(xiàn)并埋葬尸體[28]，這是葬甲蟲在前期占有尸體上的一個重要優(yōu)勢。而食腐脊椎動物往往需要在搜索食物的時長和消耗能量等方面上做出權衡，因此在搜索食物時較葬甲蟲來說優(yōu)勢不是很明顯。

食腐類脊椎動物是本實驗中與葬甲蟲競爭最激烈的類群。Devault等[5]發(fā)現(xiàn)，在不同的氣候和生境中，平均有75%的尸體被食腐類脊椎動物清除，Henrich等[29]在歐洲西部夏季用日齡雞雛來觀察食腐動物對尸體競爭的實驗中，發(fā)現(xiàn)埋葬蟲20%的尸體，而40%的尸體被9種哺乳動物和3種鳥類埋葬。本研究中食腐脊椎動物對尸體利用的數(shù)量遠遠低于國外的研究，推測是因為中國北方地區(qū)與國外相似地區(qū)的生態(tài)環(huán)境之間存在差異有關。在更局部的地區(qū)，食腐動物對尸體的競爭可能受到空氣溫度、棲息地類型和尸體大小的影響[30]。國外利用動物尸體類群多為浣熊(Procyonlotor)、赤狐(Vulpesvulpes)、野豬(Susscrofa)和狼(Canislupus)等中大型哺乳動物[29-31]，在利用尸體的速度和獨自利用尸體的行為上與葬甲蟲競爭尸體更為激烈。而本論文研究中，在樣地中利用尸體的食腐類脊椎動物主要是一些嚙齒類動物，且多數(shù)在夜間利用尸體。鳥類(一些禿鷲除外)似乎主要依靠視覺尋找尸體，喜鵲(Picapica)全年都能接受各種形式的腐肉[29]，在國外的一些研究中，紅鳶(Milvusmilvus)、歐亞鵟(Buteobuteo)和禿鷲(Aegypiusmonachus)等鳥類有捕食腐肉的行為，且一般都是捕食體型比較大的腐肉資源[32-33]。而在本次研究中觀察到在尸體上活動的鳥類都是體型較小種類，如鴉科和鶇科(Turdidae)鳥類，體型較小的局限性可能是導致它們沒有成功利用尸體的原因之一。

作為最早到達尸體上的部分食腐類無脊椎動物也是尸體競爭的參與者。麗蠅科(Calliphoridae)、麻蠅科(Sarcophagidae)和蠅科(Muscidae)的蒼蠅經(jīng)常在死后幾分鐘內在新鮮的尸體上進食和產(chǎn)卵，它們基本在白天活動，是尸體分解的先鋒種群[33]，但食腐類無脊椎動物在利用尸體的速度上是一個緩慢的過程。當尸體氣味暴露于空氣中后，會吸引一些其他的食腐動物特別是葬甲科昆蟲前來參與到尸體競爭上，參與尸體利用的方式導致它們很難獨自利用尸體。隨著尸體存留時間的加長，尸體中會漸漸孵化出蛆蟲，蛆蟲大肆破壞尸體的內臟、腦部等軟組織，葬甲蟲和食腐脊椎動物較少去利用已被破壞的尸體[34]，因此在后期階段如果尸體未被食腐動物完全利用，則蒼蠅等無脊椎動物會將尸體分解至殘骸期，成為對尸體分解過程中最后的食腐動物類群。

各食腐動物的食性差異可能會使它們對尸體的競爭不同[29]。葬甲蟲的活動是高度季節(jié)性的且多數(shù)是專食性的食腐動物，食物來源較單一，這使它們在占有尸體資源時會盡心維護資源。而在大多數(shù)食腐脊椎動物中，腐肉的暫時性和隨機性分布不利于有嚴格專食性食腐行為的脊椎動物尋找食物[35-36]，而兼性食腐脊椎動物不會選擇尸體作為食物的唯一來源，因為它們也會選擇活的獵物或水果和其他植物為食物，所以并不是那么偏好依賴尸體資源。蠅蛆在進食時溶解肌肉組織，使尸體通氣，然后讓需氧微生物深入動物組織，為微生物提供了高質量的環(huán)境，如果微生物濃度過高，其產(chǎn)生的毒素會排斥葬甲蟲或食腐類脊椎動物，使它們不會再利用尸體[37]。

4 結語

綜上所述，本實驗分析了在接近自然條件下各食腐動物在不同時期利用尸體的競爭關系。結果表明葬甲蟲是對尸體競爭的優(yōu)勢類群。然而，各食腐動物分解動物尸體的相對重要性隨環(huán)境而異，各生態(tài)系統(tǒng)群落結構的復雜性可能也會引起脊椎動物和無脊椎動物對尸體的反應不同，導致不同地區(qū)的食腐動物對尸體競爭存在差異。尸體作為一種重要能量資源在生態(tài)系統(tǒng)中仍有許多問題待解決，因此需要進一步的研究。