楊寧，從青，程龍軍

·綜 述·

植物轉(zhuǎn)錄因子基因家族的研究進(jìn)展

楊寧，從青，程龍軍

浙江農(nóng)林大學(xué) 亞熱帶森林培育國家重點實驗室，浙江 杭州 311300

轉(zhuǎn)錄因子在調(diào)控植物生長、發(fā)育及環(huán)境適應(yīng)性等方面發(fā)揮重要作用。具有B-box結(jié)構(gòu)域的一類鋅指結(jié)構(gòu)轉(zhuǎn)錄因子稱為BBX，它們通過調(diào)控基因轉(zhuǎn)錄，與同類或其他轉(zhuǎn)錄因子的互作參與植物光形態(tài)建成、花發(fā)育、避蔭效應(yīng)、植物信號轉(zhuǎn)導(dǎo)以及非生物和生物逆境響應(yīng)等。文中從BBX蛋白結(jié)構(gòu)、分類以及其功能方面對該類轉(zhuǎn)錄因子在植物中的作用進(jìn)行了綜述。

B-box，光形態(tài)建成，成花，避蔭效應(yīng)，逆境

轉(zhuǎn)錄因子是生物中重要的調(diào)控因子，廣泛參與生物生長、發(fā)育、代謝及環(huán)境響應(yīng)的調(diào)控過程。鋅指蛋白 (Zinc finger protein, ZFP) 類轉(zhuǎn)錄因子是生物中的一大類轉(zhuǎn)錄因子，其含有由組氨酸 (His)、半胱氨酸 (Cys) 和鋅離子構(gòu)成的鋅指結(jié)構(gòu)域，能夠與DNA、RNA及蛋白質(zhì)互作，發(fā)揮對轉(zhuǎn)錄、RNA包裝、細(xì)胞凋亡、蛋白折疊組裝等的調(diào)控作用。根據(jù)鋅指結(jié)構(gòu)轉(zhuǎn)錄因子蛋白結(jié)構(gòu)的不同，該蛋白家族又分為若干亞家族[1-2]。

BBX (B-box) 是鋅指結(jié)構(gòu)蛋白家族的一個亞家族，其氨基酸序列中包含1個或2個參與蛋白質(zhì)-蛋白質(zhì)之間互作的B-box基序。含B-box結(jié)構(gòu)域的蛋白廣泛存在于真核生物中，在動物中B-box結(jié)構(gòu)域經(jīng)常與RING結(jié)構(gòu)域和卷曲螺旋結(jié)構(gòu)域形成三價體結(jié)構(gòu)蛋白TRIM (Tripartite motif)/RBCC (RING-B-box-coiled-coil)。在細(xì)胞中泛肽化過程、蛋白運(yùn)輸以及轉(zhuǎn)錄調(diào)控等方面發(fā)揮作用[3-4]。在植物中，擬南芥有32個BBX蛋白，其中21個含2個B-box基序，另外11個僅含一個B-box基序[5]。水稻 () 30個BBX蛋白中則有17個在N末端含有2個B-box基序[6]。B-box結(jié)構(gòu)域往往單獨(dú)存在于N末端，或者和存在于C末端的CCT (Conserved carboxy- terminal) 結(jié)構(gòu)域一起出現(xiàn)，含B-box結(jié)構(gòu)域的蛋白與其他具有卷曲螺旋結(jié)構(gòu)域的蛋白互作能產(chǎn)生等同于TRIM/RBCC的功能[5-6]。擬南芥中發(fā)現(xiàn)的第一個BBX蛋白CONSTANS (CO/AtBBX1) 就能夠與含有卷曲螺旋結(jié)構(gòu)域的蛋白SPA1 (Suppressor of phyA-105 1) 互作，參與光周期影響的成花控制過程[7]。

與動物中BBX蛋白研究相比[3,8]，植物中BBX蛋白功能的研究比較晚。但近年來研究發(fā)現(xiàn)，植物B-box結(jié)構(gòu)域在介導(dǎo)蛋白互作和基因表達(dá)調(diào)控方面發(fā)揮著極為重要的作用。在植物中，B-box結(jié)構(gòu)域能夠在BBX蛋白家族內(nèi)部或和其他蛋白形成異源二聚體的形式，在基因轉(zhuǎn)錄調(diào)控中發(fā)揮重要作用。擬南芥中AtBBX24和AtBBX25通過形成一個非活性異源二聚體的形式，干擾HY5 (ELONGATED HYPOCOTYL 5) 功能的發(fā)揮，進(jìn)而影響(LIGHT-REGULATED ZINC FINGER PROTEIN 1) 表達(dá)，抑制幼苗的光形態(tài)建成過程[9]。而AtBBX24還可以通過和HY5形成異源二聚體的作用，影響HY5與花青素合成酶基因啟動子的結(jié)合抑制它們的表達(dá)[10]。甚至不同植物之間的BBX蛋白也可以產(chǎn)生互作效應(yīng)。擬南芥中的AtBBX32蛋白就能夠和大豆中的GmBBX62互作[11]。另一方面，作為轉(zhuǎn)錄因子，BBX蛋白本身也調(diào)控著很多基因的表達(dá)，參與植物的生長、發(fā)育、光形態(tài)建成、激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和逆境響應(yīng)等生命過程。隨著研究的深入，基因在植物中發(fā)揮的重要功能和分子調(diào)控機(jī)制不斷被揭示出來，在植物分子遺傳學(xué)領(lǐng)域其被重視的程度越來越高。

1 BBX蛋白的結(jié)構(gòu)、分類及進(jìn)化

B-box結(jié)構(gòu)域包含1個或2個長約40個氨基酸殘基的B-box基序。根據(jù)B-box基序氨基酸序列的一致性差異以及鋅離子結(jié)合氨基酸殘基的特異性，分為B-box1 (B1) 和B-box2 (B2) 兩種類型。但組成B-box結(jié)構(gòu)域的氨基酸殘基序列仍具有相當(dāng)?shù)谋Ｊ匦?。CCT結(jié)構(gòu)域所含氨基酸殘基為42–43個，其序列也具有高度保守性，參與BBX蛋白轉(zhuǎn)錄調(diào)控和核蛋白轉(zhuǎn)運(yùn)等功能的發(fā)揮[12-14]。

根據(jù)B-box結(jié)構(gòu)域的數(shù)目和含有CCT結(jié)構(gòu)域的情況，BBX蛋白可以分為5種結(jié)構(gòu)類型。類型Ⅰ和類型Ⅱ都含有2個B-box和1個CCT結(jié)構(gòu)域(B1+B2+CCT)，但類型Ⅰ、Ⅱ的B-box2在氨基酸序列上有差異；類型Ⅲ僅有B-box1和1個CCT結(jié)構(gòu)域 (B1+CCT)；類型Ⅳ只含有2個B-box結(jié)構(gòu)域 (B1+B2)；類型Ⅴ只有1個B-box結(jié)構(gòu)域B1 (圖1)。除了B-box和CCT結(jié)構(gòu)域外，Ⅰ–Ⅳ類中的不同BBX蛋白在C末端還含有CO、CO-like、TOC (Translocons the outer membrane of the Choroplast) 以及M1–M7這7個功能尚不明確的結(jié)構(gòu)域；有些BBX蛋白在C末端還存在1個由6個氨基酸組成的纈氨酸-脯氨酸 (VP) 基序，其一致性序列為：G-I/V-V-P-S/T-F。VP基序離CCT結(jié)構(gòu)域一般約16–20個氨基酸殘基，該基序在BBX蛋白與卷曲螺旋蛋白互作中發(fā)揮重要作用[12,15-16]。COP1 (CONSTITUTIVE PHOTOMORPHOGENIC 1) 作為泛肽連接酶組分參與HY5的降解，抑制植物光形態(tài)建成[17]。研究發(fā)現(xiàn)，具有差異的VP基序可以使不同的BBX以不同的親和力結(jié)合COP1的WD40 (Trp-Asp-40)結(jié)構(gòu)域，進(jìn)而調(diào)控光形態(tài)建成[18]。

圖1 BBX蛋白的結(jié)構(gòu)類型

在BBX蛋白進(jìn)化中，2個B-box結(jié)構(gòu)域的氨基酸序列屬于嚴(yán)謹(jǐn)性保守序列，而VP基序、核定位序列 (Nuclear localization sequence, NLS) 則具有輻射性變異特征[19]。例如BBX蛋白類型Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ的核定位序列均為雙組分型核定位序列，位于CCT結(jié)構(gòu)域內(nèi)，而沒有CCT結(jié)構(gòu)域的類型Ⅳ和Ⅴ也存在雙組分或單組分核定位信號序列[12]。從BBX蛋白進(jìn)化角度上看，動物中B-box1和B-box2結(jié)構(gòu)域氨基酸序列的一致性具有較大差異。而植物中B-box1和B-box2結(jié)構(gòu)域氨基酸序列盡管也有一定的差異，但它們的拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)是相同的。另外，大多數(shù)綠藻的BBX蛋白只有1個B-box結(jié)構(gòu)域，但較為原始的萊茵衣藻BBX蛋白CrBBX1有2個B-box結(jié)構(gòu)域，這說明最初的BBX蛋白只有1個B-box結(jié)構(gòu)域，只是在后來的進(jìn)化中B-box結(jié)構(gòu)域所在的基因組序列發(fā)生了復(fù)制事件，而該事件很可能發(fā)生在綠色植物登陸之前，然后才是CCT結(jié)構(gòu)域的形成。而2個B-box和CCT結(jié)構(gòu)域在隨后進(jìn)化過程中的刪除，以及B-box結(jié)構(gòu)域的進(jìn)一步復(fù)制事件，幫助BBX蛋白完成了其不同結(jié)構(gòu)類型的演化[12]。

2 BBX蛋白的功能

基因家族編碼的蛋白作為重要的轉(zhuǎn)錄因子，一方面直接作用于相關(guān)基因的啟動子區(qū)域，調(diào)控基因的表達(dá)；另外還以蛋白互作的形式調(diào)控其他蛋白的功能，參與植物的光形態(tài)建成、成花生理、避蔭效應(yīng)、激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)及對逆境脅迫的響應(yīng)等重要生長、發(fā)育過程。

2.1 BBX蛋白與光形態(tài)建成

BBX蛋白在光形態(tài)建成中發(fā)揮重要作用。擬南芥突變體幼苗在紅光下表現(xiàn)為胚軸伸長；在紅光和藍(lán)光下胚軸伸長；和無論在紅光、遠(yuǎn)紅光還是藍(lán)光中都表現(xiàn)為胚軸伸長[14,16,20-21]。抑制光形態(tài)建成的BBX蛋白則與光受體類型關(guān)系不大，、和突變體在紅光、遠(yuǎn)紅光和藍(lán)光下，胚軸都受到明顯抑 制[9,22-23]。這說明促進(jìn)光形態(tài)建成的BBX蛋白往往在不同光敏色素和細(xì)胞色素途徑的下游起作用。

不同的BBX蛋白在光形態(tài)建成中發(fā)揮的作用也不同，既有協(xié)同作用，又有拮抗作用。尤其是類型Ⅳ，該類型擬南芥中的8個BBX蛋白有6個 (BBX20–BBX25) 參與HY5依賴性的光形態(tài)建成過程，HY5是對光形態(tài)建成過程起促進(jìn)作用的核心調(diào)控因子[24]。其中，AtBBX20–23是光形態(tài)建成的正調(diào)控因子；而AtBBX24和AtBBX25則是光形態(tài)建成負(fù)調(diào)控因子。AtBBX21和AtBBX22互作又可以直接作用于基因表達(dá)的啟動子區(qū)域，增強(qiáng)其表達(dá)活性[16,25]，AtBBX24和AtBBX25則通過形成異源二聚體的形式抑制的轉(zhuǎn)錄活性[9]。不同的BBX蛋白對COP1也有不同的調(diào)控。AtBBX20、AtBBX21和AtBBX22抑制COP1的功能發(fā)揮；AtBBX24和AtBBX25則能提高COP1的活性，而COP1在有光的條件下又能夠結(jié)合到BBX24和BBX25上減弱它們的功能[9,14,16,21,26]。在發(fā)揮作用的方式方面，BBX20、BBX24和BBX25能直接與COP1進(jìn)行互作，而BBX21和BBX22則需要被COP1招募進(jìn)入核散斑才能發(fā)揮作用。另外，紫外受體UVR8 (UV-B resistance 8)在紫外輻射下，能夠在核內(nèi)積累并激活COP1，進(jìn)而調(diào)控紫外響應(yīng)基因，抑制擬南芥幼苗胚軸的生長，但BBX24能延緩由COP1活化引起的HY5積累造成的光形態(tài)建成效應(yīng)[27]。有意思的是，BBX24還可以調(diào)節(jié)另外一個紫外信號響應(yīng)調(diào)節(jié)蛋白RCD1 (Radical-induced cell death 1)，抑制的表達(dá)，表明BBX24在紫外輻射引起的光形態(tài)建成效應(yīng)中，可以通過負(fù)反饋調(diào)節(jié)途徑精準(zhǔn)地調(diào)控這種效應(yīng)[28]。對于結(jié)構(gòu)相似的BBX蛋白為何產(chǎn)生完全不同的功能，近來的研究認(rèn)為這可能與BBX蛋白C末端序列的多樣性有密切的關(guān)系，該區(qū)域松散的保守型導(dǎo)致了不同BBX蛋白功能的多樣性，例如BBX21和BBX24都可以在轉(zhuǎn)錄后調(diào)控HY5的活性，但方式是相反的，這種相反的調(diào)控方式就是由它們C末端序列的不同導(dǎo)致的[10,29]。

其他BBX蛋白也參與光形態(tài)建成過程，如AtBBX4可以在COP1下游作為光形態(tài)建成的正調(diào)控因子而發(fā)揮作用[14]；AtBBX32能夠與AtBBX21結(jié)合后，進(jìn)而與HY5互作并降低其轉(zhuǎn)錄活性[23]；低劑量紫外輻射條件下，COP1還可以促進(jìn)和的表達(dá)而抑制和的表達(dá)[30]。BBX30和BBX31在正常光下都抑制植物光形態(tài)建成，但在紫外光下BBX31卻作為光形態(tài)建成的正調(diào)控因子而存在[31-32]。

另外，光誘導(dǎo)的花色素苷合成作為光形態(tài)建成的一部分，也受到BBX蛋白調(diào)控。其中，AtBBX21、AtBBX22和AtBBX23是花色素苷合成的正調(diào)控因子[16,25,33-34]，AtBBX24、AtBBX25和AtBBX32則抑制花色素苷的生物合成和積累[9-10,23]。梨中PpBBX16也是果實中花青素苷的正調(diào)控因子[35]。BBX蛋白往往通過直接或者與其他蛋白互作間接調(diào)控花青素苷生物合成的相關(guān)基因，AtBBX21可以通過直接結(jié)合在啟動子區(qū)域，激活其表達(dá)，影響花青素苷的合成；番茄中SlBBX20也可以直接結(jié)合在類胡蘿卜素合成關(guān)鍵酶基因啟動子上，誘導(dǎo)其表達(dá)，參與類胡卜素的合成[36]。而AtBBX24則可能通過與HY5形成異源二聚體的方式干擾HY5與花青素苷合成基因啟動子的結(jié)合[10]。

由此可見，BBX蛋白參與光形態(tài)建成既有表達(dá)層面上的基因調(diào)控起作用，也有蛋白層面的互作效應(yīng)的參與，甚至結(jié)構(gòu)相似的蛋白也會發(fā)揮完全不同的功能，它們之間的互作機(jī)制更是極其復(fù)雜。

2.2 BBX蛋白在植物成花過程中的作用

植物成花過程受多種條件控制。其中，光周期對植物成花的影響與BBX蛋白關(guān)系密切。長日照下，擬南芥的CO/AtBBX1能夠直接結(jié)合在(FLOWERING LOCUS T) 基因啟動子上，激活基因的表達(dá)促進(jìn)植物的開花[13,37]。同時，針對CO的抑制因子COP1，光誘導(dǎo)的FKF1能夠阻止COP1二聚體的形成，使COP1發(fā)揮作用的四聚體形式[(COP1)2(SPA1)2]不能正常形成，從而使CO能順利地作用于成花途徑，短日照條件下，F(xiàn)KF1 (FLAVIN-BINDING, KELCH REPEAT，F(xiàn)-BOX 1)主要在夜間表達(dá)，不能被光激活，因此也就不能發(fā)揮抑制CO的抑制子COP1的作用[38-40]。另外，HOS1 (HIGH EXPRESSION OF OSMOTICALLY RESPONSIVE GENE 1) 也能與CO互作，介導(dǎo)長日照條件下CO蛋白的降解，通過調(diào)控CO的表達(dá)量精確植物的成花時間[41-42]。

除了CO外，其他BBX蛋白也參與植物成花的調(diào)控過程。擬南芥突變體長日照、短日照條件下都能提前開花[14]。進(jìn)一步研究表明，AtBBX4 (COL3) 可能是通過與AtBBX32互作進(jìn)一步調(diào)控的表達(dá)實現(xiàn)對植物成花調(diào)控的[43]。AtBBX32還能夠與EMF1 (EMBRYONIC FLOWER1) 互作調(diào)控擬南芥中成花時間[44]。短日照條件下，也能通過促進(jìn)、基因的表達(dá)導(dǎo)致植株提前開花，突變體中超表達(dá)也能一定程度上抑制晚花效應(yīng)。但有意思的是，缺失的突變體中，成花時間并不發(fā)生改變。暗示其在調(diào)控植物成花方面的功能上可能具有冗余性[45]。突變體開花早于野生型，而超表達(dá)株系長日照下則延長擬南芥成花時間，說明可能通過抑制和基因表達(dá)影響植物的成花[46]。、也都影響成花。超表達(dá)抑制擬南芥轉(zhuǎn)基因株系的成花，它能夠通過與競爭性結(jié)合的啟動子，抑制及其下游基因的表達(dá)，從而抑制成 花[47]；COL12 (AtBBX13) 則通過與CO的互作，改變CO的活性，影響植物的成花發(fā)育[48-49]。

在成花途徑的影響方面，BBX蛋白在不同植物之間具有很強(qiáng)的保守性。水稻中同源基因在短日照條件下促進(jìn)開花而長日照條件下抑制開花，其功能發(fā)揮不依賴于其轉(zhuǎn)錄水平的高低，而與其蛋白功能的調(diào)控密切相關(guān)[50]。Hd1 (Heading date 1)可能通過與OsHAL3 (Halotolerance protein 3) 或者GHD7 (Grain number, plant height, and heading date 7) 形成蛋白復(fù)合物的形式，抑制長日照下水稻的成花，另外OsPPR37 (Pentatricopeptide repeat- containing protein 37) 可能也存在與Hd1的互作效應(yīng)[51-53]。水稻中另外兩個BBX蛋白也參與了光周期途徑，OsBBX5、OsBBX27和OsCOL15短日照條件下均抑制成花，OsBBX5在光敏色素-B受體的下游發(fā)揮作用；OsBBX27通過負(fù)調(diào)控和(FLOWERING LOCUS T-like) 基因的表達(dá)而發(fā)揮作用[54-55]；OsCOL15則可以上調(diào)或者下調(diào)成花激活基因(Rice Indeterminate 1) 的作用來實現(xiàn)其功能[56]。大麥L.中的基因也是基因家族的同源基因，它能夠通過上調(diào)基因的表達(dá)而促進(jìn)植株的成花[57]。中國大白菜中的BrBBX32也能通過其B-box結(jié)構(gòu)域與BrAGL24 (AGAMOUS-LIKE 24)互作促進(jìn)植株的開花過 程[58]。菊花中的CmBBX24則對開花有抑制作用[59]。

但影響植物花發(fā)育的BBX蛋白的保守性特點也有一定的局限。甜菜中的BvCOL1與擬南芥中的CO親緣關(guān)系最近，但它并不調(diào)控植株的成花效應(yīng)。而BvBBX19則可能與BTC1 (Bolting time control 1) 互相作用調(diào)控BvFT1和BvFT2參與花發(fā)育，這條途徑很可能與擬南芥中CO介導(dǎo)的成花發(fā)育途徑有所不同[60]。

2.3 BBX蛋白在避蔭響應(yīng)中的作用

植物生長密度過高時，其生長環(huán)境的紅光/遠(yuǎn)紅光 (R/FR: red/far red) 比值會下降，這種下降成為植物產(chǎn)生避蔭響應(yīng)的一種重要信號，從而導(dǎo)致植物的競爭性生長，如胚軸和莖的伸長、分枝減少、葉片相對與水平方向的生長角度加大和加速開花等[61-62]。BBX蛋白能夠介導(dǎo)遮蔭環(huán)境中的細(xì)胞伸長。突變體嚴(yán)重抑制避蔭響應(yīng)，而在突變體中雙突變和則可以恢復(fù)的避蔭響應(yīng)，這說明BBX21/LHUS和BBX22作用在的下游，在遮蔭環(huán)境條件下通過負(fù)反饋機(jī)制調(diào)節(jié)植株的避蔭響應(yīng)[63]。突變體遮蔭條件下胚軸縮短，和雙突變體中，胚軸縮短的表型被加強(qiáng)。研究表明BBX24和BBX25蛋白對遮蔭的響應(yīng)也是依賴于COP1蛋白的[9]。另外，PIF4轉(zhuǎn)錄因子在遮蔭環(huán)境中能結(jié)合在細(xì)胞伸長相關(guān)基因的啟動子上，促進(jìn)細(xì)胞伸長，而這種效應(yīng)需要BBX24與DELLA蛋白的結(jié)合，以阻止DELLA介導(dǎo)的PIF4活性抑制[64]。BBX16/COL7能夠通過上調(diào)的表達(dá)在高R/FR比值下促進(jìn)擬南芥的分枝，在低R/FR比值下增強(qiáng)植株的避蔭效應(yīng)[65]。

研究表明，不同的BBX蛋白在避蔭響應(yīng)中發(fā)揮的作用是不同的，甚至是相反的，如AtBBX19、AtBBX21、AtBBX22能抑制避蔭響應(yīng)，而AtBBX18、AtBBX24對避蔭響應(yīng)則有促進(jìn)作用，參與避蔭響應(yīng)的植物激素相關(guān)基因的表達(dá)也受到BBX蛋白的調(diào)控[63]。不同基因在避蔭響應(yīng)發(fā)揮的具體功能和作用機(jī)制都需要進(jìn)一步的研究進(jìn)行揭示。

2.4 生物和非生物逆境響應(yīng)中的BBX蛋白

逆境因子一直是影響植物生長發(fā)育的重要因素。大部分轉(zhuǎn)錄因子家族的基因都參與逆境響應(yīng)調(diào)控。BBX蛋白在植物生長的生物逆境和非生物逆境響應(yīng)方面都發(fā)揮一定的作用。

在光形態(tài)建成發(fā)揮負(fù)調(diào)控作用的還參與了擬南芥耐熱響應(yīng)?；虮磉_(dá)被熱脅迫誘導(dǎo)。RNA干涉轉(zhuǎn)基因株系其耐熱性得到提高，而超表達(dá)的轉(zhuǎn)基因株系則熱耐受性下降。對熱脅迫響應(yīng)基因(Digalactosyldiacyglycerol synthase 1)、(Heat stress transcription factor A2) 和(Heat shock protein 101) 都有下調(diào)作用，暗示該基因在熱脅迫響應(yīng)中發(fā)揮負(fù)調(diào)控作用[66]。則參與鹽逆境信號的傳遞作用。在酵母中，cDNA轉(zhuǎn)化細(xì)胞能夠提高其耐鹽能力，擬南芥中超表達(dá)的株系耐鹽能力也得到提高，但基因表達(dá)并不受鹽的誘導(dǎo)。另外，AtBBX24蛋白能結(jié)合到一個H-蛋白基因的啟動子區(qū)域，促進(jìn)其表達(dá)，該基因同樣受鹽脅迫誘導(dǎo)，說明間接參與了植物耐鹽性提高相關(guān)的分子途徑[67]。蘋果中相當(dāng)一部分基因在滲透壓、高鹽、低溫和脫落酸 (Abscisic acid, ABA)處理下表達(dá)上調(diào)[68]。其中，在大腸桿菌中表達(dá)增強(qiáng)了細(xì)胞對鹽和滲透脅迫的耐受性，研究表明擬南芥中超表達(dá)該基因也能增強(qiáng)轉(zhuǎn)基因植株對干旱、鹽等非生物逆境的抗性，這種抗性的增加與超表達(dá)導(dǎo)致的活性氧清除能力增強(qiáng)密切相關(guān)[69-70]。水稻中基因超表達(dá)后，植株對干旱變得敏感，進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，超表達(dá)轉(zhuǎn)基因株系衰老相關(guān)基因表達(dá)上調(diào)，表明在加速干旱誘導(dǎo)的水稻葉片衰老中起重要作用[71]。菊花的、也都參與了植株對低溫、干旱等的響應(yīng)過程[59,72-73]。另外，高鹽和PEG處理能夠誘導(dǎo)馬鈴薯中基因的表達(dá)和蛋白積累，且日照時間長短還能調(diào)控對鹽脅迫的響應(yīng)[74]。由此可見，BBX在廣泛參與了植物的干旱、低溫、高鹽和氧化脅迫等非生物逆境響應(yīng)。對它們進(jìn)行具體分子調(diào)控機(jī)制的研究，將有利于提高作物的非生物逆境抗性。

機(jī)械損傷響應(yīng)和生物侵害的保衛(wèi)反應(yīng)中也有BBX蛋白的參與。茉莉酸 (Jasmonic acid, JA) 是機(jī)械損傷響應(yīng)中的重要信號分子，用JA的前體12-氧-植物二烯酸 (12-oxo-phytodienoic acid, OPDA)處理擬南芥時，表達(dá)被強(qiáng)烈上調(diào)。幾丁質(zhì)也可以上調(diào)的表達(dá)，響應(yīng)幾丁質(zhì)的轉(zhuǎn)錄因子是參與植物保衛(wèi)反應(yīng)的關(guān)鍵因子[75]。油菜在遭受跳甲危害時，基因的表達(dá)也發(fā)生改變[76]。水稻中敲除會增加轉(zhuǎn)基因株系對稻瘟病的易感性，而超表達(dá)該基因，則可以增強(qiáng)植株對稻瘟病的抗性[77]。這表明BBX在機(jī)械損傷和生物脅迫中也發(fā)揮了一定作用。

2.5 BBX與激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)

除了直接在轉(zhuǎn)錄和蛋白水平上的調(diào)控外，BBX蛋白已經(jīng)被證實在生長素 (Indole-3-acetic acid, IAA)、赤霉素 (Gibberellic acid, GA)、脫落酸和油菜素內(nèi)酯 (Brassinosteroid, BR)等激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)中發(fā)揮了重要的作用[78]。

AtBBX21能夠分別與HY5和ABI5 (ABA insensitive 5)形成異源二聚體，調(diào)控光介導(dǎo)的ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)作用，影響光形態(tài)建成[79]；AtBBX18則可以通過促進(jìn)赤霉素的活性促進(jìn)胚軸的生長，這種促進(jìn)作用是通過調(diào)控GA代謝基因的活性來實現(xiàn)的[80]。AtBBX20可以通過抑制參與信號途徑的基因BRASSINAZOLE-RESISTANT 1)，來抑制胚軸的伸長[81]。水稻中的、和對光信號和IAA、GA等激素信號都有響應(yīng)，表明這些基因可能在光形態(tài)建成和激素信號的交叉互作中發(fā)揮了重要的作用[6]。

在避蔭響應(yīng)中，AtBBX21作為負(fù)調(diào)控因子能夠下調(diào)生長素、乙烯和油菜素內(nèi)酯相關(guān)的基因，影響長期遮蔭條件下的植物生長[63]。AtBBX16能夠上調(diào)生長素合成抑制因子(Superroot 2) 的表達(dá)，調(diào)控植物的分枝特性以應(yīng)對遮蔭條件[65,82]。與BBX24結(jié)合調(diào)控PIF4 (Phytochrome interacting factors 4) 的DELLA因子，是GA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的重要負(fù)調(diào)控因子，說明GA信號也參與了避蔭響應(yīng)的調(diào)控過程[64]。

干旱環(huán)境下，ABA可以通過調(diào)控轉(zhuǎn)錄后的功能或者活性，進(jìn)而促進(jìn)基因的表達(dá)而實現(xiàn)“干旱逃逸” (干旱條件下加速開花的現(xiàn)象)[83]。菊花中RNA干涉株系開花提前，但很多GA生物合成途徑的相關(guān)基因被上調(diào)，外施GA4/7也會影響表達(dá)，暗示GA可能參與了對菊花成花的調(diào)控過程[59]。擬南芥中CO還可以通過與介導(dǎo)水楊酸 (Salicylic acid, SA) 信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的TGA4 (TGACG MOTIF-BINDING FACTOR 4) 蛋白互作調(diào)控植物的成花發(fā)育[84]。這說明在植物成花發(fā)育過程中，植物激素同樣在BBX扮演的角色中發(fā)揮了一定作用。

激素信號同樣參與了BBX在植物逆境響應(yīng)中作用。OsCOL9能夠與OsRACK1 (Receptor for activated C-Kinase 1) 互作，通過水楊酸和乙烯 (Ethylene, ET) 信號通路增強(qiáng)水稻對稻瘟病的抗性[77]。用ABA處理擬南芥植株時，葉片中、、的表達(dá)在大幅上調(diào)，而、、6、、則能被ABA以及參與ABA早期信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的環(huán)腺苷二磷酸核糖cADPR (Cyclic adenosine diphosphate ribose) 下調(diào)[85]。擬南芥中超表達(dá)，轉(zhuǎn)基因植株對ABA敏感程度下降，且對干旱耐受能力增強(qiáng)。暗示ABA可能介導(dǎo)了響應(yīng)干旱的能力。中國白梨和蘋果中基因在非生物逆境和激素處理下表達(dá)變化，也說明了BBX在非生物逆境響應(yīng)下功能的發(fā)揮需要植物激素協(xié)助[72, 86]。

3 總結(jié)與展望

基因家族作為鋅指結(jié)構(gòu)轉(zhuǎn)錄因子中一類重要成員，廣泛參與了植物生長和發(fā)育以及對環(huán)境的響應(yīng)過程。在發(fā)揮作用的方式上，不僅存在轉(zhuǎn)錄活性的調(diào)控，BBX還往往通過復(fù)雜的蛋白互作效應(yīng)實現(xiàn)其功能。同一個基因家族不同成員在調(diào)控同一個生理過程時，正效應(yīng)和負(fù)效應(yīng)共存，這對植物生長、發(fā)育的精準(zhǔn)調(diào)控非常有利。研究這類基因的功能，有利于了解植物對復(fù)雜生理過程和環(huán)境響應(yīng)的分子機(jī)制。目前，盡管對基因家族成員功能開始有了一定了解，但囿于其功能的復(fù)雜性，這種認(rèn)知仍非常有限。特別是在木本植物中，相應(yīng)基因功能的研究更少，而參與的成花效應(yīng)、避蔭響應(yīng)和逆境脅迫響應(yīng)等對林木植物的生產(chǎn)和育種也具有非常重要的意義。很有必要對重要林木植物的基因功能進(jìn)行深入的研究。

筆者所在的研究團(tuán)隊從巨桉全基因組范圍內(nèi)鑒定得到了21個基因，21個EgrBBX蛋白序列的B1、B2和CCT結(jié)構(gòu)域均非常保守，并且和擬南芥B1、B2和CCT結(jié)構(gòu)域保守氨基酸序列的相似性非常強(qiáng)。說明BBX的結(jié)構(gòu)域在進(jìn)化過程中具有很強(qiáng)的保守性。在這些啟動子序列上，分布著大量的：光響應(yīng)元件：ACE、Sp1、G-box等；激素響應(yīng)元件：脫落酸響應(yīng)元件ABRE (ABA-responsive element)、茉莉酸響應(yīng)元件CGTCA-motif、水楊酸響應(yīng)元件TCA；以及非生物逆境響應(yīng)元件：干旱誘導(dǎo)的MYB結(jié)合序列 (MYB binding sequence，MBS)、低溫響應(yīng)元件 (Low temperature response，LTR) 和熱激響應(yīng)元件 (Heat shock elements，HSE) 等。暗示這些基因在光信號、激素和逆境響應(yīng)中都可能發(fā)揮了重要功能。進(jìn)一步的表達(dá)分析也表明，基因?qū)庹諒?qiáng)度和光周期有明顯的響應(yīng)；低溫 (4 ℃) 和高鹽 (200 mmol/L NaCl) 處理對大部分基因能產(chǎn)生瞬時性的誘導(dǎo)表達(dá)。尤其在高鹽條件下，除了、和外，其他基因均在24 h內(nèi)有一個明顯的誘導(dǎo)表達(dá)峰出現(xiàn)，茉莉酸甲酯處理的植株中基因的表達(dá)也有類似的特點。這些結(jié)果表明，桉樹中的BBX蛋白可能也是整合光形態(tài)建成、激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和逆境響應(yīng)等的關(guān)鍵因子，進(jìn)一步研究這些基因的功能具有重要意義。

BBX功能的復(fù)雜性主要在于不同BBX蛋白之間的功能差異，及由它們之間的不同互作引起的不同生物學(xué)效應(yīng)方面。因此，下一步研究中，一方面可以根據(jù)基因在不同環(huán)境和處理下的表達(dá)情況篩選相應(yīng)生物學(xué)相關(guān)的重要基因，通過遺傳轉(zhuǎn)化手段，進(jìn)一步明確這些基因的功能。同時結(jié)合蛋白互作技術(shù)平臺，分析不同BBX之間的互作對它們功能發(fā)揮的影響。而轉(zhuǎn)錄組等組學(xué)分析手段的利用，將為解析BBX參與的重要分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)提供有力的支持。

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transcriptional factors family in plants–a review

Ning Yang, Qing Cong, and Longjun Cheng

,,311300,,

Transcriptional factors play important roles in plant growth, development and responses to stresses. BBX transcriptional factors are characterized with one or two B-box domains in the protein sequence. They are comprehensively involved in photomorphogenesis, flowering, shade avoidance, signal transduction of phytohormones, biotic and abiotic stress responses in plants by regulating gene transcription and interacting with other transcription factors. The classification, structure and functions of BBX of plants are reviewed in this paper.

B-box, photomorphogenesis, flowering, shade avoidance, stress

July8, 2019;

September29, 2019

Supported by: Zhejiang Province Key Project for Science and Technology Grant (No. 2016C02056-9); National Natural Science Foundation of China (No. 31270657).

Longjun Cheng. Tel: +86-571-63743855; E-mail: ljcheng@zju.edu.cn

浙江省科技廳林木新品種選育重大科技專項 (No. 2016C02056-9)；國家自然科學(xué)基金 (No. 31270657) 資助。

10.13345/j.cjb.190302

2019-10-25

http://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1998.Q.20190805.1059.006.html

楊寧, 從青, 程龍軍. 植物轉(zhuǎn)錄因子基因家族的研究進(jìn)展. 生物工程學(xué)報, 2020, 36(4): 666–677.

Yang N, Cong Q, Cheng LJ.transcriptional factors family in plants–a review. Chin J Biotech, 2019, 36(4): 666–677.

(本文責(zé)編 郝麗芳)